Obstetrics and GynecologyObstetrics and GynecologyАкушерство и гинекология0300-90922412-5679Bionika Media71645910.18565/aig.2026.62Original ArticlesОригинальные статьиResearch ArticleLatent and overt maternal risks and outcomes of insufficient fetal growthЛатентные и явные материнские риски и исход недостаточного роста плодаZiyadinovArsen A.ЗиядиновАрсен Аблямитович
Russian Federation

PhD, Associate Professor at the Department of Obstetrics, Gynecology and Perinatology No. 1, Obstetrician-Gynecologist, Doctoral student at the Department of Obstetrics and Gynecology with the Course of Perinatology

к.м.н., доцент кафедры акушерства, гинекологии и перинатологии №1, врач акушер-гинеколог, докторант кафедры акушерства и гинекологии с курсом перинатологии Медицинского института

ars-en@yandex.ruNovikovaVladislava A.НовиковаВладислава Александровна
Russian Federation

Dr. Med. Sci., Professor at the Department of Obstetrics and Gynecology with the Course of Perinatology, Medical Institute

д.м.н., профессор кафедры акушерства и гинекологии с курсом перинатологии Медицинского института

vladislavan@mail.ruRadzinskyVictor E.РадзинскийВиктор Евсеевич
Russian Federation

Dr. Med. Sci., Professor, Corresponding Member of the RAS, Head of the Department of Obstetrics and Gynecology with the Course of Perinatology, Medical Institute

д.м.н., профессор, академик РАН, заведующий кафедрой акушерства и гинекологии с курсом перинатологии Медицинского института

kafedra-aig@mail.ruN.A. Semashko Republican Clinical HospitalПеринатальный центр ГБУЗ Республики Крым «Республиканская клиническая больница имени Н.А. Семашко»S.I. Georgievsky Medical Institute of V.I. Vernadsky Crimean Federal UniversityОрдена Трудового Красного Знамени Медицинский институт имени С.И. Георгиевского ФГАОУ ВО «Крымский федеральный университет имени В.И. Вернадского»Peoples' Friendship University of Russia named after Patrice LumumbaФГАОУ ВО «Российский университет дружбы народов имени Патриса Лумумбы» Министерства науки и высшего образования Российской Федерации17072026668811507202615072026Copyright ©; 2026, Bionika MediaCopyright ©; 2026, ООО «Бионика Медиа»2026Bionika MediaООО «Бионика Медиа»https://journals.eco-vector.com/0300-9092/article/view/716459

Objective. To investigate the associations between latent and overt maternal risk factors, timing of delivery, and the need for neonatal intensive care in pregnancies complicated by fetal growth restriction (FGR) or small-for-gestational-age (SGA) fetuses.

Materials and methods. A prospective cohort study was conducted at N.A. Semashko Republican Clinical Hospital Perinatal Center from 2018 to 2023. The study included 611 women with insufficient fetal growth (IFG): 435 with FGR and 176 with SGA.

Results. Maternal comorbidity associated with IFG was predominantly cardiometabolic in nature. However, in 45.5% of patients, the cause remained unclear (idiopathic), and occurred more frequently in FGR. Preeclampsia (PE) and type 1 diabetes mellitus (type 1 DM) were exclusive markers of FGR, whereas gestational and chronic arterial hypertension (GAH and CAH) and gestational diabetes mellitus (GDM) were more characteristic of SGA. FGR was exclusively associated with emergency delivery for fetal indications in cases of severe PE, unknown causes of IFG, and GAH. Precipitous labor was an absolute marker of FGR, whereas dysfunctional labor was a characteristic of SGA. Delivery within the recommended optimal gestational interval was achieved in only 37.64% of patients with IFG, more frequently in SGA cases, and may have occurred before the third ultrasound screening. Prematurity was exclusive to the FGR group. Iatrogenic prematurity accounted for 86.49% of all preterm births and was primarily associated with PE and CAH. An unknown cause of IFG was associated with delivery outside the optimal gestational interval in 46.76% of patients with FGR; in 9.9% of these cases, delivery occurred before the recommended interval. Neonatal intensive care (IC) was required in 73.16% of newborns, and 20.95% of these infants required respiratory support (RS). The need for IC combined with RS was observed exclusively in the FGR group. SGA, as a constitutional fetal characteristic, did not preclude the need for IC in the absence of a RS. Delivery before 39 weeks in SGA was predictive of neonatal IC requirements, whereas delivery before 35 weeks in FGR predicted the need for IC combined with RS.

Conclusion. In addition to maternal cardiometabolic disorders, latent IFG-related risks may emerge in 45.5% of patients either before the third ultrasound screening or at term. This contributes to missed opportunities for delivery within the optimal gestational window, particularly in the case of FGR. Patients with IFG are at an increased risk of emergency delivery and prematurity (34.02%, including extreme prematurity), of which 86.49% is iatrogenic. SGA, often regarded as a constitutional fetal characteristic, may be associated with GAH, CAH, and GDM. Neonatal IC was required in 73.16% of cases, with 20.95% additionally requiring RS, exclusively among infants with FGR. Prematurity is unequivocally associated with the need for IC. Timely identification of chronic and gestational maternal cardiometabolic disorders may facilitate the early detection of FGR and SGA and help determine the optimal timing and location of delivery, thereby minimizing neonatal risks.

Цель. Выявить связь между латентными и явными материнскими факторами риска, сроком родоразрешения и потребностью в интенсивной терапии новорожденного при задержке роста плода (ЗРП) или малом для гестационного возраста плоде (МГВ).

Материалы и методы. В период 2018–2023 гг. выполнено проспективное когортное исследование. Основная клиническая база: перинатальный центр ГБУЗ Республики Крым «Республиканская клиническая больница им. Н.А. Семашко». Включено 611 женщин с недостаточным ростом плода (НРП): с ЗРП (n=435) и МГВ (n=176).

Результаты. Материнская коморбидность, ассоциированная с НРП, имеет преимущественно кардиометаболический генез, но у 45,5% пациенток не ясна (идиопатическая), чаще при ЗРП. Преэклампсия (ПЭ) и сахарный диабет 1 типа (СД 1) эксклюзивные маркеры ЗРП; гестационная и хроническая артериальная гипертензия (ГАГ и ХАГ) и гестационный СД (ГСД) более характерны для МГВ.

ЗРП эксклюзивно связана с экстренным родоразрешением по плодовым показаниям при тяжелой ПЭ, неизвестной причине, ГАГ. Стремительные роды – абсолютный маркер ЗРП, дискоординация родовой деятельности – МГВ.

Родоразрешение в рекомендуемый оптимальный гестационный интервал соблюдается у 37,64% пациенток с НРП, чаще при МГВ, возможно ранее третьего ультразвукового скрининга. Недоношенность эксклюзивна для ЗРП. Частота ятрогенной недоношенности 86,49%, ее определяют ПЭ и ХАГ. Неизвестная причина НРП ассоциирована с родоразрешением 46,76% пациенток с ЗРП вне оптимального интервала, у 9,9% из них – опережая его.

Интенсивная терапия (ИТ) требуется 73,16% новорожденным, 20,95% из них респираторная поддержка (РП). Потребность в ИТ новорожденного с РП исключительна для ЗРП. МГВ как конституциональная особенность плода не исключает потребность в ИТ без РП.

Родоразрешение ранее 39 недель при МГВ прогнозируемо по ИТ новорожденного, а ранее 35 недель при ЗРП по ИТ+РП.

Заключение. Латентные риски НРП, помимо материнских кардиометаболических, могут возникнуть у 45,5% пациенток как до срока третьего скрининга, так и в доношенном сроке, что ведет к упущению оптимального срока родоразрешения (чаще при ЗРП). Пациентки с НРП угрожаемы по экстренному родоразрешению, недоношенности (34,02%, включая экстремальную), 86,49% из которой ятрогенная. МГВ, позиционируемая как конституциональная особенность плода, не исключена при ГАГ, ХАГ и ГСД. Потребность в ИТ возникает у 73,16% новорожденных, у 20,95% из них с РП (исключительно при ЗРП). Недоношенность, безусловно, причастна к ИТ.

Своевременная диагностика кардиометаболических материнских нарушений, хронических и гестационных, позволит вовремя выявить ЗРП и МГВ, определить срок и место оптимального родоразрешения для минимизации неонатальных рисков.

pregnancyfetal growth restrictionsmall-for-gestational-age fetusgestational age at deliverylatent risks of insufficient fetal growthidiopathic cause of insufficient fetal growthclassification treesбеременностьзадержка роста плодамалый для гестационного возраста плодсрок беременности при родоразрешениилатентные риски недостаточного роста плодаидиопатическая причина недостаточного роста плодадеревья классификацииМинистерство здравоохранения Российской Федерации. Клинические рекомендации. Недостаточный рост плода, требующий предоставления медицинской помощи матери (задержка роста плода). M.; 2022. 73 c. [Ministry of Health of the Russian Federation. Clinical guidelines. Insufficient fetal growth that requires medical assistance for the mother (fetal growth retardation). Moscow; 2022. 73 p. (in Russian)].Chew L.C., Osuchukwu O.O., Reed D.J., Verma R.P. Fetal growth restriction. [Updated 2024 Aug 11]. In: StatPearls [Internet]. Treasure Island (FL): StatPearls publ.; 2025. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK562268Liauw J., Gordijn S.J., Ganzevoort W., Mayer C., Hutcheon J.A. Antenatal diagnosis of early–onset small for gestational age: absolute and relative risks of adverse outcomes. Am. J. Obstet. Gynecol. 2025; 233(4): 329.e1-e14. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajog.2025.04.041Huang B., Wang H., An Z., Yang Z., Cao J., Wang L. et al. Compromised peroxisome proliferator-activated receptor γ-mediated impaired placental glucose transport via the phosphatidylinositol 3-kinase/protein kinase B signaling pathway is associated with fetal growth restriction. Lab. Invest. 2025; 105(4): 104103. https://dx.doi.org/10.1016/ j.labinv.2025.104103Столярова Е.В., Холин А.М., Ходжаева З.С., Гус А.И. Допплеровская оценка церебрального кровотока в дифференциальной диагностике поздней задержки роста плода. Акушерство и гинекология. 2025; 8: 88-98. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2025.184 [Stoliarova E.V., Kholin A.M., Khodzhaeva Z.S., Gus A.I. Doppler evaluation of cerebral blood flow in the differential diagnosis of late-onset fetal growth restriction. Obstetrics and Gynecology. 2025; (8): 88-98 (in Russian). https://dx.doi.org/10.18565/aig.2025.184].Kamphof H.D., Posthuma S., Gordijn S.J., Ganzevoort W. Fetal growth restriction: mechanisms, epidemiology, and management. Matern. Fetal. Med. 2022; 4(3): 186-196. https://dx.doi.org/10.1097/FM9.0000000000000161Mattioli K.P., Sanderson M., Chauhan S.P. Inadequate identification of small-for-gestational-age fetuses at an urban teaching hospital. Int. J. Gynaecol. Obstet. 2010; 109(2): 140-3. https://dx.doi.org/10.1016/j.ijgo.2009.11.023Relph S., Vieira M.C., Copas A., Alagna A., Page L., Winsloe C. et al. Characteristics associated with antenatally unidentified small-for-gestational-age fetuses: prospective cohort study nested within DESiGN randomized controlled trial. Ultrasound. Obstet. Gynecol. 2023; 61(3): 356-66. https://dx.doi.org/10.1002/uog.26091Bray G., Maksym K., Dilipkumar M., Spencer R.N., Ginsberg Y., Weissbach T. et al. Economic impact of severe early-onset foetal growth restriction: a multicentre prospective cohort study. BJOG. 2026; 133(1): 61-70. https://dx.doi.org/10.1111/1471-0528.18266Villalaín C., Herraiz I., Akolekar R., Figueras F., Crispi F., Rizzo G. et al. Clinical practice guidance for the management of fetal growth restriction: an expert review. J. Matern. Fetal. Neonatal. Med. 2025; 38(1): 2526111. https://dx.doi.org/10.1080/14767058.2025.2526111Pineles B.L., Mendez-Figueroa H., Chauhan S.P. Diagnosis of fetal growth restriction in a cohort of small–for–gestational–age neonates at term: neonatal and maternal outcomes. Am. J. Obstet. Gynecol. MFM. 2022; 4(5): 100672. https://dx.doi.org/10.1016/j.ajogmf.2022.100672Malhotra A., Allison B.J., Castillo-Melendez M., Jenkin G., Polglase G.R., Miller S.L. Neonatal morbidities of fetal growth restriction: pathophysiology and impact. Front. Endocrinol. (Lausanne). 2019; 10: 55. https://dx.doi.org/10.3389/fendo.2019.00055Chandra N., Mehndiratta M., Banerjee B.D., Guleria K., Tripathi A.K. Idiopathic fetal growth restriction: repercussion of modulation in oxidative stress. Indian. J. Clin. Biochem. 2016; 31(1): 30-7. https://dx.doi.org/10.1007/ s12291-015-0487-zChui A., Murthi P., Gunatillake T., Brennecke S.P., Ignjatovic V., Monagle P.T. et al. Altered decorin leads to disrupted endothelial cell function: a possible mechanism in the pathogenesis of fetal growth restriction? Placenta. 2014; 35(8): 596-605. https://dx.doi.org/10.1016/j.placenta.2014.05.009Забанова Е.А., Кузнецова Н.Б., Шкурат Т.П., Бутенко Е.В. МикроРНК регуляция в генезе задержки роста плода. Акушерство и гинекология. 2019; 12: 5-11. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2019.12.5-11 [Zabanova E.A., Kuznetsova N.B., Shkurat T.P., Butenko E.V. MicroRNA regulation in the genesis of fetal growth delay. Obstetrics and Gynecology. 2019; (12): 5-11 (in Russian). https://dx.doi.org/10.18565/aig.2019.12.5-11].Aktemur G., Çakır B.T., Karabay G., Filiz A.A., Seyhanlı Z., Sucu S.T. et al. Second-trimester inflammatory markers in predicting fetal growth restriction: a retrospective analysis. Am. J. Reprod. Immunol. 2025; 93(1): e70047. https://dx.doi.org/10.1111/aji.70047Li L., Zhou L., Li W., Shi F., Feng X., Zhuang J. Oxidative stress biomarkers in fetal growth restriction: a systematic review and meta-analysis. Arch. Gynecol. Obstet. 2025; 312(4): 1063-84. https://dx.doi.org/10.1007/ s00404-025-08133-0Bai X., Li W., Ding W., Chan O.K., Leung M.B.W., Lau S.L. et al. New first trimester circulating angiogenic biomarkers in predicting early-onset and late-onset fetal growth restriction: a case-control study. BMC Pregnancy Childbirth. 2025; 25(1): 562. https://dx.doi.org/10.1186/s12884-025-07558-4Soler M., Parke B., Kim S.H., Terzidou V., Ladame S. Emerging biomarkers and diagnostic tools for the early prediction of adverse prenatal outcomes. npj Womens Health. 2026; 4: 20. https://dx.doi.org/10.1038/s44294-026-00138-7Hoffman M.K. The great obstetrical syndromes and the placenta. BJOG. 2023; 130(Suppl. 3): 8-15. https://dx.doi.org/10.1111/1471-0528.17613Zeng X., Gan Y., Zhao J., Zhang L., Zhang Q., Shen L. et al. Molecular profiles of the great obstetrical syndromes reveal common features and dynamic changes in early pregnancy. Commun. Med. (Lond). 2025; 5(1): 369. https://dx.doi.org/10.1038/s43856-025-01103-2Kazemier B.M., Voskamp B.J., Ravelli A.C., Pajkrt E., Groot C.J., Mol B.W. Optimal timing of delivery in small for gestational age fetuses near term: a national cohort study. Am. J. Perinatol. 2015; 30(2): 177-86. https://dx.doi.org/10.1055/s-0034-1381724Hokken-Koelega A.C.S., van der Steen M., Boguszewski M.C.S, Cianfarani S., Dahlgren J., Horikawa R. et al. International consensus guideline on small for gestational age: etiology and management from infancy to early adulthood. Endocr. Rev. 2023; 44(3): 539-65. https://dx.doi.org/10.1210/ endrev/bnad002Zimmerman R.M., Hernandez E.J., Yandell M., Tristani-Firouzi M., Silver R.M., Grobman W. et al. AI-based analysis of fetal growth restriction in a prospective obstetric cohort quantifies compound risks for perinatal morbidity and mortality and identifies previously unrecognized high risk clinical scenarios. BMC Pregnancy Childbirth. 2025; 25(1): 80. https://dx.doi.org/10.1186/ s12884-024-07095-6Зиядинов А.А., Новикова В.А., Радзинский В.Е. Прегестационное нейросетевое прогнозирование задержки роста плода или малого к гестационному возрасту плода с последующей интенсивной терапией новорожденного. Акушерство и гинекология. 2024; 10: 60-73. https://dx.doi.org/10.18565/aig.2024.124 [Ziyadinov A.A., Novikova V.A., Radzinsky V.E. Pregestational neural network prediction of fetal growth restriction or small-for-gestational-age fetus with subsequent intensive care of the newborn. Obstetrics and Gynecology. 2024; (10): 60-73 (in Russian). https://dx.doi.org/10.18565/ aig.2024.124].