Ontogenetic variability of morphological characters of Evernia prunastri (L.) Ach. on different species of trees in different ecological conditions

Full Text

Введение

Лишайники, как высокоспециализированные симбиотические организмы, колонизируют экстремальные местообитания, где они часто являются более успешными по сравнению с сосудистыми растениями и мхами как по биоразнообразию, так и по биомассе [1]. Многочисленные исследования показали, что такие черты, как морфология, анатомия, физиология и размножение, являются пластичными в лишайниках [2–9]. Изучение изменчивости количественных морфологических вегетативных и репродуктивных признаков лишайников на разных этапах индивидуального развития представляет интерес с позиции оценки приспособленности популяций к меняющимся условиям среды. Внутрипопуляционная адаптивная морфологическая изменчивость выявлена, например, в условиях влажных морских побережий у Ramalina menziesii Tayl. [10; 11], в тундровых условиях – у Stereocaulon alpinum Laur. [12]. Показано, что высокая морфологическая и генетическая изменчивость Cladonia rei Schaer. обусловливает колонизацию антропогенных субстратов [13]. Изменчивость морфологических и анатомических признаков, определенная условиями обитания, исследована у листоватых и кустистых лишайников [14; 15]. Изменчивость морфологических признаков в разных онтогенетических состояниях лишайников, вызванная адаптациями к условиям городской среды, показана на примере листоватых лишайников Xanthoria parietina (L.) Th. Fr. [16], Physcia stellaris (L.) Nyl. [17]; в природных местообитаниях – на примере Usnea florida (L.) Weber ex F.H. Wigg. [18], Hypogymnia physodes (L.) Nyl. [19]. Вегетативно размножающиеся лишайники представляют значительный интерес для популяционных исследований в связи с высокой морфологической пластичностью. Целью работы является изучение изменчивости морфометрических признаков в онтогенезе Evernia prunastri (L.) Ach., произрастающей на разных форофитах в разных экологических условиях. Эти исследования дополняют накопленные к настоящему времени материалы по структуре популяций этого вида [20; 21].

Материал и методы исследований

Исследования проводили в Республике Марий Эл в пойме реки Большая Кокшага. Основываясь на принципах дискретного выделения онтогенетических состояний в онтогенезе растений [22; 23], ранее был изучен и описан онтогенез E. prunastri – соралиеобразующего эпифитного лишайника уплощено-кустистой биоморфы [21]. Слоевища разных онтогенетических состояний были собраны на высоте ствола от 0,5 до 2 м на разных видах деревьев в разных местообитаниях (м/о) в июле 2009–2010 гг.: на дубе черешчатом (Quercus robur L.) – в дубо-липняке ландышевом (м/о 1); на черемухе обыкновенной (Padus avium Mill.) и на липе сердцелистной (Tilia cordata Mill.) – в липняке черемухово-страусниковом (м/о 2); на липе – в липняке страусниково-ландышевом (м/о 3); на ветвях модельного дерева пихты сибирской (Abies sibirica Ledeb.) на высотах 3–4 м, 5–6 м, 7–8 м – в елово-пихтовом дубо-липняке страусниковом. Для оценки влияния экологических условий местообитаний (разной освещенности) на изменчивость признаков E. prunastri слоевища собирали в сентябре 2013 г. на липе и дубе в елово-пихтовом дубо-липняке страусниковом (правобережье) и дубо-липняке ландышевом (левобережье). Оценку освещённости в этих двух местообитаниях проводили в 2009 г. с использованием прибора ТКА-ПКМ. Показано, что наименее освещённым местообитанием является дубо-липняк ландышевый (левобережье) по сравнению с елово-пихтовым дубо-липняком страусниковым (правобережье) [24]. Для исследования изменчивости признаков в онтогенезе были выбраны по 15 слоевищ v₁-ss онтогенетических состояний. Изучение морфометрических признаков (число отмерших веточек, число дихотомических ветвлений, длина почернения корового слоя, число соралей и длина соралей на одной основной веточке) проводили с помощью бинокулярного микроскопа – МБС 10; длину слоевища измеряли с помощью линейки. В v₂ состоянии было исследовано от 2 до 10 соралей, у потенциально генеративных особей (g₁v, g₂v, g₃v) – по 10 соралей. В работе применяли двухфакторный и трехфакторный дисперсионный анализ, при множественных сравнениях – Шеффе-тест. Использовали программу «Statistica 6.0».

Результаты и их обсуждение

Изменчивость морфометрических признаков в онтогенезе E. prunastri, произрастающей на стволе разных форофитов в разных экологических условиях. Двухфакторный дисперсионный анализ показал, что для всех признаков статистически значимо влияние фактора онтогенетическое состояние (P<0,001), фактора субстрат (P<0,001). Взаимодействие факторов онтогенетическое состояние-субстрат выявляется на 5% уровне для признака длина соралей, для остальных признаков – P<0,01–0,001.

На дубе, липе и черемухе прослеживается одинаковая тенденция – возрастание значений длины слоевища до максимума в g₃v состоянии с последующим уменьшением в ss онтогенетическом состоянии (рис. 1). Аналогичные результаты изменения размеров слоевища в онтогенезе характерны, например, для листоватого лишайника Xanthoria parietina [16] и для кустистого лишайника Usnea florida [18]. Минимальная длина слоевища отмечена на черемухе. Поскольку липа и черемуха произрастают в одном местообитании, то различия по длине слоевища связаны не с экологическими условиями местообитания, а с особенностями субстрата. При этом на черемухе слоевища имеют меньшие значения длины слоевища в g₁v и g₂v состояниях. Большие значения длины слоевища характерны для g₃v особей на липе в м/о 2.

Рисунок 1 – Изменение длины слоевища E. prunastri, произрастающей на стволе дерева

Число дихотомических ветвлений увеличивается от v₁ до g₁v состояния, потенциально генеративные особи не различаются между собой, в ss состоянии происходит уменьшение их числа (рис. 2). Минимальное значение числа дихотомических ветвлений характерно для слоевищ, растущих на липе в м/о 3. Слоевища, растущие на дубе, черемухе и липе в м/о 2, по числу дихотомических ветвлений не различаются. Следует отметить, что изменение этого признака происходит по-разному на разных субстратах в разных онтогенетических состояниях: на дубе возрастание числа дихотомических ветвлений происходит от v₁ до g₂v состояния, на черемухе и на липе в м/о 2 – до g₃v состояния, на липе в м/о 3 особи потенциально генеративного периода не различаются между собой.

Рисунок 2 – Изменение числа дихотомических ветвлений E. prunastri, произрастающей на стволе дерева

Изменение длины почернения корового слоя, свидетельствующее об интенсивности его отмирания, начинается в v₂ онтогенетическом состоянии. Максимальные значения характерны для ss особей, резко отличающиеся от потенциально генеративных особей. На черемухе в g₃v и ss состояниях отмечена максимальная длина почернения корового слоя. Особи g₂v состояния на липе в м/о 3 резко отличаются большими значениями признака от g₂v особей, растущих на других субстратах.

Отмершие веточки появляются в v₂ онтогенетическом состоянии. Особи v₂, g₁v и g₂v онтогенетических состояний не различаются между собой, их число резко возрастает в g₃v и ss состояниях (рис. 3). На черемухе отмечено максимальное число отмерших веточек, что свидетельствует о более ускоренных процессах старения слоевища на данном субстрате. Взаимодействие факторов онтогенетическое состояние-субстрат высоко значимо, максимальное значение числа отмерших веточек в g₃v и ss состояниях отмечено на черемухе, на других субстратах онтогенетические состояния не различаются по этому признаку. Начиная с v₂ состояния отмечено отмирание корового слоя и появление остатков отмерших веточек и у кустистого лишайника Usnea florida [18].

Рисунок 3 – Изменение числа отмерших веточек E. prunastri, произрастающей на стволе дерева

Сорали появляются у v₂ особей, их количество увеличивается до g₃v состояния, у ss особей происходит уменьшение их числа (рис. 4), что связано с тем, что сорали сливаются между собой и увеличивается их размер. Липа в м/о 3 отличается от остальных субстратов меньшим числом соралей. Максимальные значения числа соралей – на дубе, черемухе и липе в м/о 2 в g₂v и g₃v состояниях, а на липе в м/о 3 максимум приходится на g₃v состояние. Длина соралей увеличивается от v₂ до g₃v онтогенетического состояния, у g₃v и ss особей их длина не различается. В м/о 2 длина соралей больше на липе, чем на черемухе. Максимальная длина соралей отмечена у слоевищ, растущих на черемухе в ss состоянии, на липе – в g₃v и ss состояниях.

Изучение изменчивости морфометрических признаков проводили в онтогенезе E. prunastri, произрастающей в разных условиях освещенности, поскольку известно, что E. prunastri является видом, требовательным к свету [25]. Здесь приводятся результаты трехфакторного (факторы местообитание, онтогенетическое состояние, субстрат) дисперсионного анализа. Поскольку изменения признаков в онтогенезе аналогичны выше рассмотренным, они не обсуждаются.

Рисунок 4 – Изменение числа соралей E. prunastri, произрастающей на стволе дерева

Для длины слоевища на 5% уровне значим фактор местообитания (P=0,047). На изменчивость данного признака высоко значимое влияние оказывает фактор онтогенетическое состояние (P<10⁻⁶). Длина слоевища E. prunastri имеет тенденцию увеличения в правобережье, которое находится в условиях лучшей освещённости.

Статистически значимыми в изменении числа дихотомических ветвлений являются факторы – местообитание (P=0,041) и онтогенетическое состояние (P<10⁻⁶), а также взаимодействия факторов: местообитание-онтогенетическое состояние (P=0,042), субстрат-онтогенетическое состояние (P=0,002), местообитание-субстрат-онтогенетическое состояние (P=0,042). Данный признак различается у слоевищ в v₁ состоянии; число дихотомических ветвлений на липе является бóльшим по сравнению с дубом, различия выявлены в правобережье.

Длина почернения корового слоя E. prunastri зависит от факторов местообитание (P=0,01) и онтогенетическое состояние (P<10⁻⁶), на 5% уровне значимо взаимодействие местообитание-субстрат. Длина почернения корового слоя E. prunastri на дубе в правобережье превышает соответствующие значения на дубе в левобережье, в то же время на липе различий в право- и левобережье не выявлено. По числу отмерших веточек в пределах каждого онтогенетического состояния распределения слоевищ в разных местообитаниях и на разных субстратах статистически значимо не различаются (точный критерий Фишера, P=0,37).

На изменчивость числа соралей E. prunastri оказывают влияние факторы субстрат (Р=0,04) и онтогенетическое состояние (P<10⁻⁶). Число соралей на дубе черешчатом превышает значения на липе на 5% уровне значимости. На изменчивость длины соралей E. prunastri влияют все три фактора (P<10⁻⁶), а также все взаимодействия факторов (P<0,01–10⁻⁶). Длина соралей в правобережье больше на дубе черешчатом по сравнению с липой сердцелистной, различия наблюдаются в g₂v и g₃v онтогенетических состояниях. Значения признака не различаются на липе сердцелистной в право- и левобережье.

Изменчивость морфометрических признаков E. prunastri, произрастающей на ветвях Abies sibirica. Двухфакторный дисперсионный анализ показал, что для всех признаков статистически значимо влияние фактора онтогенетическое состояние (P<0,001). Фактор высота высоко значим для числа отмерших веточек, и длины соралей (P<0,01–0,001), не значим для признака число соралей (P>0,05), для остальных признаков значимость выявляется на 5% уровне. Взаимодействие факторов онтогенетическое состояние-высота высоко значимо для числа дихотомических ветвлений, числа отмерших веточек, числа соралей, длины соралей (P<0,01–0,001).

Изменение длины слоевища, числа отмерших веточек, длины почернения корового слоя, числа и длины соралей в онтогенезе происходит так же, как и на стволе дерева. Наибольшие по длине слоевища g₃v особи на ветвях имеют размеры от 7,0±0,25 до 7,8±0,39 см, в то время как на стволе дерева длина слоевища варьирует от 5,3±0,38 до 6,7±0,46 см. Больший размер слоевища имеют на высотах 3–4 м и 5–6 м, минимальная длина слоевища зафиксирована на высоте 7–8 м.

Число дихотомических ветвлений увеличивается от v₁ до g₃v состояния с последующим уменьшением в ss состоянии. На разных высотах число дихотомических ветвлений не различается. Взаимодействие факторов онтогенетическое состояние-высота: на высоте 3–4 м по сравнению с другими высотами бόльшие значения имеют g₁v особи, на высотах 5–6 м и 7–8 м бόльшие значения характерны для g₃v особей.

С увеличением высоты происходит уменьшение числа отмерших веточек. Взаимодействие факторов онтогенетическое состояние-высота: в g₂v состоянии меньшие значения отмечены на высоте 5–6 м, особи g₃v и ss состояния на высоте 3–4 м имеют максимальные значения, минимальные – на высоте 7–8 м. Можно отметить следующую тенденцию: слоевища на высотах 3–4 м и 5–6 м характеризуются минимальными значениями длины почернения корового слоя, максимальными – на высоте 7–8 м.

Число соралей не различается на разных высотах. Взаимодействие факторов: в g₂v онтогенетическом состоянии бόльшее число соралей образуется на высотах 5–6 м и 7–8 м, в g₃v состоянии число соралей не различается на разных высотах, у ss особей большее число соралей отмечено на высоте 7–8 м. Длина соралей резко увеличивается с увеличением высоты, в последовательности 3–4 м – 5–6 м – 7–8 м, различия по высотам проявляются в g₂v, g₃v и ss состояниях.

Выводы

В ходе онтогенеза эвернии сливовой выявлено 4 типа изменения морфометрических признаков: с максимумом на g₃v состоянии (длина слоевища, число соралей на одной веточке), с максимумом на генеративных состояниях (число дихотомических ветвлений), с максимумом на g₃v и ss состояниях (число отмерших веточек, длина почернения корового слоя, длина соралей). Изменчивость морфологических признаков Е. prunastri зависит от стадий развития слоевища и от условий их произрастания. Длина слоевища имеет минимальные размеры на черемухе обыкновенной. Признаки отмирания (число отмерших веточек, длина почернения корового слоя) максимальны на черемухе, что свидетельствует о более ускоренных процессах старения слоевища на данном форофите. Липа сердцелистная является наиболее благоприятным субстратом для развития слоевищ эвернии сливовой. Слоевища Е. prunastri, произрастающей на ветвях пихты сибирской, имеют наибольшую длину на высотах 3–4 и 5–6 м, уменьшение размеров слоевища происходит на высоте 7–8 м. С увеличением высоты происходит уменьшение числа отмерших веточек, выявленное в g₃v и ss состояниях. Длина соралей у слоевищ, произрастающих на ветвях пихты, увеличивается в последовательности 3–4 м – 5–6 м – 7–8 м, следовательно, на больших высотах образуется большее количество соредий; различия по высотам проявляются в g₂v, g₃v и ss состояниях. Значения большинства признаков E. prunastri, произрастающей на правом берегу реки Большая Кокшага, больше, чем на левом берегу, что связано с лучшей освещённостью правобережья. Длина соралей в правобережье больше на дубе черешчатом по сравнению с липой сердцелистной в g₂v и g₃v онтогенетических состояниях.

About the authors

Yulia Gennadjevna Suetina

Author for correspondence.
Email: suetina@inbox.ru

candidate of biological sciences, associate professor of Biology Department

References

Supplementary files

Supplementary Files

Action

1. JATS XML

Download

2. Figure 1 - Change in the length of the E. prunastri thallus growing on a tree trunk

Download (24KB)

Indexing metadata

3. Figure 2 - Change in the number of dichotomous branches of E. prunastri growing on a tree trunk

Download (23KB)

Indexing metadata

4. Figure 3 - Change in the number of dead branches of E. prunastri growing on a tree trunk

Download (23KB)

Indexing metadata

5. Figure 4 - Change in the number of E. prunastri sorals growing on a tree trunk

Download (26KB)

Indexing metadata