Advances in Current BiologyAdvances in Current BiologyУспехи современной биологии0042-13243034-6347The Russian Academy of Sciences65326110.31857/S0042132423020102KMZXFRArticlesСтатьиEffects of the Impact of Water-Soluble Forms of Fullerenes and Their Derivatives on Plants Metabolism and Yield of Agricultural CropsЭффекты воздействия водорастворимых форм фуллеренов и их производных на метаболизм растений и урожайность сельскохозяйственных культурYamskovaО. V.ЯмсковаО. В.olga_yamskova@mail.ruKurilovD. V.КуриловД. В.olga_yamskova@mail.ruZavarzinI. V.ЗаварзинИ. В.olga_yamskova@mail.ruKrasnovМ. S.КрасновМ. С.olga_yamskova@mail.ruVoronkovaT. V.ВоронковаТ. В.olga_yamskova@mail.ruNesmeyanov Institute of Organoelement Compounds, Russian Academy of SciencesИнститут элементоорганических соединений им. А.Н. Несмеянова РАНZelinsky Institute of Organic Chemistry, Russian Academy of SciencesИнститут органической химии им. Н.Д. Зелинского РАНTsitsin Main Botanical Garden, Russian Academy of SciencesГлавный ботанический сад им. Н.В. Цицина РАН01032023143216517903022025Copyright ©; 2023, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2023, Российская академия наук2023Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://journals.eco-vector.com/0042-1324/article/view/653261

The search for effective and environmentally friendly plant growth regulators in modern conditions makes it possible to identify and reduce the impact on plant development, its metabolic processes, the biomass of its various parts and crops. Substances with the least toxicity to living organisms, which are of particular interest in this field, in particular, these include C60, C70 fullerenes and their derivatives. This paper describes the impact of both fullerenes themselves and their derivatives on plant growth, yield, effects, metabolic and morphological changes observed depending on the processing methods, the chemical structure of the derivative, and the amount of substance used for processing.

Поиск эффективных и экологически безопасных регуляторов роста растений в современных условиях позволяет выявить и описать действие химических веществ на развитие растения, метаболические процессы, биомассу его различных частей и урожайность. Вещества, обладающие наименьшей токсичностью для живых организмов, представляют особый интерес в данной области. В частности, к таковым относятся фуллерены С60, С70 и их производные. В настоящей работе описано воздействие как самих фуллеренов, так и их производных на рост растений, урожайность, а также наблюдаемые метаболические и морфологические изменения, их зависимость от способов обработки, от химического строения и количества вещества, используемого для обработки.

water-soluble fullerene derivativesplant growth stimulantroot treatmentfoliar treatmentplant stressводорастворимые производные фуллеренастимулятор роста растенийкорневая обработканекорневая обработкастресс у растенийРабота выполнена при поддержке Министерства науки и высшего образования Российской Федерации.Безмельницын В.Н., Елецкий А.В., Окунь М.В. Фуллерены в растворах // Успехи физ. наук. 1998. Т. 168. № 11. С. 1195–1220.Волков В.А., Ямскова О.В., Воронков М.В. и др. Новые стимуляторы роста растений на основе водорастворимых наночастиц N-замещенных моноаминокислотных производных фуллерена С60 и изучение механизма их действия // Биофизика. 2020. Т. 65. № 4. С. 745–752.Думпис М.А., Литасова Е.В., Ильин В.В. и др. Продукты взаимодействия аминокислот с фуллереном С60 // Изв. СПбГТИ (ТУ). 2014. № 24. С. 32–34.Думпис М.А., Николаев Д.Н., Литасова Е.В. и др. Биологическая активность фуллеренов – реалии и перспективы // Обз. клин. фармакол. лекарств. терапии. 2018. Т. 16. № 1. С. 4–20.Елецкий А.В., Смирнов Б.М. Кластер С60 – новая форма углерода // Успехи физ. наук. 1991. Т. 161. № 7. С. 173–192.Елецкий А.В., Смирнов Б.М. Фуллерены // Успехи физ. наук. 1993. Т. 163. № 2. С. 33–60.Елецкий А.В., Смирнов Б.М. Фуллерены и структура углерода // Успехи физ. наук. 1995. Т. 165. № 9. С. 977–1009.Зайцев В.И., Корсакова О.М., Хорошайлов Н.Г. и др. ГОСТ 12038-84. Межгосударственный стандарт. Семена сельскохозяйственных культур. Методы определения всхожести. М.: Стандартинформ, 2011. 64 с.Запрометов М.Н. Фенольные соединения. Распространение, метаболизм и функции в растениях. М.: Наука, 1993. 272 с.Игуменова Т.И., Чичварин А.В., Синявин М.С., Елина А.С. Способ получения аддуктов смеси фуллеренов фракции С50–С92 и регулятор роста растений на их основе. Патент РФ № 2581658. Рег. 10.02.2014. Опубл. 20.04.2016.Молчан О.В., Обуховская Л.В., Реутский В.Г. Влияние фуллеренола на прорастание семян, содержание фенольных соединений и их антирадикальную активность в проростках ячменя // Труды БГУ. Физиол. биохим. мол. осн. функцион. биосист. 2014. Т. 9. Ч. 1. С. 56–61.Мчедлов-Петросян Н.О. Растворы фуллерена С60: коллоидный аспект // Хiмiя, фiзика та технологiя поверхнi. 2010. Т. 1. № 1. С. 19–37.Лукаткин А.С. Вклад окислительного стресса в развитие холодового повреждения в листьях теплолюбивых растений. 1. Образование активированных форм кислорода при охлаждении растений // Физиол. раст. 2002. Т. 49. № 5. С. 697–702.Обручева Н.В., Антипова О.В. Физиология инициации прорастания семян // Физиол. раст. 1997. Т. 44. № 2. С. 287–302.Панова Г.Г., Синявина Н.Г., Скобелева О.В. и др. Наноматериал фуллеренол d – перспективы использования в растениеводстве // Сб. мат. “Научная сессия по итогам 2012 г. Агрофизического института” (СПб., 2–3 апреля 2013 г.). СПб.: АНИИ РАСХН, 2013. С. 68–74.Панова Г.Г., Семенов К.Н., Шилова О.А. и др. Водорастворимые производные фуллеренов и кремнезольные нанокомпозиции как перспективные наноматериалы для использования в растениеводстве // Агрофизика. 2015. № 4. С. 37–48.Панова Г.Г., Канаш Е.В., Семенов К.Н. и др. Производные фуллерена стимулируют продукционный процесс, рост и устойчивость к окислительному стрессу у растений пшеницы и ячменя // С.-х. биол. 2018. Т. 53. № 1. С. 38–49.Романова В.С., Цыряпкин В.А., Ляховецкий Ю.И. и др. Присоединение аминокислот и дипептидов к фуллерену С60 с образованием моноаддуктов // Изв. АН. Сер. хим. 1994. № 6. С. 1154–1155.Якушев В.П., Канаш Е.В., Осипов Ю.А. и др. Оптические критерии при контактной и дистанционной диагностике состояния посевов пшеницы и эффективности фотосинтеза на фоне дефицита минерального питания // С.-х. биол. 2010. Т. 45. № 3. С. 94–101.Ямскова О.В., Кондратьева В.В., Воронкова Т.В. и др. Влияние коллоидного водного раствора фуллерена С60 как экологически безопасного регулятора роста на прорастание семян и урожайность пшеницы // Технол. товаровед. инновац. пищ. прод. 2019а. Т. 3. № 56. С. 39–45.Ямскова О.В., Колягин Ю.Г., Романова В.С. и др. Твердотельный ЯМР аминокислотных производных фуллерена С60 // Журн. физ. химии. 2019б. Т. 93. № 2. С. 266–268.Adeel M., Farooq T., White J.C. et al. Carbon-based nanomaterials suppress tobacco mosaic virus (TMV) infection and induce resistance in Nicotiana benthamiana // J. Hazard. Mater. 2021. V. 404. Pt A. P. 124167.Ahmadi S.Z., Ghorbanpour M., Aghaee A., Hadian J. Deciphering morpho-physiological and phytochemical attributes of Tanacetum parthenium L. plants exposed to C60 fullerene and salicylic acid // Chemosphere. 2020. V. 259. P. 127406.Andrievsky G.V., Kosevich M.V., Vovk O.M. et al. On the production of an aqueous colloidal solution of fullerenes // J. Chem. Soc. Chem. Commun. 1995. V. 8. № 12. P. 1281–1282.Andrievsky G.V., Klochkov V.K., Karyakina E.L., Mchedlov-Petrossyan N.O. Studies of aqueous colloidal solutions of fullerene C60 by electron microscopy // Chem. Phys. Lett. 1999. V. 300. № 3–4. P. 392–396.Andrievsky G.V., Klochkov V.K., Bordyuh A.B., Dovbeshko G.I. Comparative analysis of two aqueous-colloidal solutions of C60 fullerene with help of FTIR reflectance and UV-Vis spectroscopy // Chem. Phys. Lett. 2002. V. 364. № 1–2. P. 8–17.Andrievsky G.V., Klochkov V.K., Derevyanchenko L.I. Is C60 fullerene molecule toxic?! // Fuller. Nanotub. Carb. Nanostruct. 2005. V. 13. № 4. P. 363–376.Avanasi R., Jackson W.A., Sherwin B. et al. C60 fullerene soil sorption, biodegradation, and plant uptake // Environ. Sci. Technol. 2014. V. 48. № 5. P. 2792–2797.Aslani F., Bagheri S., Julkapli N.M. et al. Effects of engineered nanomaterials on plants growth: an owerview // Sci. World J. 2014. Art. ID 641759. 28 p.Beuerle F., Lebovitz R., Hirsch A. Antioxidant properties of water-soluble fullerene derivatives // Medicinal chemistry and pharmacological potential of fullerenes and carbon nanotubes / Eds F. Cataldo, T. Da Ros. Dordrecht: Springer, 2008. P. 51–78.Bityutskii N.P., Yakkonen K.L., Lukina K.A., Semenov K.N. Fullerenol increases effectiveness of foliar iron fertilization in iron-deficient cucumber // PLoS One. 2020. V. 15. № 5. P. e0232765.Bityutskii N.P., Yakkonen K.L., Puzanskiy R. et al. Fullerenol changes metabolite responses differently depending on the iron status of cucumber plants // PLoS One. 2021a. V. 16. № 5. P. e0251396.Bityutskii N.P., Yakkonen K.L., Lukina K.A. et al. Fullerenol can ameliorate iron deficiency in cucumber grown hydroponically // J. Plant Growth Regul. 2021b. V. 40. № 3. P. 1017–1031.Bityutskii N.P., Yakkonen K.L., Lukina K.A., Semenov K.N. Fullerenol affects maize plants depending on their iron status // Biol. Plantarum. 2022. V. 66. № 5. P. 76–82.Brant J.A., Labille J., Robichaud C.O., Wiesner M. Fullerol cluster formation in aqueous solutions: implications for environmental release // J. Coll. Interface Sci. 2007. V. 314. № 1. P. 281–288.Chen R., Ratnikova T.A., Stone M.B. et al. Differential uptake of carbon nanoparticles by plant and mammalian cells // Small. 2010. V. 6. № 5. P. 612–617.Chiang L.Y., Wang L.Y., Swirczewski J.W. et al. Efficient synthesis of polyhydroxylated fullerene derivatives via hydrolysis of polycyclosulfated precursors // J. Org. Chem. 1994. V. 59. Iss. 14. P. 3960–3968.Chiang L.Y., Bhonsle J.B., Wang L. et al. Efficient one-flask synthesis of water-soluble [60]fullerenols // Tetrahedron. 1996. V. 52. № 14. P. 4963–4972.Curl R.F., Smalley R.E. Probing C60 // Science. 1988. V. 242. № 4881. P. 1017–1022.De La Torre-Roche R., Hawthorne J., Deng Y.Q. et al. Fullerene-enchanced accumulation of p,p'-DDE in agricultural crop species // Environ. Sci. Technol. 2012. V. 46. № 17. P. 9315–9323.De La Torre-Roche R., Hawthorne J., Deng Y.Q. et al. Multiwalled carbon nanotubes and C60 fullerenes differentially impact the accumulation of weathered pesticides in four agricultural plants // Environ. Sci. Technol. 2013. V. 47. № 21. P. 12539–12547.Gao J., Wang Y.H., Folta K.M. et al. Polyhydroxy fullerenes (fullerols or fullerenols): beneficial effects on growth and lifespan in diverse biological models // PLoS One. 2011. V. 6. № 5. P. e19976.Gharbi N., Pressac M., Hadchouel M. et al. [60]Fullerene is a powerful antioxidant in vivo with no acute or subacute toxicity // Nano Lett. 2005. V. 5. № 12. P. 2578–2585.He A.F., Jiang J., Ding J., Sheng G.D. Blocking effect of fullerene nanoparticles (nC60) on the plant cell structure and its phytotoxicity // Chemosphere. 2021. V. 278. P. 130474. 10 p.Hirsch A. Fullerenes and related structures. Berlin: Springer, 2013. 248 p.Husen A., Siddiqi K.S. Carbon and fullerene nanomaterials in plant system // J. Nanobiotechnol. 2014. V. 12. P. 16.Kanash E.V., Panova G.G., Blokhina S.Yu. Optical criteria for assessment of efficiency and adaptogenic characteristics of biologically active preparations // Acta Horticulturae. 2013. № 1009. P. 37–44.Kelsey J.W., White J.C. Effect of C60 fullerenes on the accumulation of weathered p,p'-DDE by plant and earthworm species under single and multispecies conditions // Environ. Toxicol. Chem. 2013. V. 32. № 5. P. 1117–1123.Khodakovskaya M.V., Kim B.S., Kim J.N. et al. Carbon nanotubes as plant growth regulators: effects on tomato growth, reproductive system, and soil microbial community // Small. 2013. V. 9. № 1. P. 115–123.Kokubo K., Matsubayashi K., Tategaki H. et al. Facile synthesis of highly water-soluble fullerenes more than half-covered by hydroxyl groups // ACS Nano. 2008. V. 2. № 2. P. 327–333.Kole C., Kole P., Randunu K.M. et al. Nanobiotechnology can boost crop production and quality: first evidence from increased plant biomass, fruit yield and phytomedicine content in bitter melon (Momordica charantia) // BMC Biotechnol. 2013. V. 13. P. 37.Kumar S., Patra A.K., Datta S.C. et al. Phytotoxicity of nanoparticles to seed germination of plants // Int. J. Adv. Res. 2015. V. 3. № 3. P. 854–865.Lamparth I., Hirsch A. Water-soluble malonic acid derivatives of C60 with a defined three-dimensional structure // J. Chem. Soc. Chem. Commun. 1994. Iss. 14. P. 1727–1728.Lang J., Melnykova M., Catania M. et al. A water-soluble [60]fullerene-derivative stimulates chlorophyll accumulation and has no toxic effect on Chlamydomonas reinhardtii // Acta Biochim. Pol. 2019. V. 66. № 3. P. 257–262.Li J., Takeuchi A., Ozawa M. et al. C60 fullerol formation catalysed by quaternary ammonium hydroxides // J. Chem. Soc. Chem. Commun. 1993. Iss. 23. P. 1784–1785.Li D., Lyon D.Y., Li Q.L., Alvarez P.J.J. Effect of soil sorption and aquatic natural organic matter on the antibacterial activity of a fullerene water suspension // Environ. Toxicol. Chem. 2008. V. 27. № 9. P. 1888–1894.Lin S.J., Reppert J., Hu Q. et al. Uptake, translocation, and transmission of carbon nanomaterials in rice plants // Small. 2009. V. 5. № 10. P. 1128–1132.Liu Q.L., Zhao Y.Y., Wan Y.L. et al. Study of the inhibitory effect of water-soluble fullerenes on plant growth at the cellular level // ACS Nano. 2010. V. 4. № 10. P. 5743–5748.Liu Q.L., Zhang X.J., Zhao Y.Y. et al. Fullerene-induced increase of glycosyl residue on living plant cell wall // Environ. Sci. Technol. 2013. V. 47. № 13. P. 7490–7498.Liu Y.J., Wang T.T., Cao J.H. et al. Quaternary ammonium salts of iminofullerenes: fabrication and effect on seed germination // J. Agric. Food Chem. 2019. V. 67. № 49. P. 13509 –13517.Ma X.M., Wang C. Fullerene nanoparticles affect the fate and uptake of trichloroethylene in phytoremediation systems // Environ. Eng. Sci. 2010. V. 27. № 11. P. 989–992.Mchedlov-Petrossyan N.O. Fullerenes in liquid media: an unsettling intrusion into the solution chemistry // Chem. Rev. 2013. V. 113. № 7. P. 5149–5193.Nair R., Varghese S.H., Nair B.G. et al. Nanoparticulate material delivery to plants // Plant Sci. 2010. V. 179. № 3. P. 154–163.Noctor G., De Paepe R., Foyer C.H. Mitochondrial redox biology and homeostasis in plants // Trends Plant Sci. 2007. V. 12. № 3. P. 125–134.Ozfidan-Konakci C., Alp F.N., Arikan B. et al. The effects of fullerene on photosynthetic apparatus, chloroplast-encoded gene expression, and nitrogen assimilation in Zea mays under cobalt stress // Physiol. Plant. 2022a. V. 174. № 3. P. e13720.Ozfidan-Konakci C., Alp F.N., Arikan B. et al. The biphasic responses of nanomaterial fullerene on stomatal movement, water status, chlorophyll a fluorescence transient, radical scavenging system and aquaporin-related gene expression in Zea mays under cobalt stress // Sci. Tot. Environ. 2022b. V. 826. P. 154213.Panova G.G., Ktitorova I.N., Skobeleva O.V. et al. Impact of polyhydroxy fullerene (fullerol or fullerenol) on growth and biophysical characteristics of barley seedlings in favourable and stressful conditions // Plant Growth Regul. 2016. V. 79. № 3. P. 309–317.Panova G.G., Kanash E.V., Khomyakov Yu.V. et al. Bioactivity study of the C60-L-threonine derivative for potential application in agriculture // J. Nanomaterials. 2019. V. 2019. P. 2306518.Panova G.G., Zhuravleva A.S., Khomyakov Yu.V. et al. Plant impact properties of carboxylated fullerene C60[C(COOH)2]3 // J. Mol. Struct. 2021. V. 1235. P. 130163.Purvis A.C., Shewfelt R.L., Gegogeine J.W. Superoxide production in mitochondria isolated from green bell pepper fruit // Physiol. Plant. 1995. V. 94. P. 743–749.Rico C.M., Majumdar S., Duarte-Gardea M. et al. Interaction of nanoparticles with edible plants and their possible implications in the food chain // J. Agric. Food Chem. 2011. V. 59. № 8. P. 3485–3498.Rudalevige T., Francis A.H., Zand R. Spectroscopic studies of fullerene aggregates // J. Phys. Chem. A. 1998. V. 102. № 48. P. 9797–9802.Santos S.M.A., Dinis A.M., Rodrigues D.M.F. et al. Studies on the toxicity of an aqueous suspension of C60 nanoparticles using a bacterium (gen. Bacillus) and an aquatic plant (Lemna gibba) as in vitro model systems // Aquat. Toxicol. 2013. V. 142–143. P. 347–354.Semenov K.N., Charykov N.A., Keskinov V.N. Fullerenol: synthesis and identification. Properties of the fullerenol water solutions // J. Chem. Eng. Data. 2011. V. 56. № 2. P. 230–239.Shafiq F., Iqbal M., Ali M., Ashraf M.A. Fullerenol regulates oxidative stress and tissue ionic homeostasis in spring wheat to improve net-primary productivity under salt-stress // Ecotoxicol. Environ. Saf. 2021. V. 211. P. 111901.Tao X.J., Yu Y.X., Fortner J.D. et al. Effects of aqueous stable fullerene nanocrystal (nC60) on Scenedesmus obliquus: evaluation of the sub-lethal photosynthetic responses and inhibition mechanism // Chemosphere. 2015. V. 122. P. 162–167.Tong Z.H., Bischoff M., Nies L. et al. Impact of fullerene (C60) on a soil microbial community // Environ. Sci. Technol. 2007. V. 41. № 8. P. 2985–2991.Vileno B., Marcoux P.R., Lekka M. et al. Spectroscopic and physical properties of a highly derivatized C60 fullerol // Adv. Funct. Mater. 2006. V. 16. № 1. P. 120–128.Wang C.L., Zhang H., Ruan L.F. et al. Bioaccumulation of 13C-fullerenol nanomaterials in wheat // Environ. Sci. Nano. 2016. V. 3. Iss. 4. P. 799–805.Yin J.J., Lao F., Fu P.P.C. et al. The scavenging of reactive oxygen species and the potential for cell protection by functionalized fullerene materials // Biomaterials. 2009. V. 30. № 4. P. 611–621.Zaytseva O., Neumann G. Carbon nanomaterials: production, impact on plant development, agricultural and environmental applications // Chem. Biol. Technol. Agric. 2016. V. 3. P. 17.Zha Y.Y., Yang B., Tang M.L. et al. Concentration-dependent effects of fullerenol on cultured hippocampal neuron viability // Int. J. Nanomed. 2012. V. 7. P. 3099–3109.