Peculiarities of parasitism of Hymenoptera: Eulophidae in the Middle Volga Region

Full Text

Актуальность исследований

Изучение особенностей паразитизма хальцидоидных наездников семейства эвлофид (Hymenoptera: Eulophidae) является перспективным направлением энтомологических исследований, поскольку вносит вклад в познание экологии и биологии весьма важной группы перепончатокрылых, обеспечивающих естественный биологический контроль численности вредящих фитофагов. Для эвлофид характерно паразитирование на насекомых, преимагинальное развитие которых проходит скрыто внутри растительных тканей (минёры и галлообразователи из различных групп – чешуекрылые, двукрылые, перепончатокрылые, жесткокрылые и пр.), причем паразитизм осуществляется на личиночной стадии. В процессе взаимодействия с хозяином, особями своего вида и иными видами наездников возникают сложные отношения между указанными группами насекомых, что проявляется в различных приспособлениях и способах паразитизма (экто- и эндопаразитическое развитие эвлофид, явление гипер- и мультипаразитизма, а также симблицидное поведение личинок наездников).

Материал и методы исследований

Следует отметить, что изучение особенностей паразитизма эвлофид представляет определенные трудности, поскольку личинки данной группы наездников развиваются на фитофагах, ведущих скрытый образ жизни и питающихся внутри растительных тканей. Соответственно, для сбора материала от исследователя требуется хорошее знание флоры кормовых растений, на которых проходит преимагинальное развитие хозяев эвлофид, мест их произрастания, а также методик отбора поврежденных частей растения (мин, галлов и пр.) с живыми паразитами.

Материал собирался в ходе летних полевых выездов в Поволжье с 2016 по 2017 гг. Исследования осуществлялись во время вегетационного периода (май – август) в районе с 56° по 52° с.ш. и с 49° по 44° в.д. в пунктах с произрастающими растениями, служащими кормовой базой для минирующих насекомых из отрядов чешуекрылых, двукрылых, жесткокрылых, а также галлообразователей из группы пилильщиков. Вегетативные и генеративные части растений тщательно осматривались на наличие повреждений и проводился отбор материала с личинками и куколками фитофагов и развивающимися на них наездниками.

В лаборатории для дальнейшего изучения были созданы условия для сохранения жизнеспособности как самих хозяев, так и их паразитов. 97% собранного материала составляли минирующие повреждения растений, локализующиеся в основном в мезофилле листа (пятновидные мины); также были собраны плоды, кора древесных и стебли травянистых растений со змеевидными ходами растительноядных насекомых и галлы (3% собранного материала). Во избежание увядания собранные части кормовых растений сохранялись отдельно каждый в вентилируемых пластиковых контейнерах, в условиях периодического увлажнения при температуре 20–22°С. Для исследования паразитизма наездников мины и галлы вскрывались и изучались при помощи стереоскопического микроскопа МС-2 ZOOM; фотографии были сделаны при увеличении 60× камерой Samsung L73.

Имаго наездников-эвлофид определялись с использованием работ М. Грехема [4] и В.А. Тряпицына [5]. Идентификация фитофагов осуществлялась как по образуемым ими повреждениям на кормовых растениях [6; 7], так и по морфологическим структурам имаго (генитальный аппарат, жилкование крыльев и пр.) [7–16].

Следует отметить, что цикл преимагинального развития минёров и галлообразователей может осуществляться или на кормовом растении, или же часть его проходит в почве (развитие куколок); причем для некоторых представителей после окукливания характерна длительная диапауза, и выход имаго происходит только после продолжительного периода с температурами ниже нуля. Части кормовых растений с развивающимися видами фитофагов, окукливание которых происходит в почве, помещались в контейнеры, содержащие небольшой слой земли (1,5–2 см). Если в развитии хозяев и наездников имела место зимняя диапауза, то собранный материал с полностью сформированными куколками помещался на 2–3 месяца в холодильник при температуре 0–4°С для имитации холодного периода. Выходящие имаго фитофагов и наездников фиксировались эфиром и монтировались на тонкие минуции для составления коллекции и дальнейшей идентификации видов.

Результаты исследований и их обсуждение

Практически все изученные в Поволжье виды наездников-эвлофид являются полифагами, заражающими своих хозяев на одной из преимагинальных стадий развития. Характерной особенностью является паразитизм на скрытоживущих фитофагах, образующих внутри растительных тканей ходы различной формы (мины), а также галлы. В ходе проведенных исследований было выявлено, что в Поволжье эвлофиды являются паразитами минирующих чешуекрылых семейств Nepticulidae, Tischeriidae, Gelechiidae, Gracillariidae, Lyonetiidae и Yponomeutidae (Lepidoptera) (91% всех выведенных эвлофид), мух-агромизид (Diptera: Agromyzidae) (5%), пилильщиков (Hymenoptera: Argidae, Tenthredinidae) (2%), а также жесткокрылых (Coleoptera: Curculionidae) (2%). Личинки указанных групп повреждают вегетативные (в основном листья), а также генеративные (плоды) органы более 50 видов цветковых растений в районе исследований, что нередко приводит к угнетению растений и дефолиации. Кроме того, следует отметить, что среди перечисленных отрядов насекомых-вредителей все чаще возникают вспышки численности и инвазии в соседние регионы, где данные виды ранее не встречались (например, на территории Поволжья в настоящее время продолжается инвазия липовой моли-пестрянки Phyllonorycter issikii, ильмового пилильщика Aproceros leucopoda и др.) [17; 18].

Заражению хозяина предшествует сложное поисковое поведение самок эвлофид (рис. 1), позволяющее безошибочно определять локализацию хозяина, скрывающегося в толще растительных тканей.

Рисунок 1 – Имаго наездника Chrysocharis sp.

При помощи яйцеклада наездник осуществляет прокол в место расположения фитофага, после чего производится парализация насекомого и кладка либо на покровы хозяина (при эктопаразитизме), либо внутрь его тела (эндопаразитизм). Стратегию паразитизма большинства изученных в Поволжье видов эвлофид можно охарактеризовать как идиобионтную; при этом самки, парализуя и обездвиживая свою жертву, обеспечивают своё потомство пищевым ресурсом и укрытием внутри мины хозяина. Для эвлофид не выявлено тесное взаимодействие со своим хозяином в процессе паразитизма путем регуляции его развития выделением биологически активных веществ, замедляющих либо ускоряющих онтогенез, подавляющих иммунитет, регулирующих иные физиологические процессы хозяина (в случае паразитов с койнобионтной стратегией) [19]. Также не выявлено узкой трофической специализации данной группы наездников к определенным фитофагам; один и тот же вид эвлофид может паразитировать на представителях 2–3 отрядов насекомых из различных семейств. Критериями для выбора самками наездников объекта для яйцекладки являются: скрытое расположение личинки хозяина (что в дальнейшем обеспечивает также защиту потомства самого паразита внутри мин и галлов), размеры хозяина (должны обеспечить достаточный пищевой ресурс личинкам наездника, особенно при множественном развитии нескольких особей на одном хозяине при грегарном паразитизме), стадия развития хозяина (большинство видов эвлофид в районе исследований являются личиночными паразитами). Для нахождения личинок фитофагов в толще растительных тканей, самки эвлофид активно пользуются антеннами, а при обнаружении хозяина нередко используют своеобразное «зондирование» яйцекладом, пронизывая эпидерму листа, пока не будет обеспечено точное попадание и парализация жертвы. Интересной является способность самок оценивать пищевой ресурс своего хозяина: для видов с грегарным развитием количество отложенных яиц пропорционально размерам развивающейся личинки фитофага. Например, самки вида наездников из подсемейства Tetrastichinae, Minotetrastichus frontalis, при малых размерах личинок хозяина (1–3 возраста), откладывают не более 3 яиц на их покровы; если же личинка минёра находится на последней стадии развития, имея максимальные размеры после периода питания, количество отложенных яиц может достигать 7 [20]. Важным фактором выбора является и стадия развития хозяина, поскольку эвлофиды чаще всего заражают личинок фитофагов, имеющих слабохитинизированные покровы, позволяющие паразиту осуществлять прокол и питание за счет высасывания гемолимфы хозяина (рис. 2) (после завершения развития паразита от хозяина остаются лишь покровы); реже питание осуществляется на куколках растительноядных насекомых, находящихся на ранних стадиях развития с незавершенной хитинизацией.

Рисунок 2 – Развитие личинки наездника Minotetrastichus frontalis (указана стрелкой) на хозяине

По некоторым данным [21], в основном эктопаразитическое развитие характерно для представителей подсемейства Eulophinae, эндопаразитическое – для Entedoninae, оба типа паразитизма имеют место в группах Euderinae и Tetrastichinae. В ходе исследований эндопаразитизм также был выявлен у представителей подсемейства Eulophinae, указываемых как эктопаразиты. Например, виды рода Pnigalio способны развиваться не только наружно на гусеницах и куколках молей-пестрянок (Lepidoptera: Gracillariidae), но и внутри них (рис. 3)

Рисунок 3 – Эндопаразитическое развитие наездника рода Pnigalio внутри куколки минирующей молипестрянки Phyllonorycter sp.

Интересными являются обнаруженные особенности внутривидового и межвидового взаимодействия эвлофид в процессе паразитизма. В литературных источниках описываются факты сиблицидного поведения личинок грегарных эндопаразитов, развивающихся совместно внутри одного хозяина [22]. В Поволжье эндопаразитические виды эвлофид из семейства Entedoninae в основном развиваются как солитарные паразиты, что исключает симблицид личинок как таковой. Обычно самки откладывают под покровы хозяина только одно яйцо, и развивающийся паразит полностью использует пищевой ресурс хозяина при эндопаразитическом типе развития. Множественное развитие характерно только для некоторых видов эктопаразитических наездников из подсемейств Eulophinae и Tetrastichinae. При этом нами также не наблюдалось конкурентного поведения паразитов одного вида, развивающихся совместно на хозяине. Например, для вида наездников-тетрастихин Minotetrastichus frontalis характерна кладка 1–7 яиц на гусеницы либо куколки минирующих молей, при этом выходящие личинки, являющиеся потомством одной самки, не конкурируют между собой и равномерно используют питательные вещества хозяина. Как правило, избегать сиблицидного поведения удается за счет оценки размеров самого хозяина перед его парализацией; при этом самки откладывают тем меньшее число яиц, чем более ранней является стадия развития личинок фитофага (и соответственно, меньше его размеры).

Явление внутривидовой конкуренции между личинками разных возрастов эвлофид было изучено на уже указанном ранее виде Minotetrastichus frontalis. В условиях недостаточной кормовой базы, а также при перенаселенности, когда на хозяине уже развиваются представители данного вида наездников, самки проводят повторную кладку в мины с уже зараженными гусеницами и куколками фитофагов. Выходящие личинки первого возраста в таком случае начинают развитие как эктопаразиты на личинках старшего возраста Minotetrastichus frontalis, а в случае завершающегося развития наездников своего вида, относящихся к потомству другой самки, также и на куколках паразитов.

Следует также отметить наличие такого явления, как гиперпаразитизм, среди изученных видов эвлофид Поволжья. Весьма распространенным гиперпаразитом в районе исследований является эктопаразитический наездник Minotetrastichus frontalis, присутствующий в паразитокомплексах многих минирующих молей [1]. В случаях, когда внутри мины на хозяине уже развивается наездник иного вида эвлофид и пищевой ресурс хозяина использован, самки заражают личинок либо куколок первичного паразита, и личинки Minotetrastichus frontalis развиваются на нем уже как вторичные паразиты. Нами отмечен гиперпаразитизм указанного вида на личинках и куколках эвлофид родов Chrysocharis, Pnigalio и Sympiesis, заражающих в Поволжье минирующих молей-пестрянок (Lepidoptera: Gracillariidae). Представители рода Chrysocharis также были отмечены как гиперпаразиты с внутренним типом развития на куколках наездников рода Pnigalio.

Факт гиперпаразитического развития эвлофид на видах своего семейства говорит о широкой трофической специализации наездников изучаемой группы и их способности приспосабливаться к хозяевам разных видов, развивающихся скрыто в тканях растения, в зависимости от обстоятельств: при наличии внутри мины или галла фитофага паразитирование осуществляется на нем, в случае отсутствия хозяина наездники переходят к гиперпаразитизму, развиваясь на первичных паразитах других видов эвлофид либо на представителях своего вида, являющихся потомством другой самки (заразившей хозяина ранее).

Также следует отметить выявленный факт мультипаразитизма для наездников-эвлофид в Поволжье. При изучении паразитизма перепончатокрылых этой группы на минирующих молях вида Phyllonorycter issikii, обнаружено совместное развитие личинок Minotetrastichus frontalis и Sympiesis gordius (рис. 4), наездников, преобладающих, например, в паразитокомплексе липовой моли-пестрянки [1; 17]. Следует отметить, что подобное явление редко встречается в семействе, поскольку между разными видами эвлофид при совместном развитии на хозяине выявлены многочисленные факты антагонизма.

Рисунок 4 – Совместное развитие двух личинок наездника Minotetrastichus frontalis (указаны стрелками в правой части фото) и Sympiesis gordius (указан стрелкой в левом верхнем углу фото) на гусенице липовой моли Phyllonorycter issikii

Изученные в ходе исследований формы паразитического развития эвлофид позволяют сделать ряд важных выводов о стратегии наездников данного семейства. Паразитические перепончатокрылые Eulophidae являются группой с широкой пищевой специализацией (полифаги), приспособленные к развитию на скрытоживущих фитофагах (минёрах, галлообразователях и пр.). Эвлофиды являются наездниками с идиобионтной стратегией развития, приводящей к гибели хозяина при питании на нем личинок наездников; при этом самки паразитов обеспечивают свое потомство необходимым пищевым ресурсом, необратимо парализуя хозяина, развитие которого далее не происходит. Способность эвлофид развиваться не только на растительноядных насекомых, но и при отсутствии хозяина переходить к гиперпаразитизму говорит о высокой степени приспособляемости представителей семейства и экологической пластичности, что обеспечивает выживаемость видов при недостаточной кормовой базе фитофагов. Необходимо также отметить значение эвлофид как естественных регуляторов численности насекомых-вредителей, развивающихся в толще растительных тканей под их защитой. Способность наездников находить скрытоживущих фитофагов, прерывать их развитие и, соответственно, дальнейшее повреждение органов растения, делает указанную группу перепончатокрылых ценным объектом исследований в плане обеспечения биологической защиты выращиваемых человеком культурных растений.

About the authors

Andrey Vladimirovich Mishchenko

Author for correspondence.
Email: a.misch@mail.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Geography and Ecology Department

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Figure 1 - The adult of the wasp Chrysocharis sp.

Download (9KB)

Indexing metadata

3. Figure 2 - Development of the larva of the wasp Minotetrastichus frontalis (indicated by the arrow) on the host

Download (12KB)

Indexing metadata

4. Figure 3 - Endoparasitic development of the wasp of the genus Pnigalio inside the pupa of the speckled moth Phyllonorycter sp.

Download (7KB)

Indexing metadata

5. Figure 4 - Joint development of two larvae of the wasp Minotetrastichus frontalis (indicated by arrows on the right side of the photo) and Sympiesis gordius (indicated by an arrow in the upper left corner of the photo) on the caterpillar of the lime moth Phyllonorycter issikii

Download (18KB)

Indexing metadata