Mycology and PhytopathologyMycology and PhytopathologyМикология и фитопатология0026-36483034-5421The Russian Academy of Sciences65516510.31857/S0026365623600220JRFOKAEXPERIMENTAL ARTICLESЭКСПЕРИМЕНТАЛЬНЫЕ СТАТЬИSeven New Actinobacterial Species of the Genus Kribbella with Unique Cell Wall Glycopolymers, and Emended Description of the Genus KribbellaСемь новых видов актиномицетов рода Kribbella с уникальными полимерами клеточной стенки и дополненное и исправленное описание рода KribbellaAvtukhA. N.АвтухА. Н.avtukh@rambler.ruDorofeevaL. V.ДорофееваЛ. В.avtukh@rambler.ruVasilenkoO. V.ВасиленкоО. В.avtukh@rambler.ruStarodumovaI. P.СтародумоваИ. П.avtukh@rambler.ruPrisyazhnayaN. V.ПрисяжнаяН. В.avtukh@rambler.ruSuzinaN. E.СузинаН. Е.avtukh@rambler.ruShashkovA. S.ШашковА. С.avtukh@rambler.ruPotekhinaN. V.ПотехинаН. В.avtukh@rambler.ruTul’skayaE. M.ТульскаяЕ. М.avtukh@rambler.ruBaryshnikovaL. M.БарышниковаЛ. М.avtukh@rambler.ruAriskinaE. V.АрискинаЕ. В.avtukh@rambler.ruEvtushenkoL. I.ЕвтушенкоЛ. И.avtukh@rambler.ruAll-Russian Collection of Microorganisms (VKM), Skryabin Institute of Biochemistry and Physiology of Microorganisms, Pushchino Scientific Center for Biological Research, Russian Academy of SciencesВсероссийская коллекция микроорганизмов (ВКМ), Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН, ФИЦ ПНЦБИ РАНZelinsky Institute of Organic Chemistry, Russian Academy of SciencesИнститут органической химии им. Н.Д. Зелинского РАНFaculty of Biology, Moscow State UniversityМосковский государственный университет им. М.В. Ломоносова, биологический факультет0109202392545346610022025Copyright ©; 2023, А.Н. Автух, Е.В. Арискина, Л.М. Барышникова, Е.М. Тульская, Н.В. Потехина, А.С. Шашков, Н.Е. Сузина, Н.В. Присяжная, И.П. Стародумова, О.В. Василенко, Л.В. Дорофеева, Л.И. ЕвтушенкоCopyright ©; 2023, А.Н. Автух, Е.В. Арискина, Л.М. Барышникова, Е.М. Тульская, Н.В. Потехина, А.С. Шашков, Н.Е. Сузина, Н.В. Присяжная, И.П. Стародумова, О.В. Василенко, Л.В. Дорофеева, Л.И. Евтушенко2023А.Н. Автух, Е.В. Арискина, Л.М. Барышникова, Е.М. Тульская, Н.В. Потехина, А.С. Шашков, Н.Е. Сузина, Н.В. Присяжная, И.П. Стародумова, О.В. Василенко, Л.В. Дорофеева, Л.И. ЕвтушенкоА.Н. Автух, Е.В. Арискина, Л.М. Барышникова, Е.М. Тульская, Н.В. Потехина, А.С. Шашков, Н.Е. Сузина, Н.В. Присяжная, И.П. Стародумова, О.В. Василенко, Л.В. Дорофеева, Л.И. Евтушенкоhttps://journals.eco-vector.com/0026-3648/article/view/655165

<bold>Abstract</bold>—

Seven actinomycete strains assigned to seven new species of the genus Kribbella were isolated from soils of different regions in Russia. The strains exhibited 98.2–99.3% similarity of the 16S rRNA gene sequences to each other and 96.2–99.7% similarity to the type strains of the known Kribbella species. The evolutionary distances calculated on the basis of concatenated gene sequences (gyrB–rpoB–recA–relA–atpD, 4108 nt) for the studied organisms and type strains of the known species were within the range reported for Kribbella species (0.014–0.101). The dDDH and ANIb values for the strains studied and the type strains of validly described species with available genomes were below the threshold (49.8 and 92.6%, respectively) for prokaryote specie delineation. Members of the putative new species possessed individual phenotypic profiles; some species were found (for the first time in Kribbella) to produce sporangium-like structures, up to 4 μm in diameter. The cell walls of the studied strains contained the teichuronic and/or teichulosonic acids specific for the species or species groups and not described previously for other prokaryotes. The unique branched α-mannan occurred in all studied strains of the genus. Based on the data obtained and the previously published data, the following new species are proposed: Kribbella orskensis sp. nov. (type strain ВКМ Ас-2538T), Kribbella rubisoli sp. nov. (type strain VKM Aс-2540T), Kribbella antiqua sp. nov. (type strain VKM Ас-2541T), Kribbella kalugense sp. nov. (type strain VKM Ас-2570T), Kribbella steрpae sp. nov. (type strain ВКМ Ас-2572T), Kribbella pratae sp. nov. (type strain ВКМ Ас-2574T), and Kribbella voronezhensis sp. nov. (type strain VKM Ас-2575T) with emended description of the genus Kribbella.

Семь изученных штаммов актиномицетов, отнесенных к новым видам рода Kribbella, были выделены из почв различных регионов России. Уровень сходства новых штаммов между собой и с типовыми штаммами известных видов этого рода по генам 16S рРНК 98.2–99.3 и 96.2–99.7% соответственно. Эволюционные расстояния на основе конкатенированных фрагментов генов gyrB–rpoB–recA–relA–atpD (4108 п.н.) для изученных штаммов и типовых штаммов известных видов были в диапазоне значений, вычисленных для описанных видов Kribbella (0.014–0.101). Значения dDDH и ANI между изученными и типовыми штаммами известных видов, для которых имеются данные по последовательностям геномов, не превышали 49.8 и 92.6% соответственно, что ниже границ прокариотных видов. Представители выявленных новых видов характеризуются индивидуальными фенотипическими профилями. У отдельных видов обнаружены (впервые у криббелл) спорангиеподобные структуры, до 4 мкм в диаметре. Клеточные стенки изученных штаммов содержат специфичные для видов или групп видов тейхуроновые и/или тейхулозоновые кислоты, структуры которых ранее не были описаны у прокариот. У всех изученных штаммов обнаружен уникальный разветвленный α-маннан. На основании результатов настоящего исследования и ранее опубликованных данных предложены описания семи новых видов: Kribbella orskensis sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2538T), Kribbella rubisoli sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2540T), Kribbella antiqua sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2541T), Kribbella kalugense sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2570T), Kribbella steрpae sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2572T ), Kribbella pratae sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2574T), Kribbella voronezhensis sp. nov. (типовой штамм ВКМ Ас-2575T), а также дополненное и исправленное описание рода Kribbella.

genus Kribbellanovel speciesgenomechemotaxonomycell wall glycopolymersрод Kribbellaновые видыгеномхемотаксономиягликополимеры клеточной стенкиАвтух А.Н. Систематика актиномицетов рода Kribbella. Автореферат дис. … канд. биол. наук, 29.06.2012. Пущино: Институт биохимии и физиологии микроорганизмов им. Г.К. Скрябина РАН, 2012. 24 с.Автух А.Н., Винокурова Н.Г., Арискина Е.В., Дорофеева Л.В., Барышникова Л.М. Состав полярных липидов как хемотаксономический маркер видов рода Kribbella // Вестник Уральской медицинской академической науки. 2011. № 4/1. С. 71.Методы общей бактериологии. Пер. с англ. / Под ред. Герхардта Ф. и др. М.: Мир, 1984. 264 с.Manual of Methods for General Bacteriology // Edited by Gerhardt P. American Society for Microbiology, 1981. 524 p.Потехина Н.В., Шашков А.С., Тульская Е.М., Арискина Е.В., Дорофеева Л.В., Евтушенко Л.И. Галактофуранан клеточной стенки актинобактерий рода Paenarthrobacter // Микробиология. 2021. Т. 90. С. 122–128.Potekhina N.V., Shashkov A.S., Tul’skaya E.M., Ariskina E.V., Dorofeeva L.V., Evtushenko L.I. Cell wall galactofuranan of the Paenarthrobacter actinobacteria // Microbiology (Moscow). 2021. V. 90. P. 106–111.Сузина Н.Е., Дуда В.И., Есикова Т.З., Шорохова А.П., Гафаров А.Б., Олейников Р.Р., Акимов В.Н., Абашина Т.Н., Поливцева В.Н., Боронин А.М. Новые ультрамикробактерии из рода Chryseobacterium, штаммы NF4 и NF5 факультативные эпибионты Bacillus subtilis // Микробиология. 2011. Т. 80. С. 529–542.Suzina N.E., Duda V.I., Esikova T.Z., Shorokhova A.P., Gafarov A.B., Oleinikov R.R., Abashina T.N., Boronin A.M., Akimov V.N., Polivtseva V.N. Novel ultramicrobacteria, strains NF4 and NF5, of the genus Chryseobacterium: facultative epibionts of Bacillus subtilis // Microbiology (Moscow). 2011. V. 80. P. 535–548.Шашков А.С., Тульская Е.М., Потехина Н.В., Дмитренок А.С., Сенченкова С.Н., Зайчиков В.А., Дорофеева Л.В., Евтушенко Л.И. D-рамнан и пируватсодержащая тейхуроновая кислота клеточной стенки Rathayibacter sp. ВКМ Ac-2759 // Биохимия. 2021. Т. 86. С. 595–606.Shashkov A.S., Tul’skaya E.M., Potekhina N.V., Dmitrenok A.S., Senchenkova S.N., Zaychikov V.A., Dorofeeva L.V., Evtushenko L.I. D-Rhamnan and pyruvate-containing teichuronic acid from the cell wall of Rathayibacter sp. VKM Ac-2759 // Biochemistry (Moscow). 2021. V. 86. P. 506–516.Chun J., Oren A., Ventosa A., Christensen H., Arahal D.R., da Costa M.S., Rooney A.P., Yi H., Xu X.-W., De Meyer S., Trujillo M.E. Proposed minimal standards for the use of genome data forthe taxonomy of prokaryotes // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018. V. 68. P. 461–466.Ciufo S., Kannan S., Sharma S., Badretdin A., Clark K., Turner S., Brover S., Schoch C.L., Kimchi A., DiCuccio M. Using average nucleotide identity to improve taxonomic assignments in prokaryotic genomes at the NCBI // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018. V. 68. P. 2386–2392.Curtis S.M., Meyers P.R. Multilocus sequence analysis of the actinobacterial genus Kribbella // Syst. Appl. Microbiol. 2012. V. 35. P. 441–446.Curtis S.M., Norton I., Everest G.J., Pelser J.G., de Kock M.C., Meyers P.R. Development of a Kribbella-specific isolation medium and description of Kribbella capetownensis sp. nov. and Kribbella speibonae sp. nov., isolated from soil // Antonie van Leeuwenhoek. 2020. V. 113. P. 617–628.Evtushenko L.I., Krausova V.I. Genus Kribbella Park et al. 1999 emend. Sohn et al. 2003 // Bergey’s Manual of Systematic Bacteriology. V. 5. The Actinobacteria. New York: Springer, 2012. P. 1264–1280.Everest G.J., Curtis S.M., De Leo F., Urzì C., Meyers P.R. Kribbella albertanoniae sp. nov., isolated from a Roman catacomb, and emended description of the genus Kribbella // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2013. V. 63. P. 3591–3596.Guo L., Zhao J., Liu C., Han C., Bai L., Sun P., Li J., Wang X., Xiang W. Kribbella qitaiheensis sp. nov., a novel actinomycete isolated from soil // Antonie van Leeuwenhoek. 2015. V. 6. P. 1533–1539.Kimura M. A simple method for estimating evolutionary rate of base substitutions through comparative studies of nucleotide sequences // J. Mol. Evol. 1980. V. 16. P. 111–120.Kirby B.M., Le Roes M., Meyers P.R. Kribbella karoonensis sp. nov. and Kribbella swartbergensis sp. nov., isolated from soil from the Western Cape, South Africa // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2006. V. 56. P. 1097–1101.Kirby B.M., Everest G.J., Meyers P.R. Phylogenetic analysis of the genus Kribbella based on the gyrB gene: proposal of a gyrB-sequence threshold for species delineation in the genus Kribbella // Antonie van Leeuwenhoek. 2010. V. 97. P. 131–142.Kumar S., Stecher G., Tamura K. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 7.0 for bigger datasets // Mol. Biol. Evol. 2016. V. 33. P. 1870–1874.Lane D.J. 16S/23S rRNA sequencing // Nucleic Acid Techniques in Bacterial Systematics / Eds. Stackebrandt E., Goodfellow M. Chichester: Wiley, 1991. P. 115–175.Lee S.D., Kang S.O., Hah Y.C. Hongia gen. nov., a new genus of the order Actinomycetales // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2000. V. 50. P. 191–199.Meier-Kolthoff J.P., Auch A.F., Klenk H.-P., Göker M. Genome sequence-based species delimitation with confidence intervals and improved distance functions // BMC Bioinform. 2013. V. 14. P. 60.Meyers P. Genus Kribbella // Bergey’s Manual of Systematic Bacteriology / Ed. Carro L. Wiley: 2021. https://doi.org/10.1002/9781118960608.gbm00157.pub2Naumova I.B., Shashkov A.S., Tul’skaya E.M., Streshin-skaya G.M., Kozlova Y.I., Potekhina N.V., Evtushenko L.I., Stackebrandt E. Cell wall teichoic acids: structural diversity, species specificity in the genus Nocardiopsis, and chemotaxonomic perspective // FEMS Microbiol. Rev. 2001. V. 25. P. 269–283.Nouioui I., Carro L., Garcia-Lopez M., Meier-Kolthoff J.P., Woyke T., Kyrpides N.C., Pukall R., Klenk H.P., Goodfellow M., Göker M. Genome-based taxonomic classification of the phylum Actinobacteria // Front. Microbiol. 2018. V. 9. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.02007Olson R.D., Assaf R., Brettin T., Conrad N., Cucinell C., Davis J.J., Dempsey D.M., Dickerman A., Dietrich E.M., Kenyon R.W., Kuscuoglu M., Lefkowitz E.J., Lu J., Machi D., Macken C., Mao C., Niewiadomska A., Nguyen M., Olsen G.J., Overbeek J.C., Parrello B., Parrello V., Porter J.S., Pusch G.D., Shukla M., Singh I., Stewart L., Tan G., Thomas C., VanOeffelen M., Vonstein V., Wallace Z.S., Warren A.S., Wattam A.R., Xia F., Yoo H., Zhang Y., Zmasek C.M., Scheuermann R.H., Stevens R.L. Introducing the Bacterial and Viral Bioinformatics Resource Center (BV-BRC): a resource combining PATRIC, IRD and ViPR // Nucleic Acids Res. 2023. V. 51. I. D. P. D678–D689.Ozdemir-Kocak F., Saygin H., Saricaoglu S., Cetin D., Guven K., Spröer C., Schumann P., Klenk H.P., Sahin N., Isik K. Kribbella soli sp. nov., isolated from soil // Antonie van Leeuwenhoek. 2017. V. 110. P. 641–649.Park Y.-H., Yoon J.-H., Shin Y.K., Suzuki K.-I., Kudo T., Seino A., Kim H.-J., Lee J.-S., Lee S.T. Classification of “Nocardioides fulvus” IFO (now NBRC) 14399 and Nocardioides sp. ATCC 39419 in Kribbella gen. nov., as Kribbella flavida sp. nov. and Kribbella sandramycini sp. nov. // Int. J. Syst. Bacteriol. 1999. V. 49. P. 743–752.Richter M., Rosselló-Móra R., Glöckner F.O., Peplies J. JSpeciesWS: a web server for prokaryotic species circumscription based on pairwise genome comparison // Bioinformatics. 2015. V. 32. P. 929–931.Saygin H., Ay H., Guven K., Sahin N. Kribbella turkmenica sp. nov., isolated from the Karakum Desert // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2019. V. 69. P. 2533–2540.Shashkov A.S., Tul’skaya E.M., Streshinskaya G.M., Senchenkova S.N., Avtukh A.N., Evtushenko L.I. New cell wall glycopolymers of the representatives of the genus Kribbella // Carb. Res. 2009. V. 344. P. 2255–2262.Shirling E.B., Gottlieb D. Methods for characterization of Streptomyces species // Int. J. Syst. Bacteriol. 1966. V. 16. P. 313.Sohn K., Hong S.G., Bae K.S., Chun J. Transfer of Hongia koreensis Lee et al. 2000 to the genus Kribbella Park et al. 1999 as Kribbella koreensis comb. nov. // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2003. V. 53. P. 1005–1007.Song W., Duan L., Zhao J., Jiang S., Guo X., Xiang W., Wang X. Kribbella monticola sp. nov., a novel actinomycete isolated from soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2018. V. 68. P. 3441–3446.Sorokin D.Y., Khijniak T.V., Zakharycheva A.P., Elcheninov A.G., Hahnke R.L., Boueva O.V., Ariskina E.V., Bunk B., Kublanov I.V., Evtushenko L.I. Natronoglycomyces albus gen. nov., sp. nov., a haloalkaliphilic actinobacterium from a soda solonchak soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2021. V. 71. Art. 004804.Tul’skaya E.M., Streshinskaya G.M., Shashkov A.S., Senchenkova S.N., Avtukh A.N., Baryshnikova L.M., Evtushenko L.I. Novel teichulosonic acid from cell walls of some representatives of the genus Kribbella // Carb. Res. 2011. V. 346. P. 2045–2051.Wilson K. Preparation of genomic DNA from bacteria // Current Protocols in Molecular Biology. New York: Wiley, 1997. P. 241–245.Yoon S.H., Ha S.M., Kwon S., Lim J., Kim Y., Seo H., Chun J. Introducing EzBioCloud: a taxonomically united database of 16S rRNA and whole genome assemblies // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2017. V. 67. P. 1613–1617.Zhao J., Duan L., Qian L., Cao P., Tian Y., Ju H., Xiang W., Wang X. Kribbella jiaozuonensis sp. nov., a novel actinomycete isolated from soil // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2019. V. 69. P. 3500–3507.