Obstetrics and GynecologyObstetrics and GynecologyАкушерство и гинекология0300-90922412-5679Bionika Media63208210.18565/aig.2023.55Original ArticlesОригинальные статьиResearch ArticleThe role of magnetic resonance imaging and urtrasound diagnosis of fetal growth restriction in combination with pathological changes in fetal brainРоль магнитно-резонансной томографии и ультразвуковой диагностики при синдроме задержки роста плода в сочетании с патологическими изменениями головного мозга плодаhttps://orcid.org/0000-0002-0363-3669KulabukhovaPolina V.КулабуховаПолина Владимировна
Russian Federation

Radiologist, Radiology Department

врач-рентгенолог, м.н.с. отделения лучевой диагностики; член европейского общества радиологии (ECR); член московского общества медицинских радиологов

kulpola@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-1459-4124BychenkoVladimir G.БыченкоВладимир Геннадьевич
Russian Federation

PhD, Radiologist, Head of the Department of Radiation Diagnostics

к.м.н., врач-рентгенолог, заведующий отделением лучевой диагностики

v_bychenko@oparina4.ruhttps://orcid.org/0000-0002-2206-1002ShmakovRoman G.ШмаковРоман Георгиевич
Russian Federation

Dr. Med. Sci., Professor of the RAS, Non-staff Chief Specialist in Obstetrics at Ministry of Health of Russia; Director of GBUZ MO MONIIAG

д.м.н., профессор РАН, главный внештатный специалист по акушерству МЗ РФ; директор ГБУЗ МО МОНИИАГ

kulpola@mail.ruAcademician V.I. Kulakov National Medical Research Center for Obstetrics, Gynecology and Perinatology, Ministry of Health of RussiaФГБУ «Национальный медицинский исследовательский центр акушерства, гинекологии и перинатологии имени академика В.И. Кулакова» Минздрава РоссииMoscow Regional Research Institute of Obstetrics and Gynecology named after Academician V.I. KrasnopolskyГБУЗ МО «Московский областной научно-исследовательский институт акушерства и гинекологии имени академика В.И. Краснопольского»17042024451581605202416052024Copyright ©; 2024, Bionika MediaCopyright ©; 2024, ООО «Бионика Медиа»2024Bionika MediaООО «Бионика Медиа»https://journals.eco-vector.com/0300-9092/article/view/632082

Background: Fetal growth restriction (FGR) is a common complication of pregnancy and, in severe cases, leads to increased perinatal mortality, neonatal morbidity, and poor prognosis for life expectancy in patients with congenital malformations of the central nervous system and hypoxic-ischemic changes in the brain. Early detection of brain injury in IUGR enables to predict short-term and long-term outcomes for the development of the central nervous system, that currently remains a serious issue.

Objective: The aim of the study was to assess the role of ultrasound and MRI in diagnosis of FGR in combination with pathological changes in fetal brain.

Materials and methods: The retrospective study included 24 patients with suspected FGR. The mean age of patients (Me; Q1–Q3) was 33 (25–41) years, the average pregnancy length was 27.5 (20–35) weeks. The patients underwent simultaneous diagnostic US and MRI of the fetuses in the second and third trimester of pregnancy to assess fetal head circumference using percentile values of nomograms, and identify comorbidity, including the changes in fetal brain.

Results: No false positive results were found. MRI data and US imaging data were absolutely similar in nomograms for measurement of fetal brain volume using percentile method in 24 fetuses (100%) with FGR. Among them, FGR in combination with congenital diaphragmatic hernia was diagnosed in 3 fetuses (12.5%), and spina bifida in 1 fetus (4.2%). Comparison of two imaging techniques showed that false-negative results of ultrasound detection of malformation of the cortical plate and assessment of sulcation of the fetal brain were found in 3 fetuses (12.5%) versus 7 fetuses (29.2%) using MRI. Also, ultrasound imaging in diagnosing isolated unilateral cerebellar hypoplasia, showed false negative results in 2 fetuses (8.3%) versus false negative MRIs in 5 fetuses (20.9%).

Conclusion: The study showed that diagnostic ultrasound and MRI are comparable techniques in assessing biometry of the fetal brain using centile nomograms. However, MRI helps to perform more careful assessment of the concomitant pathology of the fetal brain.

Актуальность: Синдром задержки роста плода (СЗРП) является частым осложнением беременности и в тяжелых случаях приводит к повышению уровня перинатальной смертности, неонатальной заболеваемости и неблагоприятным прогнозам для жизни в отношении пациентов с пороками развития центральной нервной системы и ишемически-гипоксическими изменениями головного мозга. Раннее выявление повреждения головного мозга при СЗРП позволяет прогнозировать краткосрочные и долгосрочные последствия для развития центральной нервной системы, что остается на сегодняшний день серьезной проблемой.

Цель: Оценка роли методов УЗИ и МРТ при диагностике СЗРП в сочетании с патологическими изменениями головного мозга плода.

Материалы и методы: В ретроспективное исследование включены 24 пациентки с подозрением на СЗРП. Средний возраст пациенток (Me (Q1–Q3)) составил 33 (25–41) года. Средний срок гестации – 27,5 (20–35) недели. Пациенткам были одновременно проведены УЗИ и МРТ плода во II и III триместрах беременности с целью оценки размеров головы плода (с использованием центильных номограмм) и диагностики сочетанной патологии, в том числе изменений головного мозга плода.

Результаты: Ложноположительных результатов обнаружено не было. Данные МРТ и УЗИ полностью совпали при оценке размеров головного мозга плода и при диагностике СЗРП методом центильных номограмм у 24 плодов (100%), при диагностике СЗРП в сочетании с врожденной диафрагмальной грыжей – у 3/24 плодов (12,5%), СЗРП и spina bifida – у 1/24 (4,2%) плода. При сравнении методов при наличии порока формирования кортикальной пластинки и оценке степени сулькации ложноотрицательные результаты УЗИ были обнаружены у 3/24 (12,5%) плодов и МРТ – у 7/24 (29,2%) плодов. При изолированной гипоплазии полушарий/червя мозжечка у 2/24 (8,3%) плодов и 5/24 (20,9%) плодов установлены ложноотрицательные результаты УЗИ и МРТ соответственно.

Заключение: В результате исследования получено, что УЗИ и МРТ сопоставимы друг с другом при оценке размеров головного мозга плода методом центильных номограмм. Однако МРТ позволяет проводить более тщательную оценку сопутствующей патологии головного мозга плода.

fetal growth restriction (FGR)the central nervous system (CNS)brain malformationshypoxic-ischemic brain injurycentile nomogramsсиндром задержки роста плода (СЗРП)центральная нервная система (ЦНС)пороки формирования головного мозгаишемически-гипоксическое поражение ЦНСцентильные номограммыThe study was conducted within the support of the State Assignment of the Ministry of Health of the Russian Federation [State Registration number 121040600408-4].Исследование выполнено при поддержке государственного задания Министерства здравоохранения Российской Федерации [Государственный регистрационный номер 121040600408-4].Ananth C.V., Friedman A.M. Ischemic placental disease and risks of perinatal mortality and morbidity and neurodevelopmental outcomes. Semin. Perinatol. 2014; 38(3): 151-8. https://dx.doi.org/10.1053/j.semperi.2014.03.007.Большакова А.С., Барков И.Ю., Франкевич Н.А., Ярыгина Т.А., Шмаков Р.Г. Задержка роста плода при редком сочетании хромосомного и моногенного заболеваний. Акушерство и гинекология. 2024; 1: 74-81. [Bolshakova A.S., Barkov I.Yu., Frankevich N.A., Yarygina T.A., Shmakov R.G. Fetal growth restriction in the rare co-occurrence of chromosomal and monogenic diseases. Obstetrics and Gynecology. 2024; (1): 74-81. (in Russian)]. https://dx.doi.org/ 10.18565/aig.2023.288.Нефтерева А.А., Сакало В.А, Гладкова К.А., Костюков К.В., Ходжаева З.С. Возможные молекулярно-биологические механизмы формирования синдрома селективной задержки роста плода при монохориальной беременности. Акушерство и гинекология. 2021; 10: 5-12. [Neftereva A.A., Sakalo V.A., Gladkova K.A., Kоstyukov K.V., Khodzhaeva Z.S. Possible molecular and biological mechanisms for the development of selective fetal growth restriction in monochorionic twin pregnancy. Obstetrics and Gynecology. 2021; (10): 5-12. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2021.10.5-12.Resnik R. Intrauterine growth restriction. Obstet. Gynecol. 2002; 99(3): 490-6. https://dx.doi.org/10.1016/s0029-7844(01)01780-x.Cetin I., Alvino G. Intrauterine growth restriction: implications for placental metabolism and transport. A review. Placenta. 2009; 30(Suppl. A):S77-S82. https://dx.doi.org/10.1016/j.placenta.2008.12.006.Geva R., Eshel R., Leitner Y., Valevski A.F., Harel S. Neuropsychological outcome of children with intrauterine growth restriction: a 9-year prospective study. Pediatrics. 2006; 118(1): 91-100. https://dx.doi.org/10.1542/ peds.2005-2343.Miller S.L., Huppi P.S., Mallard C. The consequences of fetal growth restriction on brain structure and neurodevelopmental outcome. J. Physiol. 2016; 594(4): 807-23. https://dx.doi.org/10.1113/JP271402.Dubois J., Benders M., Borradori-Tolsa C., Cachia A., Lazeyras F., Ha-Vinh Leuchter R. et al. Primary cortical folding in the human newborn: an early marker of later functional development. Brain. 2008; 131(Pt. 8): 2028-41. https://dx.doi.org/10.1093/brain/awn137.Tolcos M., Bateman E., O'Dowd R., Markwick R., Vrijsen K., Rehn A. et al. Intrauterine growth restriction affects the maturation of myelin. Exp. Neurol. 2011; 232(1): 53-65. https://dx.doi.org/10.1016/j.expneurol.2011.08.002.Nitsos I., Rees S. The effects of intrauterine growth retardation on the development of neuroglia in fetal guinea pigs. An immunohistochemical and an ultrastructural study. Int. J. Dev. Neurosci. 1990; 8(3): 233-44. https://dx.doi.org/10.1016/0736-5748(90)90029-2.Olivier P., Baud O., Bouslama M., Evrard P., Gressens P., Verney C. Moderate growth restriction: deleterious and protective effects on white matter damage. Neurobiol. Dis. 2007; 26(1): 253-63. https://dx.doi.org/10.1016/ j.nbd.2007.01.001.Fischi-Gomez E., Muñoz-Moreno E., Vasung L., Griffa A., Borradori-Tolsa C., Monnier M. et al. Brain network characterization of high-risk preterm-born school-age children. Neuroimage Clin. 2016; 11: 195-209. https://dx.doi.org/ 10.1016/j.nicl.2016.02.001.Eixarch E., Muñoz-Moreno E., Bargallo N., Batalle D., Gratacos E. Motor and cortico-striatal-thalamic connectivity alterations in intrauterine growth restriction. Am. J. Obstet. Gynecol. 2016; 214(6): 725.e1-e9. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2015.12.028.Волочаева М.В., Кан Н.Е., Тютюнник В.Л., Гасымова Ш.Р., Борисова А.Г. Особенности течения беременности и состояния здоровья новорожденных при задержке роста плода. Медицинский Совет. 2023; 13: 200-5. [Volochaeva M.V., Kan N.E., Tyutyunnik V.L., Gasymova Sh.R., Borisova A.G. Features of the course of pregnancy and health of newborns with intrauterine growth restriction. Medical Council. 2023; (13): 200-5. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.21518/ms2023-173.Baschat A.A. Neurodevelopment after fetal growth restriction. Fetal Diagn. Ther. 2014; 36(2): 136-42. https://dx.doi.org/10.1159/000353631.Longo S., Bollani L., Decembrino L., Di Comite A., Angelini M., Stronati M. Short-term and long-term sequelae in intrauterine growth retardation (IUGR). J. Matern. Fetal Neonatal Med. 2013; 26(3): 222-5. https://dx.doi.org/ 10.3109/14767058.2012.715006.Malhotra A., Ditchfield M., Fahey M.C., Castillo-Melendez M., Allison B.J., Polglase G.R. et al. Detection and assessment of brain injury in the growth-restricted fetus and neonate. Pediatr. Res. 2017; 82(2): 184-93. https://dx.doi.org/10.1038/pr.2017.37.Ганичкина М.Б., Мантрова Д.А., Кан Н.Е., Тютюнник В.Л., Хачатурян А.А., Зиганшина М.М. Ведение беременности при задержке роста плода. Акушерство и гинекология. 2017; 10: 5-11. [Ganichkina M.B., Mantrova D.A., Kan N.E., Tyutyunnik V.L., Khachaturyan A.A., Ziganshina M.M. Pregnancy management complicated by intrauterine growth restriction. Obstetrics and Gynecology. 2017; (10): 5-11. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2017.10.5-11.Figueras F., Gardosi J. Intrauterine growth restriction: new concepts in antenatal surveillance, diagnosis, and management. Am. J. Obstet. Gynecol. 2011; 204(4): 288-300. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2010.08.055.Ярыгина Т.А., Гус А.И. Задержка (замедление) роста плода: все, что необходимо знать практикующему врачу. Акушерство и гинекология. 2020; 12: 14-24. [Yarygina T.A., Gus A.I. Fetal growth restriction (retardation): everything the practitioner should know. Obstetrics and Gynecology. 2020; (12): 14-24. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/ aig.2020.12.14-24.Гуменюк Е.Г., Ившин А.А., Болдина Ю.С. Поиск предикторов задержки роста плода: от сантиметровой ленты до искусcтвенного интеллекта. Акушерство и гинекология. 2022; 12: 18-24. [Gumeniuk Е.G., Ivshin A.A., Boldina Yu.S. Search for the predictors of fetal growth restriction: from a measuring tape to artificial intellect. Obstetrics and Gynecology. 2022; (12): 18-24. (in Russian)]. https://dx.doi.org/10.18565/ aig.2022.185.Kurjak A., Predojevic M., Stanojevic M., Kadic A.S., Miskovic B., Badreldeen A. et al. Intrauterine growth restriction and cerebral palsy. Acta Inform. Med. 2012; 18(2): 64-82. https://dx.doi.org/10.5455/aim.2010.18.64-82.Damodaram M.S., Story L., Eixarch E., Patkee P., Patel A, Kumar S., Rutherford M. Foetal volumetry using magnetic resonance imaging in intrauterine growth restriction. Early Hum. Dev. 2012; 88 Suppl 1: S35-40. https://dx.doi.org/10.1016/j.earlhumdev.2011.12.026. .Banović V., Škrablin S., Banović M., Radoš M., Gverić-Ahmetašević S., Babić I. Fetal brain magnetic resonance imaging and long-term neurodevelopmental impairment. Int. J. Gynaecol. Obstet. 2014; 125(3): 237-40. https://dx.doi.org/ 10.1016/j.ijgo.2013.12.007.Egaña-Ugrinovic G., Sanz-Cortes M., Figueras F., Bargalló N., Gratacós E. Differences in cortical development assessed by fetal MRI in late-onset intrauterine growth restriction. Am. J. Obstet. Gynecol. 2013; 209(2): 126.e1-e8. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2013.04.008.Hüppi P.S. Cortical development in the fetus and the newborn: advanced MR techniques. Top. Magn. Reson. Imaging. 2011; 22(1): 33-8. https://dx.doi.org/10.1097/RMR.0b013e3182416f78.Egaña-Ugrinovic G., Sanz-Cortés M., Couve-Pérez C., Figueras F., Gratacós E. Corpus callosum differences assessed by fetal MRI in late-onset intrauterine growth restriction and its association with neurobehavior. Prenat. Diagn. 2014; 34(9): 843-9. https://dx.doi.org/10.1002/pd.4381.