Mycology and PhytopathologyMycology and PhytopathologyМикология и фитопатология0026-36483034-5421The Russian Academy of Sciences65515610.31857/S0026365623600268CZCZEVEXPERIMENTAL ARTICLESЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИAnoxygenic Phototrophic Bacteria of the Meromictic Lake Bol’shie Khruslomeny (Oleniy Island, Kandalaksha Gulf, Murmansk Oblast, Russia)Аноксигенные фототрофные бактерии меромиктического озера Большие Хрусломены (о. Олений, Кандалакшский залив, Мурманская область, Россия)LuninaO. N.ЛунинаО. Н.onlun@yandex.ruVeslopolovaE. F.ВеслополоваЕ. Ф.onlun@yandex.ruKokryatskayaN. M.КокрятскаяН. М.onlun@yandex.ruVoronovD. A.ВороновД. А.onlun@yandex.ruKrasnovaE. D.КрасноваЕ. Д.onlun@yandex.ruSuzinaN. E.СузинаН. Е.onlun@yandex.ruZhil’tsovaA. A.ЖильцоваА. А.onlun@yandex.ruPatsaevaS. V.ПацаеваС. В.onlun@yandex.ruGrouzdevD. S.ГруздевД. С.onlun@yandex.ruSavvichevA. S.СаввичевА. С.onlun@yandex.ruWinogradsky Institute of Microbiology, Research Center of Biotechnology, Russian Academy of SciencesИнститут микробиологии им. С.Н. Виноградского, ФИЦ “Фундаментальные основы биотехнологии” РАНLaverov Federal Center for Integrated Arctic Research, Ural Branch, Russian Academy of SciencesФедеральный исследовательский центр комплексного изучения Арктики имени академика Н.П. Лаверова УрО РАНKharkevich Institute for Information Transmission Problems, Russian Academy of SciencesИнститут проблем передачи информации им. А.А. Харкевича РАНPertsov White Sea Biological Station, Biological Faculty, Moscow State UniversityБеломорская биологическая станция им. Н.А. Перцова Биологического факультета МГУ имени М.В. ЛомоносоваSkryabin Institute of Biochemistry and Physiology of Microorganisms, Federal Research Center “Pushchino Scientific Center for Biological Research of the Russian Academy of Sciences”Институт биохимии и физиологии микроорганизмов РАН, ФИЦ “Пущинский научный центр биологических исследований Российской академии наук” (ФИЦ ПНЦБИ РАН)Faculty of Physics, Moscow State UniversityФизический факультет МГУ имени М.В. ЛомоносоваciBear OU0111202392656458010022025Copyright ©; 2023, О.Н. Лунина, Д.С. Груздев, С.В. Пацаева, А.А. Жильцова, Н.Е. Сузина, Е.Д. Краснова, Д.А. Воронов, Н.М. Кокрятская, Е.Ф. Веслополова, А.С. СаввичевCopyright ©; 2023, О.Н. Лунина, Д.С. Груздев, С.В. Пацаева, А.А. Жильцова, Н.Е. Сузина, Е.Д. Краснова, Д.А. Воронов, Н.М. Кокрятская, Е.Ф. Веслополова, А.С. Саввичев2023О.Н. Лунина, Д.С. Груздев, С.В. Пацаева, А.А. Жильцова, Н.Е. Сузина, Е.Д. Краснова, Д.А. Воронов, Н.М. Кокрятская, Е.Ф. Веслополова, А.С. СаввичевО.Н. Лунина, Д.С. Груздев, С.В. Пацаева, А.А. Жильцова, Н.Е. Сузина, Е.Д. Краснова, Д.А. Воронов, Н.М. Кокрятская, Е.Ф. Веслополова, А.С. Саввичевhttps://journals.eco-vector.com/0026-3648/article/view/655156

<bold>Abstract</bold>—

The composition and structure of the anoxygenic phototrophic bacterial (APB) community in the water column of Lake Bol’shie Khruslomeny during winter were investigated. The community developed at the depth of 4.25 m, and its activity during the ice-covered period was very low (6.2 µmol C L–1 day–1). The water in the zone of highest development of phototrophic bacteria was of an unusual lemon-yellow color, probably due to the production and accumulation of polysulfides. The near-bottom water was also of lemon-yellow color and was resistant to oxidation by the air oxygen. In the zone of peak APB development the content of BChl d from green-colored green sulfur bacteria was considerably higher than that of BChl e from brown-colored green sulfur bacteria: 77 and 23%, respectively. The cultures of green and purple sulfur bacteria were isolated from lake water, and their physiological and genetic characteristics were determined. Two strains of green sulfur bacteria (brown-colored BrKhr17 and green-colored GrKhr17) contained gas vacuoles in their cells. Phylogenetically they were most closely related to the green-colored strain Chlorobium phaeovibrioides DSM 265 and were identified as new Chlorobium phaeovibrioides strains.

Проведено исследование сообщества аноксигенных фототрофных бактерий водной толщи меромиктического оз. Большие Хрусломены в зимнее время, определен его состав и структура. Сообщество развивалось на глубине 4.25 м, в подледный период его активность была крайне низкой (6.2 мкмоль С л–1 сут–1). Цвет воды в зоне максимального развития фототрофных бактерий был необычным, лимонно-желтым, предположительно за счет образования и накопления в ней полисульфидов. Цвет придонной воды также был лимонно-желтым, придонная вода была устойчива к окислению кислородом воздуха. В слое максимального развития АФБ содержание Бхл d зелено-окрашенных зеленых серобактерий существенно превышало содержание Бхл е коричнево-окрашенных зеленых серобактерий и составляло 77 и 23% соответственно. Из воды озера выделены культуры зеленых и пурпурных серобактерий, определены их физиологические и генетические характеристики. Два штамма зеленых серных бактерий (коричнево-окрашенный BrKhr17 и зелено-окрашенный GrKhr17) содержали в клетках газовые вакуоли. Филогенетически они оказались наиболее близки к зелено-окрашенному штамму Chlorobium phaeovibrioides DSM 265 и по совокупности свойств были причислены к новым штаммам вида Chlorobium phaeovibrioides.

arctic ecosystemsWhite Seameromictic lakespolysulfidesgreen sulfur bacteriaChlorobium phaeovibrioidespurple sulfur bacteriaThiocapsaThiocystis gelatinosabacteriochlorophylls d and efluorescent pigment separationарктические экосистемыБелое моремеромиктические озераполисульфидызеленые серные бактерииChlorobium phaeovibrioidesпурпурные серобактерииThiocapsaThiocystis gelatinosaбактериохлорофиллы d и eфлуоресцентное разделение пигментовАвторы выражают искреннюю благодарность В.М. Горленко за всестороннюю поддержку в процессе работы, Т.В. Колгановой, И.И. Русанову за консультации, оказанные в процессе подготовки статьи.Булыгина Е.С., Кузнецов Б.Б., Марусина А.И., Кравченко И.К., Быкова С.А., Колганова Т.В., Гальченко В.Ф. Изучение нуклеотидных последовательностей nifH генов у представителей метанотрофных бактерий // Микробиология. 2002. Т. 71. С. 500–508.Bulygina E.S., Kuznetsov B.B., Marusina A.I., Turova T.P., Kravchenko I.K., Bykova S.A., Kolganova T.V., Gal’chenko V.F. Study of nucleotide sequences of nifH genes in methanotrophic bacteria // Microbiology (Moscow). 2002. V. 71. P. 425‒432.Горленко В.М., Дубинина Г.А., Кузнецов С.И. Экология водных микроорганизмов. М.: Наука, 1977. С. 62, 119–130, 151–200.Горленко В.М., Михеев П.В., Русанов И.И., Пименов Н.В., Иванов М.В. Экофизиологические свойства фотосинтезирующих бактерий из зоны хемоклина Черного моря // Микробиология. 2005. Т. 74. С. 239–247.Gorlenko V.M., Mikheev P.V., Rusanov I.I., Pimenov N.V., Ivanov M.V. Ecophysiological properties of photosynthetic bacteria from the Black Sea chemocline zone // Microbiology (Moscow). 2005. V. 74. P. 201‒209.Емельянцев П.С., Жильцова А.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Рымарь В.В., Пацаева С.В. Определение концентрации хлоросомных бактериохлорофиллов по спектрам поглощения клеток зеленых серных бактерий в пробах природной воды // Вестн. Московского ун-та. Сер. 3: Физика, астрономия. 2020. № 2. С. 25–30.Emeliantsev P.S., Zhiltsova A.A., Krasnova E.D., Voronov D.A., Rymar V.V., Patsaeva S.V. Quantification of chlorosomal bacteriochlorophylls using absorption spectra of green sulfur bacteria in natural water // Moscow University Physics Bull. 2020. V. 75. № 2. P. 137–142.https://doi.org/10.3103/S0027134920020046Жильцова А.А., Харчева А.В., Краснова Е.Д., Лунина О.Н., Воронов Д.А., Саввичев А.С., Горшкова О.М., Пацаева С.В. Спектральное исследование зеленых серных бактерий в стратифицированных водоемах Кандалакшского залива Белого моря // Оптика атмосферы и океана. 2018. Т. 31. С. 233–239.Zhiltsova A.A., Kharcheva A.V., Krasnova E.D., Lunina O.N., Voronov D.A., Savvichev A.S., Gorshkova O.M., Patsaeva S.V. Spectroscopic study of green sulfur bacteria in stratified water bodies of the Kandalaksha Gulf of the White Sea // Atmospheric and Oceanic Optics. 2018. V. 31. P. 390–396. https://doi.org/10.15372/AOO20180315Жильцова А.А., Филиппова О.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Пацаева С.В. Сравнительный анализ спектральных методов определения концентрации бактериохлорофилла d зеленых серных бактерий в воде // Оптика атмосферы и океана. 2022. Т. 35. С. 312–318.Zhiltsova A.A., Filippova O.A., Krasnova E.D., Voronov D.A., Patsaeva S.V. Comparative analysis of spectral methods for determining bacteriochlorophyll d concentration in green sulfur bacteria in water // Atmospheric and Oceanic Optics. 2022. V. 35. P. 5627–568.https://doi.org/10.15372/AOO20220411Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Демиденко Н.А., Кокрятская Н.М., Пантюлин А.Н., Рогатых Т.А., Самсонов Т.Е., Фролова Н.Л., Шапоренко С.И. К инвентаризации реликтовых водоемов, отделяющихся от Белого моря // Комплексные исследования Бабьего моря, полу-изолированной беломорской лагуны: геология, гидрология, биота ‒ изменения на фоне трансгрессии берегов. Труды Беломорской биостанции МГУ. М.: Товарищество научных изданий КМК. 2016. Т. 12. С. 211–241.Краснова Е.Д., Воронов Д.А. Подводное меромиктическое озеро в бухте Биофильтров (Белое море, Кандалакшский залив, окрестности Беломорской биостанции МГУ) // Геология морей и океанов: Материалы XXII Международной научной конференции (Школы) по морской геологии. М.: ИО РАН, 2019. Т. 3. С. 165–169.Лис Г. Биохимия автотрофных бактерий. М.: Изд-во иностранной литературы, 1958.Лунина О.Н., Саввичев А.С., Кузнецов Б.Б., Пименов Н.В., Горленко В.М. Аноксигенные фототрофные бактерии стратифицированного озера Кисло-Сладкое, (Кандалакшский залив Белого моря) // Микробиология. 2014. Т. 83. С. 90–108.Lunina O.N., Savvichev A.S., Kuznetsov B.B., Pimenov N.V., Gorlenko V.M. Anoxygenic phototrophic bacteria of the Kislo-Sladkoe stratified lake (White Sea, Kandalaksha Bay) // Microbiology. 2013. V. 82. P. 815–832.https://doi.org/10.1134/S0026261714010081Лунина О.Н., Саввичев А.С., Краснова Е.Д., Коктятская Н.М., Веслополова Е.Ф., Кузнецов Б.Б., Горленко В.М. Сукцессионная динамика развития сообщества аноксигенных фототрофных бактерий в озере Кисло-Сладкое (Кандалакшский залив Белого моря) // Микробиология. 2016. Т. 85. С. 531–544.Lunina O.N., Savvichev A.S., Krasnova E.D., Kokryatskaya N.M., Veslopolova E.F., Kuznetsov B.B., Gorlenko V.M. Succession processes in the anoxygenic phototrophic bacterial community in Lake Kislo-Sladkoe (Kandalaksha Bay, White Sea) // Microbiology (Moscow). 2016. V. 85. P. 570–582.https://doi.org/10.1134/S0026261716050118Лунина О.Н., Саввичев А.С., Бабенко В.В., Болдырева Д.И., Кузнецов Б.Б., Краснова Е.Д., Кокрятская Н.М., Веслополова Е.Ф., Воронов Д.А., Демиденко Н.А., Летарова М.А., Летаров А.В., Горленко В.М. Сезонные изменения структуры сообщества аноксигенных фототрофных бактерий меромиктического озера Трехцветное (Кандалакшский залив, Белого моря) // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 100–115.Lunina O.N., Savvichev A.S., Babenko V.V., Boldyreva D.I., Kuznetsov B.B., Kolganova T.V., Krasnova E.D., Kokryatskaya N.M., Veslopolova E.F., Voronov D.A., Demidenko N.A., Letarova M.A., Letarov A.V., Gorlenko V.M. Seasonal changes in the community structure of anoxygenic phototrophic bacteria in meromictic Trekhtsvetnoe Lake (Kandalaksha Bay, White sea) // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. P. 100–114. https://doi.org/10.1134/S0026261719010041Саввичев А.С., Кадников В.В., Каллистова А.Ю., Русанов И.И., Воронов Д.А., Краснова Е.Д., Равин Н.В., Пименов Н.В. Фотозависимое окисление метана – важнейший процесс цикла метана в водной толще полярного озера Большие Хрусломены // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 367–371.Savvichev A.S., Kadnikov V.V., Kallistova A.Yu., Rusanov I.I., Voronov D.A., Krasnova E.D., Ravin N.V., Pimenov N.V. Light-dependent methane oxidation is the major process of the methane cycle in the water column of the Bol’shie Khruslomeny Polar Lake // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. P. 370–374. https://doi.org/10.1134/S0026365619030108Саввичев А.С., Кулакова А.А., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Кадников В.В., Белецкий А.В., Козяева В.В., Русанов И.И., Летарова М.А., Веслополова Е.Ф., Беленкова В.В., Демиденко Н.А., Горленко В.М. Микробное сообщество морского меромиктического желоба (Бухта Биофильтров), расположенного в Кандалакшском заливе Белого моря // Микробиология. 2022. Т. 91. С. 492–506.Savvichev A.S., Kulakova A.A., Krasnova E.D., Voronov D.A., Kadnikov V.V., Beletskii A.V., Kozyaeva V.V., Rusanov I.I., Letarova M.A., Veslopolova E.F., Belenkova V.V., Demidenko N.A., Gorlenko V.M. Microbial community of a marine meromictic trough (Biofilter Bay) in the Kandalaksha Bay, White Sea // Microbiology (Moscow). 2022. V. 91. P. 432–444. https://doi.org/10.1134/S0026261722100940Сент-Илер К.К. Отчет об экскурсии на Белое море студентов естественников Юрьевского университета летом 1908 года // Ученые записки Императорского Юрьевского Университета. 1909. Т. 17. С. 1–67.Федулов В.Ю., Беляев Н.А., Коновалов Б.В. Геохимические исследования оз. Большие Хрусломены // Процессы в геосредах. 2018. Т. 17. С. 143–144.Харчева А.В., Жильцова А.А., Лунина О.Н., Краснова Е.Д., Воронов Д.А., Саввичев А.С., Пацаева С.В. Флуоресценция бактериохлорофиллов зеленых серных бактерий в анаэробной зоне двух природных водоемов // Вестн. Московского ун-та. Сер. 3: Физика, астрономия. 2018. № 4. С. 40–45.Kharcheva A.V., Zhiltsova A.A., Lunina O.N., Krasnova E.D., Voronov D.A., Savvichev A.S., Patsaeva S.V. Bacteriochlorophyll fluorescence of green sulfur bacteria in the anaerobic zone of two natural water bodies // Moscow University Physics Bull. 2018. V. 73. № 4. P. 377–381. https://doi.org/10.3103/S0027134918040082Berg J.S., Schwedt A., Kreutzmann A.-C., Kuypers M.M.M., Milucka J. Polysulfides as intermediates in the oxidation of sulfide to sulfate by Beggiatoa spp. // Appl. Environ. Microbiol. 2014. V. 80. P. 629–636.Grouzdev D.S., Lunina O.N., Gaisin V.A., Krutkina M.S., Baslerov R.V., Savvichev A.S., Gorlenko V.M. Genome sequences of green- and brown-colored strains of Chlorobium phaeovibrioides with gas vesicles // Microbiol. Resour. Announc. 2019. V. 8. e00711–19. https://doi.org/10.1128/MRA.00711-19Hoang D.T., Chernomor O., von Haeseler A., Minh B.Q., Vinh L.S. UFBoot2: improving the ultrafast bootstrap approximation // Mol. Biol. Evol. 2017. V. 35. P. 518–522. https://doi.org/10.1093/molbev/msx281Jørgensen B.B., Findlay A.J., Pellerin A. The Biogeochemical sulfur cycle of marine sediments // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Art. 849. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00849Kadnikov V.V., Savvichev A.S., Mardanov A.V., Beletsky A.V., Ravin N.V., Pimenov N.V. Metagenomic data of the microbial community of the chemocline layer of the meromictic subarctic Lake Bolshie Hruslomeny, North European Russia // Data in Brief. 2019. V. 23. P. 103800. https://doi.org/10.1016/j.dib.2019.103800Kalyaanamoorthy S., Minh B.Q., Wong T.K.F., von Haeseler A., Jermiin L.S. ModelFinder: fast model selection for accurate phylogenetic estimates // Nat. Methods. 2017. V. 14. P. 587–589. https://doi.org/10.1038/nmeth.4285Katoh K., Standley D.M. MAFFT multiple sequence alignment software version 7: improvements in performance and usability // Mol. Biol. Evol. 2013. V. 30. P. 772–780. https://doi.org/10.1093/molbev/mst010Kharcheva A.V., Krasnova E.D., Gorlenko V.M., Lunina O.N., Savvichev A.S., Voronov D.A., Zhiltsova A.A., Patsaeva S.V. Depth profiles of spectral and hydrological characteristics of water and their relation to abundances of green sulfur bacteria in the stratified lakes of the White sea // Proceedings of SPIE ‒ The International Society for Optical Engineering. 2016. V. 9917. P. 99170Q-1–99170Q-16. https://doi.org/10.1117/12.2229855Kharcheva A.V., Zhiltsova A.A., Lunina O.N., Savvichev A.S., Patsaeva S.V. Quantification of two forms of green sulfur bacteria in their natural habitat using bacteriochlorophyll fluorescence spectra // Proc. SPIE. 2016b. V. 9917. P. 99170P-0–99170P-8. https://doi.org/10.1117/12.2229848Kleinjan W.E., Keizer A., Janssen A.J.H. Biologically produced sulfur // Top. Curr. Chem. 2003. V. 230. P. 167–188. https://doi.org/10.1007/b12114Krasnova E., Matorin D., Belevich T., Efimova L., Kharcheva A., Kokryatskaya N., Losyuk G., Todorenko D., Voronov D., Patsaeva S. The characteristic pattern of multiple colored layers in coastal stratified lakes in the process of separation from the White sea // Chinese J. Oceanol. Limnol. 2018. P. 1–16. https://doi.org/10.1007/s00343-018-7323-2Lane D.J. 16S/23S sequencing // Nucleic acid techniques in bacterial systematics / Eds. Stackebrandt E., Goodfellow M. Chichester: John Wiley & Sons, Ltd. New York. 1991. P. 115–175. https://doi.org/10.12691/jaem-2-4-11Montesinos E., Guerrero R., Abella C., Esteve I. Ecology and physiology of the competition for light between Chlorobium limicola and Chlorobium paeobacteroides in natural habitans // Appl. Environ. Microbiol. 1983. V. 46. P. 1008. https://doi.org/10.1128/aem.46.5.1007-1016.1983Nguyen L.T., Schmidt H.A., von Haeseler A., Minh B.Q. IQ-TREE: a fast and effective stochastic algorithm for estimating maximum-likelihood phylogenies // Mol. Biol. Evol. 2015. V. 32. P. 268–274. https://doi.org/10.1093/molbev/msu300Overmann J., Tilzer M.M. Control of primary productivity and the significance of photosynthetic bacteria in a meromictic kettle lake Mittlerer Buchensee, West-Germany // Aquatic Sci. 1989. V. 51. P. 4.https://doi.org/10.1007/bf00877171Pfennig N., Lippert K.D. Über das Vitamin B12-Bedürfnis phototropher Schwefelbakterien // Arch. Mikrobiol. 1966. V. 55. P. 245–256.https://doi.org/10.1007/BF00410246Prange A., Arzberger I., Engemann C., Modrow H., Schumann O., Trüper H.G., Steudel R., Dahl C., Hormes J. In situ analysis of sulfur in the sulfur globules of phototrophic sulfur bacteria by X-ray absorption near edge spectroscopy // Biochim. Biophys. Acta. 1999. V. 1428. P. 446–454.Savvichev A.S., Kadnikov V.V., Rusanov I.I., Beletsky A.V., Krasnova E.D., Voronov D.A., Kallistova A.Yu., Veslopolova E.F., Zakharova E.E., Kokryatskaya N.M., Losyuk G.N., Demidenko N.A., Belyaev N.A., Sigalevich P.A., Mardanov A.V., Ravin N.V., Pimenov N.V. Microbial processes and microbial communities in the water column of the polar meromictic lake Bol’shie Khruslomeny at the White sea coast // Front. Microbiol. 2020. V. 11. P. 1945. https://doi.org/10.3389/fmicb.2020.01945Sanger F., Nicklen S., Coulson A.R. DNA sequencing with chain-terminating inhibitors // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 1977. V. 84. P. 5463–5467. https://doi.org/10.1073/pnas.74.12.5463