Ectoparasites of the bats from karst caves of the nature reserve «Ichalkovsky Bor» (Nizhny Novgorod Region)

Full Text

Введение

Эктопаразитофауна рукокрылых до сих пор является малоизученной в Среднем Поволжье и совершенно отсутствуют сведения по эктопаразитам рукокрылых в Нижегородской области. Рукокрылые имеют достаточно разнообразную и высокоспецифичную фауну эктопаразитов. Из восемнадцати семейств клещей, обнаруженных на рукокрылых, в Европейской части России доминируют представители двух семейств – Spinturnicidae и Macronyssidae. Из насекомых на рукокрылых встречается только одно семейство клопов (Polyctenidae), два семейства кровососущих мух (Nycterebiidae, Streblidae) и одно семейство блох (Ischnopsyllidae) [1–8].

Из гамазовых клещей семейство Macronyssidae, несомненно, самое разнообразное по числу видов, представленных в эктопаразитофане рукокрылых. В основном оно представлено 4 родами: Steatonyssus (9 видов), Ichoronyssus (1 вид), Macronyssus (12 видов), Ornithonyssus (3 вида). Все они являются паразитами только рукокрылых [9]. У рукокрылых известны 5 видов иксодоидных клещей: Ixodes vespertilionis Koch, I. ricinus L., Hyalomma plumbeum Panz, Carios vespertilionis (Latreille, 1796), A. reflexus Fabr [10–13; 4, с. 135]. Е.М. Емчук (1963) [10, с. 342] указывает находки Ixodes vespertilionis на большом подковоносе, длиннокрыле, остроухой ночнице и рыжей вечернице. И.И. Турянин (1963) в Восточных Карпатах при изучении паразитов 10 видов рукокрылых также отмечает этот вид. Ixodes vespertilionis и Carios vespertilionis. Эти виды также зарегистрированы в Прибалтике, Ленинградской области и в Германии [11, с. 403; 9], на Урале [4–6].

Из прочих паразитов наиболее характерны бескрылые мухи из семейства Nycteribiidae. Паразитируют они, главным образом, на видах с длинным и очень густым мехом (подковоносы, ночницы, ушаны), а на гладкошерстных (вечерницы, нетопыри) почти не встречаются [14]. Не менее характерны паразитические мухи, еще не утратившие своих крыльев (семейство Streblidae) [5; 6, с. 25]. Наконец, на некоторых, особенно на гладкошерстных видах, обнаружены два вида клопов: обычный постельный клоп Cimex lectularius L. и близкий к нему, но свойственный только рукокрылым Cimex cf. pipistrelli (Jenyns, 1839). Последний встречается несколько реже, чем первый [14, с. 160; 4].

Из отряда блох наиболее тропным к рукокрылым является семейство Ischnopsyllidae, насчитывающее 122 вида. Фауна Палеарктики самая крупная по числу видов [15, с. 187; 5].

Материал и методы исследования

Сбор рукокрылых осуществлялся в конце лета (август) 2004–2005 гг. в пещерах Ичалковского бора. Отлов рукокрылых проводился с использованием нейлоновых паутинных сетей. Работы велись совместно с сотрудниками экологического центра «Дронт» в вечернее и ночное время суток, начиная с наступления сумерек и заканчивая 2–3 часами ночи. Временной интервал составлял примерно 5–6 часов и охватывал тот диапазон времени, который был необходим для того, чтобы все виды рукокрылых вылетели с дневки на охоту. Пойманных летучих мышей помещали в тканевые мешки, после чего проводилось их обследование: определение вида, пола и сбор эктопаразитов. Всего за годы исследования было отловлено 373 экз. рукокрылых 6 видов: Myotis daubentoni Kuchl., 1817 – водяная ночница, M. brandti Eversm., 1845 – ночница Брандта, M. mystacinus Kuchl., 1819 – усатая ночница, M. dasycneme Boie., 1825 – прудовая ночница, Eptesicus nilsoni Keiserling et Blasius, 1839 – северный кожанок, Plecotus auritus Linnaeus, 1758 – бурый (обыкновенный) ушан. Собранные эктопаразиты фиксировались в 70° спирте, а затем заливались в жидкость Фора-Берлезе. Определение эктопаразитов проводилось на кафедре ботаники и зоологии ИББМ Нижегородского госуниверситета. При определении использовались:

– Stanyukovich M. Keys to the gamasid mites (Acari, Parasitiformes, Mesostigmata, Macronyssoidea et Laelaptidae) parasitizing bats (Mammalia, Chiroptera) from Russia and adjacent countries // Rudolstädter nat. hist. Schr. 7, 1997. P. 13–46 [16].

– Определитель насекомых Европейской части СССР. Т. 5, ч. 2. Л., 1970. 946 с. [17].

Общее число клещей составило 2397 экземпляров, 82 экземпляра паразитических мух, 53 блохи, 1 клоп.

Полученные данные обрабатывались средствами пакета Statistica 6.0. Применяли кластерный анализ методом одиночной связи [18, с. 15].

Ичалковский бор – уникальный ботанико-географический памятник природы – находится в Сергачском степном районе (Межпьянье) Нижегородской области [19]. Межпьянье представляет собой сильно изрезанную глубокими оврагами и балками местность глубиной эрозионных вырезов до 100 м и больше. Высокое положение упомянутого обширного устойчивого массива крепких известняков над урезом Пьяны, неравномерная размываемость его пород, связь вод казанского водоносного горизонта с агрессивными водами русла Пьяны обусловили активные проявления карста в Ичалковском бору.

Массовое развитие карстовых форм рельефа в Ичалковском бору наблюдается на площади 300–350 гектаров, в основном в его южной части. Многочисленные провалы в виде мелких и крупных воронок глубиной до 25–30 м, карстовые лога, гроты, пещеры, рвы, скалы, а также желоба в виде вытянутых впадин, длина которых во много раз превышает их ширину. Большинство провалов ориентировано в субмеридиальном направлении с одновременным падением ложа на юг, к Пьяне. Наиболее глубокими, обширными и интересными являются пещеры Холодная, Безымянная, Студенческая (Наклонная), Рождественская и Теплая. Их устьевая часть несколько засыпана обсыпавшимися породами свода, и входы в них поэтому обычно располагаются выше днища самих пещер на 5–6 м. Все пещеры напоминают своеобразный каменный мешок, значительно расширяющийся от устья к тыльной стенке и переходящий в обширные камеры со сводчатым потолком, поднятым над днищем на 10–15 м. Протяженность этих пещер колеблется от 15 до 25–27 м.

Температура воздуха в пещерах невысокая: при +20°С на поверхности она колеблется от +3°С в Холодной до +5°C в Теплой. Своеобразным микроклиматом отличаются и провалы: на дне глубоких ям в жаркий летний день всего 1–2°С на их каменных стенах виден иней [19, с. 88].

Пещера Студенческая (Наклонная) – в 110 м юго-западнее безымянной. Вход – в северо-восточном борту карстового лога. Она представляет собой наклонный ход выдержанной высоты (в среднем 2,6 м) с крупноглыбовым, как и в остальных пещерах, полом. В средней части пещеры – капеж со свода. Пещера, за исключением восточной стенки, освещена.

Пещера Теплая. Она самая крупная в Нижегородской области (объем ее равен 1100 м³). Вход расположен в 200 м северо-восточнее Рождественской. В средней части полости – капеж. В пещере имеется озеро площадью 12 м².

Благодаря наличию выше охарактеризованной совокупности ландшафтно-климатических особенностей Ичалковского бора, в нем сформировались особые условия для обитания животных, не встречающихся в окрестных местах. Здесь обнаружено 6 видов летучих мышей, в том числе такие редкие, как ночница Наттерера (единственная известная в Нижегородской области крупная колония) и северный кожанок [20].

Результаты исследований и их обсуждение

В двух пещерах Ичалковского бора (Студенческая и Теплая) обитают 6 видов рукокрылых. Поселяющиеся в пещерах рукокрылые формируют смешанные колонии. Явными доминантами в колониях являются ночница Брандта и водяная ночница. Они характеризуются и самой богатой фауной эктопаразитов.

В процессе таксономического определения материала было установлено, что собранные клещи принадлежат к 13 видам из 4 семейств (табл. 1). Из насекомых встречаются группы, тропные к рукокрылым (из блох представители семейства Ischnopsyllidae, из отряда двукрылых представители семейства Nycteribiidae).

Массовыми видами из семейства Spinturnicidae являлись Spinturnix acuminatus, S. kolenatii, S. mystacinus, S. plecotinus. Также в сборах широко представлены макрониссиды, чаще всего на рукокрылых встречаются Steatonyssus periblepharus, Macronyssus flavus. Обычный для рукокрылых M. corethroproctus [5; 9] нами не обнаружен, но встречен в небольшом количестве M heteromorphus на прудовой ночнице (ИИ = 0,40) и ночнице Брандта (ИИ = 0,13). В наших сборах широко представлены краснотелковые клещи. Так, личинки Leptotrombidium russicum и Myotrombicula sp. обнаружены на рукокрылых в Средней полосе России впервые. L. russicum является явным доминантом и чаще всего встречается на буром ушане (ИИ = 9,14) и северном кожанке (ИИ = 8,37), хотя в меньших количествах встречена на всех видах рукокрылых (табл. 1).

Среди насекомых преобладают мухи из семейства Nycteribiidae: Penicillidia monoceros и Nycteribia kolenatii, приурочены они к ночницам. Блохи представлены двумя видами – Ischnopsyllus obscurus и Isch. hexactenus причем последняя встречена в небольших количествах на буром ушане и северном кожанке. Isch. obscurus доминирует в сборах и распределена в основном на ночницах. В единичных экземплярах собраны Ixodes vespertilionis, Ornithonyssus pipistrelli и представитель отряда Hemiptera – Cimex cf. pipistrelli.

Обращает внимание на себя тот факт, что рукокрылые в смешанных колониях демонстрируют сходную фауну эктопаразитов, хотя ряд видов характеризуется определенной приуроченностью к своим хозяевам (S. plecotinus, S. kolenatii, Leptotrombidium russicum). Наибольший паразитарный груз на себе несут ночница Брандта и северный кожанок. Из всех собранных эктопаразитов на долю ночницы Брандта приходится – 655 экз., а на долю северного кожанка – 868 экз. Однако наибольшее видовое богатство характерно для водяной и усатой ночниц (11 и 10 видов соответственно).

Проведенный нами кластерный анализ показал (рис. 1), что наиболее сходной эктопаразитофауной обладают ночница Брандта, усатая, водяная и прудовая ночницы. Другую обособленную группу по характеру паразитофауны составляют северный кожанок и бурый ушан. В целом их фауны эктопаразитов менее сходны с характером зараженности у ночниц.

 

Таблица 1 – Интенсивность заражения и распределение эктопаразитов по хозяевам в карстовых пещерах Ичалковского бора (Нижегородская область, 2004–2005 гг.)

Виды эктопаразитов	Виды хозяев
	Прудовая ночница N = 29	Водяная ночница N = 77	Усатая ночница N = 45	Ночница Брандта N = 142	Северный кожанок N = 60	Бурый ушан N = 20
ACARI Spinturnicidae
Spinturnix acuminatus (C.L. Koch, 1836)	2,70	2,19	1,18	1,44
S. kolenatii Oud., 1910		0,65	0,8	1,37		0,33
S. myoti (Kolenati, 1856)		0,13
S. mystacinus (Kolenati, 1857)	1,17		0,2	0,04
S. plecotinus (Koch, 1839)					4,92	1,76
Macronyssidae
Steatonyssus spinosus Willmann, 1936		0,49	0,33			0,19
Steatonyssus periblepharus Kolenati, 1858	1,83	0,01		0,10	0,77
Macronyssus flavus (Kolenati, 1856)	0,48	0,08	0,28
M. heteromorphus Dusbabek&Radovsky, 1972	0,40			0,13
Ornithonyssus pipistrelli (Oud., 1904)					0,05
Trombiculidae
Leptotrombidium russicum (Oud., 1902)	1,21	0,81	0,65	1,30	8,37	9,14
Myotrombicula sp.	0,03	0,12	0,2	0,01	0,25	0,48
Ixodidae
Ixodes vespertilionis Koch, 1844				0,01
INSECTA
Aphaniptera = Syphonaptera
Ischnopsyllus obscurus Wagner, 1898	1,01	0,04	0,1	0,23
Isch. hexactenus Kolenati, 1856					0,12	0,14
Diptera
Nycteribia kolenatii Theodor, 1954	0,77	0,15	0,26			0,2
Penicillidia monoceros Speiser, 1900		1,00	0,03	0,03
Cimex cf. pipistrelli (Jenyns, 1839)	0,03

 

Рисунок 1 – Сходство фаун эктопаразитов рукокрылых Ичалковского бора (Нижегородская обл.)

 

В фауне эктопаразитов шести видов рукокрылых пещер Ичалковского бора выделяются виды-доминанты, которые могут влиять на численность других видов. Это Spinturnix acuminatus, Leptotrombidium russicum, S. plecotinus, S. kolenatii. В связи с этим нами был посчитан индекс Бергера-Паркера, по величине которого можно косвенно судить о наличии или отсутствии конкурентных отношений в сообществах паразитов. Его достоинство – простота вычисления. Индекс Бергера-Паркера выражает относительную значимость наиболее обильного вида и вычисляется как N_max/N, где N_max – число особей самого обильного вида, N – общая численность. Этот индекс независим от количества видов, но на него влияет объем выборки. Увеличение величины индекса Бергера–Паркера, как и индекса Симпсона, означает уменьшение разнообразия и увеличение степени доминирования одного вида. Некоторые ученые считают этот индекс лучшей мерой разнообразия [21, с. 43].

Результаты отражены в таблице 2.

 

Таблица 2 – Значения индекса Бергера–Паркера

№	Вид доминанта	Значение индекса
1	Spinturnix acuminatus	0,19
2	S. plecotinus	0,13
3	S. kolenatii	0,11
4	Leptotrombidium russicum	0,39
5	Myotrombicula sp.	0,02

 

Низкие значения индекса Бергера-Паркера свидетельствуют о том, что в смешанных колониях рукокрылых фауна эктопаразитов характеризуется стабильностью, не отмечается значимой роли отдельных доминантов и явно выраженной конкурентности между видами. Конкуренция проявляется только у краснотелковых клещей, так, на наш взгляд, Leptotrombidium russicum ограничивает численность Myotrombicula sp. (табл. 2).

Итак, исследования фауны эктопаразитов рукокрылых из смешанных колоний в пещерах естественного происхождения Ичалковского бора показали, что фауна представлена 18 видами членистоногих. Основную группу составили гамазовые клещи (10 видов). Обычны для рукокрылых кровососущие мухи (3 вида), характерны для этой группы млекопитающих и блохи (2 вида). Впервые для Средней полосы России отмечены 2 вида личинок краснотелок, также тропных к рукокрылым. Отмечено сходство фаун эктопаразитов у ночниц, с одной стороны, и северного кожанка и бурого ушана – с другой, при этом специфичность видов в выборе хозяев не нарушается. В целом наблюдается устойчивость сообществ эктопаразитов в колониях, о чем свидетельствуют низкие показатели индекса Бергера-Паркера.

Авторы выражают благодарность Е.В. Соляновой и А.В. Муханову за помощь в сборе и определении материала.

About the authors

Galina Anatolievna Fadeeva

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Email: fadeevagal@mail.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Botany and Zoology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

Elena Evgenievna Boryakova

National Research Lobachevsky State University of Nizhny Novgorod

Author for correspondence.
Email: boryakova@mail.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Botany and Zoology Department

Russian Federation, Nizhny Novgorod

References

Supplementary files