Vestnik of the Far East Branch of the Russian Academy of SciencesVestnik of the Far East Branch of the Russian Academy of SciencesВестник Дальневосточного отделения Российской академии наук0869-7698The Russian Academy of Sciences68731810.31857/S0869769825020084GEPNKMBiological SciencesБиологические наукиReview ArticleMathematical models combining ecological and genetic approaches in population biologyМатематические модели, объединяющие экологический и генетический подходы в популяционной биологииhttps://orcid.org/0000-0003-1629-2610FrismanEfim Ya.ФрисманЕфим Яковлевич
Russian Federation

Corresponding Member of RAS, Professor, Scientific Director of the Institute

Член-корреспондент РАН, профессор, научный руководитель института

frisman@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0002-3090-986XZhdanovaOksana L.ЖдановаОксана Леонидовна
Russian Federation

Doctor of Sciences in Physics and Mathematics, Leading Researcher

Доктор физико-математических наук, ведущий научный сотрудник

axanka@iacp.dvo.ruhttps://orcid.org/0000-0001-7567-7188NeverovaGalina P.НевероваГалина Петровна
Russian Federation

Doctor of Sciences in Physics and Mathematics, Senior Researcher

Доктор физико-математических наук, старший научный сотрудник

galina.nev@gmail.comInstitute for Comprehensive Analysis of Regional Problems, FEB RASИнститут комплексного анализа региональных проблем ДВО РАНInstitute of Automation and Control Processes, FEB RASИнститут автоматики и процессов управления ДВО РАН0408202521021231107202511072025Copyright ©; 2025, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2025, Российская академия наук2025Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://journals.eco-vector.com/0869-7698/article/view/687318

The review proposes a generalization of ecological and genetic approaches to problems traditionally considered within the framework of mathematical population biology. This approach is not the only possible one, but it seems to us original and promising, since сombining mathematical models of natural selection and population dynamics allows identifying possible mechanisms for the emergence of a complex temporal organization of genetic biodiversity very sensitive to external influences. When taking into account the age structure of populations in models, a multimodality appears, which not only makes it possible to explain the change in the dynamics mode, but also to take a fresh look at general biological ideas about existing patterns in population dynamics. Scenarios for the microevolution of the genetic composition of a population that arise with fluctuating numbers allow to explain and describe the pronounced genetic differentiation of individuals of different generations in populations with a seasonal pattern of reproduction; for example, the origin of differences in genetic structure among successive generations of Pacific pink salmon Oncorhynchus gorbuscha. Such models explain litter size polymorphism well in different (natural and artificial) populations of Arctic foxes Alopex lagopus; as well as the emergence and cessation of fluctuations in the numbers of several rodent species, which have recently been observed in many northern populations of Western Europe (for example, the disappearance of population cycles of voles in a number of populations in Finland and Sweden). The identified features of the dynamic behavior of such systems are important from the point of view of the revision and development of established theoretical concepts, since in such systems the principle of simple combination (superposition) of the results of two models is violated: density-independent natural selection of the best genotypes and density-dependent regulation of population growth; modes appear that were not observed separately in each of the models.

В данном обзоре предлагается обобщение экологического и генетического подходов в задачах, традиционно рассматриваемых в рамках математической популяционной биологии. Такой подход не является единственно возможным, но представляется нам оригинальным и перспективным, поскольку объединение математических моделей естественного отбора и динамики численности популяций позволяет выявить возможные механизмы появления сложной временной организации генетического биоразнообразия, весьма чувствительной к внешнему воздействию. При учете возрастной структуры популяций в моделях возникает мультирежимность, которая не только позволяет объяснить смену режима динамики, но и по-новому взглянуть на общебиологические представления о существующих закономерностях в динамике популяций. Сценарии микроэволюции генетического состава популяции, возникающие при флуктуирующей численности, позволяют объяснять и описывать выраженную генетическую дифференциацию особей разных поколений в популяциях с сезонным характером размножения, например происхождение различий в генетической структуре у смежных поколений тихоокеанской горбуши Oncorhynchus gorbuscha. Такие модели хорошо объясняют полиморфизм размера помета в различных (естественных и искусственных) популяциях песцов Alopex lagopus, а также возникновение и прекращение колебаний численности ряда видов грызунов, которое наблюдается в последнее время во многих северных популяциях Западной Европы (например, исчезновение популяционных циклов полевок в ряде популяций Финляндии и Швеции). Выявленные особенности динамического поведения подобных систем важны с точки зрения пересмотра и развития устоявшихся теоретических представлений, поскольку в таких системах нарушается принцип простого объединения (суперпозиции) результатов двух моделей: плотностно-независимого естественного отбора лучших генотипов и плотностно-зависимой регуляции роста численности; появляются режимы, которые не наблюдались отдельно в каждой из моделей.

evolutionnatural selectionpopulation dynamicspredator–prey communitymathematical modelingpolymorphismmultistabilityeco-genetic modelэволюцияестественный отбординамика популяцийсообщество «хищник–жертва»математическое моделированиеполиморфизммультистабильностьэколого-генетическая модельИнститут автоматики и процессов управления ДВО РАНInstitute of Automation and Control Processes, Far Eastern Branch of the Russian Academy of SciencesFWFW-2021-0004Институт комплексного анализа региональных проблем ДВО РАНInstitute for Comprehensive Analysis of Regional Problems, Far Eastern Branch of the Russian Academy of SciencesFWUG-2024-0005Malthus T.R. An Essay on the Principle of Population. London: Yale University Press; 2018. 448 p.Мальтус Т. Опыт о законе народонаселения. М.: Директмедиа Паблишинг, 2007. 358 с.Darwin C. On the Origin of Species by Means of Natural Selection. London: John Murray; 1859. 440 р.Darwin C. On the Origin of Species by Means of Natural Selection. London: John Murray, 1859. 440 р.Riznichenko G.Yu., Rubin A.B. Biofizicheskaya dinamika produktsionnykh protsessov. Moscow; Izhevsk: Institut komp’yuternykh issledovanii; 2004. 464 s. (In Russ.).Ризниченко Г.Ю., Рубин А.Б. Биофизическая динамика продукционных процессов. М.; Ижевск: Институт компьютерных исследований, 2004. 464 с.Svirezhev Yu.M., Logofet D.O. Ustoychivost’ biologicheskikh soobshchestv. Moscow: Nauka; 1978. 352 s. (In Russ.).Свирежев Ю.М., Логофет Д.О. Устойчивость биологических сообществ. М.: Наука, 1978. 352 с.Bazykin A.D. Nelineynaya dinamika vzaimodeystvuyushchikh populyatsiy. Moscow; Izhevsk: In-t Kompyut. Issled.; 2003. 367 s. (In Russ.).Базыкин А.Д. Нелинейная динамика взаимодействующих популяций. М.; Ижевск: Ин-т компьютерных исследований, 2003. 367 с.Shapiro A.P., Luppov S.P. Rekurrentnye uravneniya v teorii populyatsionnoi biologii. Moscow: Nauka; 1983. 132 s. (In Russ.).Шапиро А.П., Луппов С.П. Рекуррентные уравнения в теории популяционной биологии. М.: Наука, 1983. 132 с.May R.М. Biological populations with non-overlapping generations: stable points, stable cycles and chaos. Science. 1974;186:645–647.May R.М. Biological populations with non-overlapping generations: stable points, stable cycles and chaos // Science. 1974. Vol. 186. P. 645–647.May R.M. Biological diversity: How many species are there? Nature. 1986;324(6097):514–515.May R.M. Biological diversity: How many species are there? // Nature. 1986. Vol. 324, No. 6097. P. 514–515.Chitty D. Population processes in the vole and their relevance to general theory. Can. J. Zool. 1960;38:99–113.Chitty D. Population processes in the vole and their relevance to general theory // Can. J. Zool. 1960. Vol. 38. P. 99–113.Pimentel D. Population regulation and genetic feedback. Science. 1968;159:1432–1437. https://doi.org/10.1126/science.159.3822.1432Pimentel D. Population regulation and genetic feedback // Science. 1968. Vol. 159. P. 1432–1437. https://doi.org/10.1126/science.159.3822.1432Birch L.C. Selection in Drosophila pseudoobscura in relation to crowding. Evolution. 1955;9(4):389–399.Birch L.C. Selection in Drosophila pseudoobscura in relation to crowding // Evolution. 1955. Vol. 9, No. 4. P. 389–399.Charlesworth B. Selection in density-regulated populations. Ecology. 1971;52(3):469–474.Charlesworth B. Selection in density-regulated populations // Ecology. 1971. Vol. 52, No. 3. P. 469–474.Gottlieb L.D. Genetic stability in a peripheral isolate of Stephanomeria exigua ssp. coronaria that fluctuates in population size. Genetics. 1974;76(3):551–556.Gottlieb L.D. Genetic stability in a peripheral isolate of Stephanomeria exigua ssp. coronaria that fluctuates in population size // Genetics. 1974. Vol. 76, No. 3. P. 551–556.Gaines M.S., Leroy R., McClenaghan Jr., Rose R.K. Temporal patterns of allozymic variation in fluctuating populations of Microtus ochrogaster. Evolution. 1978;32(4):723–739.Gaines M.S., Leroy R., McClenaghan Jr., Rose R.K.Temporal patterns of allozymic variation in fluctuating populations of Microtus ochrogaster // Evolution. 1978. Vol. 32, No. 4. P. 723–739.Frisman E.Ya. Izmenenie kharaktera dinamiki chislennosti populyatsii: mekhanizmy perekhoda k khaosu. Vestnik of the FEB RAS. 1995;(4):97–106. (In Russ.).Фрисман Е.Я. Изменение характера динамики численности популяции: механизмы перехода к хаосу // Вестн. ДВО РАН. 1995. № 4. С. 97–106.Boonstra R., Boag P.T. A test of the Chitty hypothesis: inheritance of life-history traits in meadow voles Microtus pennsylvanicus. Evolution. 1987;41(5):929–947.Boonstra R., Boag P.T. A test of the Chitty hypothesis: inheritance of life-history traits in meadow voles Microtus pennsylvanicus // Evolution. 1987. Vol. 41, No. 5. P. 929–947.Carroll S.P., Hendry A.P., Reznick D.N., Fox C.W. Evolution on ecological time-scales. Func. Ecol. 2007;21(3):387–393.Carroll S.P., Hendry A.P., Reznick D.N., Fox C.W. Evolution on ecological time-scales // Func. Ecol. 2007. Vol. 21, No. 3. P. 387–393.Endler J.A. Natural selection on color patterns in Poecilia reticulata. Evolution. 1980;34(1):76–91.Endler J.A. Natural selection on color patterns in Poecilia reticulata // Evolution. 1980. Vol. 34, No. 1. P. 76–91.Reznick D.N., Bryga H. Life-history evolution in guppies (Poecilia reticulata): 1. Phenotypic and genetic changes in an introduction experiment. Evolution. 1987;41(6):1370–1385.Reznick D.N., Bryga H. Life-history evolution in guppies (Poecilia reticulata): 1. Phenotypic and genetic changes in an introduction experiment // Evolution. 1987. Vol. 41, No. 6. P. 1370–1385.Reznick D.A., Bryga H., Endler J.A. Experimentally induced life-history evolution in a natural population. Nature. 1990;346(6282):357–359.Reznick D.A., Bryga H., Endler J.A. Experimentally induced life-history evolution in a natural population // Nature. 1990. Vol. 346, No. 6282. P. 357–359.Stearns S.C. The Evolution of Life Histories. Oxford: Oxford University Press; 1992. 264 p.Stearns S.C. The Evolution of Life Histories. Oxford: Oxford University Press, 1992. 264 p.Williams D.W., Liebhold A. Detection of Delayed Density Dependence: Effects of Autocorrelation in an Exogenous Factor. Ecology. 1995;76(3):1005–1008.Williams D.W., Liebhold A. Detection of Delayed Density Dependence: Effects of Autocorrelation in an Exogenous Factor // Ecology. 1995. Vol. 76, No. 3. P. 1005–1008.Sinervo B., Svensson E., Comendant T. Density cycles and an offspring quantity and quality game driven by natural selection. Nature. 2000;406:985–988.Sinervo B., Svensson E., Comendant T. Density cycles and an offspring quantity and quality game driven by natural selection // Nature. 2000. Vol. 406. P. 985–988.Yoshida T., Jones L.E., Ellner S.P., Fussmann G.F., Hairston Jr.N.G. Rapid evolution drives ecological dynamics in a predator–prey system. Nature. 2003;424:303–306.Yoshida T., Jones L.E., Ellner S.P., Fussmann G.F., Hairston Jr.N.G. Rapid evolution drives ecological dynamics in a predator–prey system // Nature. 2003. Vol. 424. P. 303–306.Pelletier F., Garant D., Hendry A.P. Eco-evolutionary dynamics // Phil. Trans. R. Soc. B. 2009;364:1483–1489.Pelletier F., Garant D., Hendry A.P. Eco-evolutionary dynamics // Phil. Trans. R. Soc. B. 2009. Vol. 364. P. 1483–1489.Mallet J. The struggle for existence. How the notion of carrying capacity, K, obscures the links between demography, Darwinian evolution and speciation. Evolutionary Ecology Research. 2012;14:627–665.Mallet J. The struggle for existence. How the notion of carrying capacity, K, obscures the links between demography, Darwinian evolution and speciation // Evolutionary Ecology Research. 2012. Vol. 14. P. 627–665.Bertram J., Masel J. Density-dependent selection and the limits of relative fitness. Theor. Popul. Biol. 2019;129:81–92.Bertram J., Masel J. Density-dependent selection and the limits of relative fitness // Theor. Popul. Biol. 2019. Vol. 129. P. 81–92.Ellner S. Environmental fluctuations and the maintenance of genetic diversity in age or stage-structured populations. Bull. Math. Biol. 1996;58(1):103–127.Ellner S. Environmental fluctuations and the maintenance of genetic diversity in age or stage-structured populations // Bull. Math. Biol. 1996. Vol. 58, No. 1. P. 103–127.Barton N., Briggs D., Eisen J., Goldstein D., Patel N. Evolution. N.Y.: Cold Spring Harbor Laboratory Press; 2007. 649 p.Barton N., Briggs D., Eisen J., Goldstein D., Patel N. Evolution. N.Y.: Cold Spring Harbor Laboratory Press, 2007. 649 p.Yamamichi M., Ellner S.P. Antagonistic coevolution between quantitative and Mendelian traits. Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 2016;283. 20152926.Yamamichi M., Ellner S.P. Antagonistic coevolution between quantitative and Mendelian traits // Proc. R. Soc. B Biol. Sci. 2016. Vol. 283. 20152926.Yamamichi M., Hoso M. Roles of maternal effects in maintaining genetic variation: Maternal storage effect. Evolution. 2017;71(2):449–457.Yamamichi M., Hoso M. Roles of maternal effects in maintaining genetic variation: Maternal storage effect // Evolution. 2017. Vol. 71, No. 2. P. 449–457.Ratner V.A. Dinamicheskaya teoriya biologicheskikh populyatsii. Moscow: Nauka; 1974. 456 s. (In Russ.).Ратнер В.А. Динамическая теория биологических популяций. М.: Наука, 1974. 456 с.Axenovich T.I., Zorkoltseva I.V., Akberdin I.R., Beketov S.V., Kashtanov S.N., Zakharov I.A., Borodin P.M. Inheritance of litter size at birth in farmed arctic foxes (Alopex lagopus, Canidae, Carnivora). Heredity. 2007;98(2):99–105.Axenovich T.I., Zorkoltseva I.V., Akberdin I.R., Beketov S.V., Kashtanov S.N., Zakharov I.A., Borodin P.M. Inheritance of litter size at birth in farmed arctic foxes (Alopex lagopus, Canidae, Carnivora) // Heredity. 2007. Vol. 98, No. 2. P. 99–105.Dazho R. Osnovy ehkologii. Moscow: Progress; 1975. 416 s. (In Russ.).Дажо Р. Основы экологии. М.: Прогресс, 1975. 416 с.Frisman E.Y., Zhdanova O.L. Evolutionary transition to complex population dynamic patterns in a two-age population. Russ. J. Genet. 2009;45(9):1124–1133.Фрисман Е.Я., Жданова О.Л. Эволюционный переход к сложным режимам динамики численности двухвозрастной популяции // Генетика. 2009. Т. 45, № 9. С. 1277–1286.Neverova G.P., Zhdanova O.L., Frisman E.Y. The emergence of complex dynamics during the evolution of a structured limited population. Russ. J. Genet. 2020.56(7):747–757.Неверова Г.П., Жданова О.Л., Фрисман Е.Я. Возникновение сложных режимов динамики численности в ходе эволюции структурированной лимитированной популяции // Генетика. 2020. Т. 56, № 7. С. 714–725.Zhivotovskii L.A., Glubokovskii M.K., Viktorovskii R.M., Bronevskii A.M., Afanas’ev K.I., Efremov V.V. et al. Geneticheskaya differentsiatsiya gorbushi. Genetika. 1989;25(7):1261–1274. (In Russ.).Животовский Л.А., Глубоковский М.К., Викторовский Р.М., Броневский А.М., Афанасьев К.И., Ефремов В.В. и др. Генетическая дифференциация горбуши // Генетика. 1989. Т. 25, № 7. С. 1261–1274.Pustovoit S.P. Tridtsat’ let gipoteze flyuktuiruyushchikh stad gorbushi Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum). Izvestiya TINRO. 2017;188:162–172. (In Russ.).Пустовойт С.П. Тридцать лет гипотезе флюктуирующих стад горбуши Oncorhynchus gorbuscha (Walbaum) // Известия ТИНРО. 2017. Т. 188. C. 162–172.Sato S., Urawa S. Genetic variation of Japanese pink salmon populations inferred from nucleotide sequence analysis of the mitochondrial DNA control region. Environmental Biology of Fishes. 2017;100(10):1355–1372. (In Russ.).Sato S., Urawa S. Genetic variation of Japanese pink salmon populations inferred from nucleotide sequence analysis of the mitochondrial DNA control region // Environmental Biology of Fishes. 2017. Vol. 100, No. 10. P. 1355–1372.Efremov V.V. Allozimnaya izmenchivost’ gorbushi (Oncorhynchus gorbuscha) Sakhalina. Voprosy Ikhtiologii. 2002;42(3):409–417. (In Russ.).Ефремов В.В. Аллозимная изменчивость горбуши Oncorhynchus gorbuscha Сахалина // Вопросы ихтиологии. 2002. Т. 42, № 3. С. 409–417.Neverova G.P., Frisman E.YA. Rezhimy dinamiki populyatsii s neperekryvayushchimisya pokoleniyami s uchetom geneticheskoi i stadiinoi struktur. Computer Research and Modeling. 2020;12(5):1165–1190. (In Russ.).Неверова Г.П., Фрисман Е.Я. Режимы динамики популяции с неперекрывающимися поколениями с учетом генетической и стадийной структур // Компьютерные исследования и моделирование. 2020. Т. 12, № 5. С. 1165–1190.Hersteinsson P., Macdonald D.W. Diet of Arctic foxes (Alopex lagopus) in Iceland. J. Zool. 1996;240:457–474.Hersteinsson P., Macdonald D.W. Diet of Arctic foxes (Alopex lagopus) in Iceland // J. Zool. 1996. Vol. 240. P. 457–474.Angerbjörn A., Tannerfeldt M., Erlinge S. Predator-prey relationships: Arctic foxes and lemmings. J. Anim. Ecol. 1999;68:34–49.Angerbjörn A., Tannerfeldt M., Erlinge S. Predator-prey relationships: Arctic foxes and lemmings // J. Anim Ecol. 1999. Vol. 68. P. 34–49.Elmhagen B., Tannerfeldt M., Verucci P., Angerbjörn A. The arctic fox (Alopex lagopus) – an opportunistic specialist. J. Zool. 2000;251:139–149.Elmhagen B., Tannerfeldt M., Verucci P., Angerbjörn A. The arctic fox (Alopex lagopus) – an opportunistic specialist // J. Zool. 2000. Vol. 251. P. 139–149.Volodin I.A., Kalashnikova M.V., Klinkova E.S. et al. Structure of arctic fox (Alopex lagopus beringensis) colonies in the northern extremity of Bering Island. Biology Bulletin. 2013;40(7):614–625.Володин И.А., Калашникова М.В., Клинкова Е.С. и др. Структура поселения песца Alopex lagopus beringensis на северной оконечности острова Беринга // Зоологический журнал. 2012. Т. 91, № 10. С. 1231–1231.Zhdanova O.L., Frisman E.Ya. Mathematical modeling of selection by sex-limited trait: to the question of maintenance of litter size polymorphism in natural populations of arctic foxes. Russ. J. Genet. 2021;57(2):227–237.Жданова О.Л., Фрисман Е.Я. Математическое моделирование отбора по ограниченному полом признаку: к вопросу о существовании полиморфизма по размеру помета в естественных популяциях песцов // Генетика. 2021. Т. 57, № 2. С. 229–240.Turelli M., Schemske D.W., Bierzychudek P. Stable two-allele polymorphisms maintained by fluctuating fitnesses and seed banks: protecting the blues in Linanthus parryae. Evolution. 2001;55:1283–1298.Turelli M., Schemske D.W., Bierzychudek P. Stable two-allele polymorphisms maintained by fluctuating fitnesses and seed banks: protecting the blues in Linanthus parryae // Evolution. 2001. Vol. 55. P. 1283–1298.MacArthur R.H., Wilson E.O. The Theory of Island Biogeography. Princeton, N.J.: Princeton University Press; 1967.MacArthur R.H., Wilson E.O. The Theory of Island Biogeography. Princeton, N.J.: Princeton University Press, 1967.Zhdanova O.L., Frisman E.Ya. Genetic polymorphism under cyclical selection in long-lived species: the complex effect of age structure and maternal selection. J. Theor. Biol. 2021;512. 110564.Zhdanova O.L., Frisman E.Ya. Genetic polymorphism under cyclical selection in long-lived species: the complex effect of age structure and maternal selection // Journal of Theoretical Biology. 2021. Vol. 512. 110564.Zhdanova O.L., Neverova G.P., Frisman E.Y. Predator evolution in a model of interacting species: to the question about maintaining polymorphism by litter size in natural populations of arctic fox. Russ. J. Genet. 2022. 58(1):94–108.Жданова О.Л., Неверова Г.П., Фрисман Е.Я. Эволюция хищника в модели взаимодействующих видов: к вопросу о существовании полиморфизма по размеру помета в естественных популяциях песцов // Генетика. 2022. Т. 58, № 1. С. 99–115.Kausrud K.L., Mysterud A., Steen H. et al. Linking climate change to lemming cycles. Nature. 2008;456:93–97.Kausrud K.L., Mysterud A., Steen H. et al. Linking climate change to lemming cycles // Nature. 2008. Vol. 456. P. 93–97.Henttonen H., Wallgren H. Small rodent dynamics and communities in the birch forest zone of northern Fennoscandia. In: F.E. Wielgolaski (Ed.). Nordic Mountain Birch Ecosystems. New York: Parthenon; 2001. P. 262–278.Henttonen H., Wallgren H. Small rodent dynamics and communities in the birch forest zone of northern Fennoscandia // Nordic Mountain Birch Ecosystems/Ed. F.E. Wielgolaski. New York: Parthenon, 2001. P. 262–278.