Epidemiоlоgy and infectious diseases. Сurrent itemsEpidemiоlоgy and infectious diseases. Сurrent itemsЭпидемиология и инфекционные болезни. Актуальные вопросы2226-69762414-9640Bionika Media71628910.18565/epidem.2026.16.2.63-70Original InvestigationsОригинальные исследованияResearch Article1Central Research Institute of Epidemiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-Being, MoscowМониторинг сальмонелл пищевого происхождения, устойчивых к фторхинолонам и цефалоспоринамhttps://orcid.org/0000-0002-5378-0827BituminaLyutsiya A.БитюминаЛюция Айткалиевна
Russian Federation

Researcher, Scientific Group of Antibiotic Resistance of Food Pathogens

научный сотрудник научной группы антибиотикорезистентности пищевых патогенов

bitumina@cmd.suhttps://orcid.org/0000-0001-6719-4848YaroslavtsevaMarina A.ЯрославцеваМарина Анатольевна
Russian Federation

Bacteriologist, Head of Laboratory

врач-бактериолог, заведующая лабораторией

baclab@fcgie.ruParamonovaSvetlana N.ПарамоноваСветлана Николаевна
Russian Federation

Biologist

биолог

baclab@fcgie.ruhttps://orcid.org/0000-0002-9397-9646KorolevaIrina B.КоролеваИрина Борисовна
Russian Federation

Junior Researcher, Scientific Group of Antibiotic Resistance of Food Pathogens

младший научный сотрудник научной группы антибиотикорезистентности пищевых патогено

martiusheva@cmd.suhttps://orcid.org/0000-0002-1716-6969KulikovaNina G.КуликоваНина Георгиевна
Russian Federation

Cand. Biol. Sci., Head, Research Group of Antibiotic Resistance of Food Pathogens

к.б.н., руководитель научной группы антибиотикорезистентности пищевых патогенов

kulikova_ng@cmd.suhttps://orcid.org/0000-0002-5646-538XMikhailovaYuliya V.МихайловаЮлия Владимировна
Russian Federation

Cand. Biol. Sci., Head, Laboratory of Molecular Mechanisms of Antibiotic Resistance

к.б.н., заведующая лабораторией молекулярных механизмов антибиотикорезистентности

mihailova@cmd.suhttps://orcid.org/0000-0002-7409-077XShelenkovAndrey A.ШеленковАндрей Александрович
Russian Federation

Cand. Phys.-Mat. Sci., Senior Researcher, Laboratory of Molecular Mechanisms of Antibiotic Resistance

к.ф.-м.н., старший научный сотрудник лаборатории молекулярных механизмов антибиотикорезистентности

fallandar@gmail.comhttps://orcid.org/0000-0002-4721-3447PanevinaAnna V.ПаневинаАнна Викторовна
Russian Federation

Researcher, Laboratory of Molecular Mechanisms of Antibiotic Resistance

научный сотрудник лаборатории молекулярных механизмов антибиотикорезистентности

Panevina@cmd.suhttps://orcid.org/0000-0002-1146-1430ManzenyukIgor N.МанзенюкИгорь Николаевич
Russian Federation

Cand. Med. Sci., Assistant Director for Research

к.м.н., помощник директора по научной работе

manzeniuk@cmd.suАkimkinVasily G.АкимкинВасилий Геннадиевич
Russian Federation

Academician of the Russian Academy, МD, Professor, Director

академик РАН, д.м.н., профессор, директор

vgakimkin@yandex.ruCentral Research Institute of Epidemiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-BeingЦентральный НИИ эпидемиологии РоспотребнадзораFederal Center for Hygiene and Epidemiology, Russian Federal Service for Supervision of Consumer Rights Protection and Human Well-BeingФедеральный центр гигиены и эпидемиологии Роспотребнадзора1007202616263701007202610072026Copyright ©; 2026, Bionika MediaCopyright ©; 2026, ООО «Бионика Медиа»2026Bionika MediaООО «Бионика Медиа»https://journals.eco-vector.com/2226-6976/about/editorialPolicies#purchaseIssuehttps://journals.eco-vector.com/2226-6976/article/view/716289

Objective. Assessment of the antimicrobial resistance profile of Salmonella isolates recovered from food products in the Russian Federation from 2018 to 2024 using phenotypic analysis and identification of genetic determinants of antibiotic resistance.

Materials and methods. From 2018 to 2024, 3,843 non-typhoidal Salmonella enterica subsp. enterica isolates obtained from food products in Russia were analyzed. Generic identification was performed using MALDI-TOF mass spectrometry. Serotyping was performed by agglutination testing using domestically produced Salmonella sera (PETSAL, Russia) according to the Kauffman-White scheme. Phenotypic susceptibility was determined by the broth dilution method (BD) on a Vitek 2 Compact analyzer. Antibiotic resistance genes were identified in multidrug-resistant (MDR) isolates using whole-genome sequencing (WGS).

Results. Salmonella was most frequently isolated from poultry (55.8%), cooked foods (27.5%), and meat products (14.2%); less than 1% of isolates were obtained from confectionery, fish, and dairy products. Phenotypic resistance was recorded to cephalosporins (18.1%), fluoroquinolones (60.1%), aminoglycosides (18.1%), tetracyclines (36.7%), chloramphenicol (27.0%), trimethoprim (66.1%), nitrofurantoin (59.1%), trimethoprim-sulfamethoxazole (21.9%), and carbapenems (0.1%). WGS was used to analyze 31.2% of the sample. The most prevalent sequence types were ST32 (S. Infantis), ST11 (S. Enteritidis), ST198 (S. Kentucky), and ST34 (S. Typhimurium). The genomes were found to harbor resistance determinants to aminoglycosides (93.0%), β-lactams (46.4%), quinolones (31.0%), tetracyclines (97.4%), sulfonamides (89.6%), trimethoprim (59.8%), phenicols (41.1%), macrolides (57.9%), and (less frequently, 1%) lincosamides, colistin, and rifampicin.

Conclusion. Poultry production is the primary reservoir for Salmonella, with circulating isolates demonstrating high levels of resistance to clinically significant antibiotics, primarily fluoroquinolones and trimethoprim. The prevalence of epidemiologically significant clones (ST32, ST11, ST198, ST34) highlights the need for enhanced control at all stages of the food chain and continued molecular genetic monitoring to track the spread of resistant clones.

Цель исследования. Оценка профиля устойчивости к противомикробным препаратам у изолятов Salmonella, выделенных из пищевых продуктов в Российской Федерации в 2018–2024 гг., с помощью фенотипического анализа и выявления генетических детерминант антибиотикорезистентности.

Материалы и методы. В 2018–2024 гг. проанализированы 3843 изолята нетифоидных Salmonella enterica subsp. enterica, полученных из пищевой продукции на территории России. Родовую идентификацию выполняли методом MALDI-TOF масс-спектрометрии. Серотипирование проводили реакцией агглютинации с использованием отечественных сальмонеллезных сывороток (ПЕТСАЛ, Россия) по схеме Кауффмана–Уайта. Фенотипическую чувствительность определяли методом серийных разведений в бульоне (МПК) на анализаторе Vitek 2 Compact. У мультирезистентных (MDR) изолятов гены антибиотикоустойчивости определяли с помощью полногеномного секвенирования (WGS).

Результаты. Наиболее часто Salmonella выделяли из птицепродукции (55,8%), кулинарной продукции (27,5%) и мясной продукции (14,2%); менее 1% изолятов получено из кондитерских, рыбных и молочных изделий. Зарегистрирована фенотипическая устойчивость к цефалоспоринам (18,1%), фторхинолонам (60,1%), аминогликозидам (18,1%), тетрациклинам (36,7%), хлорамфениколу (27,0%), триметоприму (66,1%), нитрофурантоину (59,1%), триметоприм-сульфаметоксазолу (21,9%) и карбапенемам (0,1%). Методом WGS изучено 31,2% выборки. Среди сиквенс-типов преобладали ST32 (S. Infantis), ST11 (S. Enteritidis), ST198 (S. Kentucky) и ST34 (S. Typhimurium). В геномах выявлены детерминанты резистентности к аминогликозидам (93,0 %), β-лактамам (46,4%), хинолонам (31,0%), тетрациклинам (97,4%), сульфаниламидам (89,6%), триметоприму (59,8%), фениколам (41,1%), макролидам (57,9%), а также (реже 1%) к линкозамидам, колистину и рифампицину.

Заключение. Птицепродукция является основным резервуаром сальмонелл, циркулирующие изоляты демонстрируют высокий уровень устойчивости к клинически значимым антибиотикам, прежде всего к фторхинолонам и триметоприму. Доминирование эпидемиологически значимых клонов (ST32, ST11, ST198, ST34) подчеркивает необходимость усиления контроля на всех этапах пищевой цепи и продолжения молекулярно-генетического мониторинга для отслеживания распространения резистентных клонов.

salmonellosisSalmonella spp.antibiotic resistanceWGSсальмонеллезSalmonella spp.антибиотикорезистентностьWGSThis work was carried out in accordance with Russian Government Orders № 185-r of February 3, 2017, № 3116-r of December 21, 2019, and № 1530-r of June 10, 2023.Работа выполнена в рамках реализации распоряжений Правительства Российской Федерации № 185-р от 03 февраля 2017 г., № 3116-р от 21 декабря 2019 г. и № 1530-р от 10 июня 2023 г.Рожнова С.Ш., Кулешов К.В., Павлова А.С. Гусева А.Н., Кожахметова Т.А., Акулова Н.К. и др. Гетерогенность изолятов нетифоидных сальмонелл из различных источников выделения в Российской Федерации в 2010–2019 гг. Эпидемиология и инфекционные болезни 2020; 25(1): 26–34. [Rozhnova S.S., Kuleshov K.V., Pavlova A.S., Guseva A.N., Kozhakhmetova T.A., Akulova N.K. et al. Heterogeneity of Non-Typhoid Salmonella Isolates from Various Sources in the Russian Federation in 2010–2019. Epidemiology and Infectious Diseases 2020; 25(1): 26–34. (In Russ.)]. DOI: 10.17816/EID35184Егорова А., Михайлова Ю., Саенко С., Тюменцева М., Тюменцев А., Карбышев К. и др. Сравнительный полногеномный анализ российских изолятов Salmonella Infantis с множественной лекарственной устойчивостью, выделенных из пищевых продуктов. Микроорганизмы. 2021; 10(1): 89. [Egorova A., Mikhaylova Y., Saenko S., Tyumentseva M., Tyumentsev A., Karbyshev K. et al. Comparative Whole-Genome Analysis of Russian Foodborne Multidrug-Resistant Salmonella Infantis Isolates. Microorganism 2021; 10(1): 89. (In Russ.)]. DOI: 10.3390/microorganisms10010089Павлова А.С., Кулешов К.В., Крутова Н.Е., Гусева А.Н., Подколзин А.Т. Характеристика антибиотикорезистентности нетифоидных сальмонелл, циркулирующих на территории Российской Федерации в период с 2019 по 2022 год. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии 2023; 100(5): 287–301. [Pavlova A.S., Kuleshov K.V., Krutova N.E., Guseva A.N., Podkolzin A.T. Characteristics of Antibiotic Resistance in Non-Typhoid Salmonella Circulating in the Territory of the Russian Federation from 2019 to 2022. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology 2023; 100(5): 287–301. (In Russ.)]. DOI: 10.36233/0372-9311-451Egorova A., Shelenkov A., Kuleshov K., Kulikova N., Chernyshkov A., Manzeniuk I. et al. Plasmid Composition, Antimicrobial Resistance and Virulence Genes Profiles of Ciprofloxacin- and Third-Generation Cephalosporin-Resistant Foodborne Salmonella Enterica Isolates from Russia. Microorganisms 2023; 11(2): 347. DOI: 10.3390/microorganisms11020347Rakitin A.L., Yushina Y.K., Zaiko E.V., Bataeva D.S., Kuznetsova O.A., Semenova A.A. et al. Assessment of Salmonella Serotypes and Whole-Genome Sequencing of Multidrug-Resistant Strains Isolated from Food Products in Russia. Antibiotics (Basel) 2022; 11(1): 1. DOI: 10.3390/antibiotics110100017Похиленко В.Д., Баранов А.М., Детушев К.В. Методы длительного хранения коллекционных культур микроорганизмов и тенденции развития. Известия вузов. Поволжский регион. Медицинские науки 2009; 4(12): 99–121. [Pokhilenko V.D., Baranov A.M., Detushev K.V. Methods of Long-Term Storage of Collection Cultures of Microorganisms and Development Trends. University proceedings. Volga Region. Medical sciences 2009; 4(12): 99–121. (In Russ.)].Bankevich A., Nurk S., Antipov D., Gurevich A.A., Dvorkin M., Kulikov A.S. et al. SPAdes: A New Genome Assembly Algorithm and Its Applications to Single-Cell Sequencing. Journal of Computational Biology 2012; 19(5): 455－477. DOI: 10.1089/cmb.2012.0021Shelenkov A., Mikhaylova Y., Yanushevich Y., Samoilov A., Petrova L., Fomina V. et al. Molecular Typing, Characterization of Antimicrobial Resistance, Virulence Profiling and Analysis of Whole-Genome Sequence of Clinical Klebsiella pneumoniae Isolates. Antibiotics (Basel) 2020; 9(5): 261. DOI: 10.3390/antibiotics9050261Zankari E., Hasman H., Cosentino S., Vestergaard M., Rasmusse, S., Lund O. et al. Identification of Acquired Antimicrobial Resistance Genes. J Antimicrob Chemother. 2012; 67(11): 2640–2644. DOI: 10.1093/jac/dks261Mamber S.W., Mohr T., Leathers C., Mbandi E., Bronstein P., Barlow K. Occurrence of Salmonella in Ready-to-Eat Meat and Poultry Product Samples from U.S. Department of Agriculture-Regulated Producing Establishments. I. Results from the ALLRTE and RTE001 Random and Risk-Based Sampling Projects, from 2005 to 2012. J. Food Prot. 2018; 81(10): 1729–1736. DOI: 10.4315/0362-028X.JFP-18-025Rodríguez R., Fandiño C., Donado P., Guzmán L., Verjan N. Characterization of Salmonella from Commercial Egg-Laying Hen Farms in a Central Region of Colombia. Avian Diseases 2015; 59(1): 57–63. DOI: 10.1637/10873-052714-regПрокофьева В.О., Череменина Н.А. Мониторинг эпидемиологической ситуации по сальмонеллезу в Уральском федеральном округе. АПК: инновационные технологии 2025; (1): 24–30. [Prokofyeva V.O., Cheremenina N.A. Monitoring of the Epidemiological Situation of Salmonellosis in the Ural Federal District. APK: Innovative Technologies 2025; (1): 24–30. (In Russ.)]. DOI: 10.35524/2687-0436_2025_01_24Стародубов В.И., Береговых В.В., Акимкин В.Г., Козлов Р.С., Тутельян А.В., Углева С.В. и др. Антибиотикорезистентность — важнейший вызов России: научные и практические аспекты, пути решения. Вестник РАМН 2024; 79(6): 539–550. [Starodubov V.I., Beregovykh V.V., Akimkin V.G., Kozlov R.S., Tutelian A.V., Ugleva S.V. et al. Antimicrobial Resistance as the Most Important Challenge for Russia: Scientific and Practical Aspects, Solutions. Bulletin of the Russian Academy of Medical Sciences 2024; 79(6); 539–550. (In Russ.)]. DOI: 10.15690/vramn17922Кулешов К.В., Павлова А.С., Кремлева А.A., Карпенко А.Е., Михайлова Ю.В., Крутова Н.Е. и др. Геномное разнообразие и анализ детерминант резистентности Salmonella enterica подвид enterica серовар Kentucky, изолированных в России. Журнал микробиологии, эпидемиологии и иммунобиологии 2024; 101(3): 303–314. [Kulesho K.V., Pavlova A.S., Kremleva A.A., Karpenko A.E., Mikhailova Yu.V., Krutova N.E. et al. Genomic Diversity and Analysis of Resistance Determinants in Salmonella enterica subspecies enterica serovar Kentucky Isolated in Russia. Journal of microbiology, epidemiology and immunobiology 2024; 101(3): 303–314. (In Russ.)]. DOI: 10.36233/0372-9311-488Bogomazova A.N., Gordeeva V.D., Krylova E.V., Soltynskaya I.V., Davydova E.E., Ivanova O.E. et al. Mega-plasmid found worldwide confers multiple antimicrobial resistance in Salmonella Infantis of broiler origin in Russia. Int. J. Food Microbiol. 2020; 319: 108497. DOI: 10.1016/j.ijfoodmicro.2019.108497Qu M., Huang Y., Lyu B., Zhang X., Tian Y., Feng Z. et al. Prevalence and Genomic Characterization of Multidrug-Resistant Salmonella enterica serovar Kentucky Sequence Type 198 Circulating – Beijing Municipality, China, 2016–2023. China CDC Wkly 2024; 6(33): 825–833. DOI: 10.46234/ccdcw2024.179