Medical academic journalMedical academic journalМедицинский академический журнал1608-41012687-1378Eco-Vector988710.17816/MAJ12219-27ArticlesСтатьиReview ArticleATHEROSCLEROSIS, DIABETES MELLITUS AND AUTONOMOUS INNERVATION OF ORGANS OF CARDIOVASCULAR SYSTEMАТЕРОСКЛЕРОЗ, САХАРНЫЙ ДИАБЕТ И АВТОНОМНАЯ ИННЕРВАЦИЯ ОРГАНОВ СЕРДЕЧНО-СОСУДИСТОЙ СИСТЕМЫDudanovI PДудановИван Петрович

Corresponding member of the Russian Academy of Medical Sciences

Член-корреспондент РАМН

ipdudanov@gmail.comPigarevskyP VПигаревскийП ВKorgevskyD EКоржевскийД ЭMaltsevaS VМальцеваС ВChumasovE IЧумасовЕ ИNorth-West department of the Russian Academy of Medical sciencesКарельский научно-медицинский центр СЗО РАМНResearch Institute of experimental medicine RAMSНаучно-исследовательский институт экспериментальной медицины Северо-Западного отделения РАМН15062012122VOL 12, NO2 (2012)ТОМ 12, №2 (2012)192703092018Copyright ©; 2012, Dudanov I.P., Pigarevsky P.V., Korgevsky D.E., Maltseva S.V., Chumasov E.I.Copyright ©; 2012, Дуданов И.П., Пигаревский П.В., Коржевский Д.Э., Мальцева С.В., Чумасов Е.И.2012Dudanov I.P., Pigarevsky P.V., Korgevsky D.E., Maltseva S.V., Chumasov E.I.Дуданов И.П., Пигаревский П.В., Коржевский Д.Э., Мальцева С.В., Чумасов Е.И.http://creativecommons.org/licenses/by/4.0https://journals.eco-vector.com/MAJ/article/view/9887

In the survey are represented the data about the influence of diabetes mellitus on the development of atherosclerosis and its complications. It is revealed the special features of the damage of the vegetative innervation of the cloths of heart and main arteries with these processes. It is shown, that with atherosclerosis complicated by diabetes in the main arteries is observed the simultaneous formation both of the classical atherosclerotic plaques and fibrous arteroisclotic plaques with calcinosis and thrombosis near the wall. It is established that in the patients with diabetes mellitus there is a special pathogenetic mechanism, which leads to strengthening of the arterial disfunction, observed with the development of atherosclerotic process. The analysis of literature showed that during the combination of these two disease are observed the primary damage of extramurals sympathetic ganglia. Are cited the data about topography and density of the distribution of synaptic terminal interlacements in different organs of cardiovascular system. The analysis of represented data attests to the fact that the progressive pattern of the flow of the atherosclerotic process against the background of diabetes mellitus bears the system character, caused by the disturbance of lipid exchange, by formation in the vessel wall of immunoinflammatory process, and it is accompanied by changes from the side of autonomous nervous system.

В обзоре представлены данные о влиянии сахарного диабета на развитие атеросклероза и его осложнений. Выявлены особенности нарушений вегетативной иннервации ткани сердца и магистральных артерий при этих процессах. Показано, что при атеросклерозе, осложненном диабетом, в магистральных артериях наблюдается одновременное образование как классических атеросклеротических бляшек, так и фиброзных артериосклеротических бляшек с кальцинозом и пристеночным тромбозом. Установлено, что у больных сахарным диабетом существует особый патогенетический механизм, приводящий к усилению артериальной дисфункции, наблюдаемой при развитии атеросклеротического процесса. Согласно данным литературы, при сочетании этих двух заболеваний наблюдаются первичные поражения экстрамуральных симпатических ганглиев. Приведены сведения о топографии и плотности распределения синаптических терминальных сплетений в различных органах сердечно-сосудистой системы. Анализ представленных данных свидетельствует о том, что течение атеросклеротического процесса на фоне сахарного диабета имеет системный характер, обусловленный нарушением липидного обмена, формированием в сосудистой стенке иммуновоспалительного процесса, и сопровождается изменениями со стороны автономной нервной системы.

atherosclerosisdiabetes mellitusautonomous nervous systemатеросклерозсахарный диабетавтономная нервная системаЩербачева Л. И., Кураева Т. Л., Ширяева Т. Ю. и др. Эпидемиологическая характеристика сахарного диабета 1 типа у детей в Российской Федерации // Сахарный диабет.- 2004.- № 3.- С. 2-7.Mehta J. L., Rasouli N., Sinha A. K. et al. Oxidative stress in diabetes: A mechanistic overview of its effects on atherogenesis and myocardial dysfunction // Int. J. Biochem. Cell Biol.- 2006.- Vol. 38, № 5-6.- P. 794-803.Abbud Z.A., Shindler D. M., Wilson A.C., Rostis J. B. Effect of diabetes mellitus on short- and long-term mortality rates of patients with acute myocardial infarction: a statewide study // Am. Heart J.- 1995.- Vol. 130.- P. 51-62.Шабров А. В., Котова С. М. Сахарный диабет и сердечно-сосудистая система // Мед. акад. журн.- 2008.- Т. 8 (1).- С. 167-172.Hopfner R. L., Gopalakrishnan H. Endothelin: emerging role in diabetic vascular complication // Diabetologia.- 1999.- Vol. 42 (12).-P. 1383-1394.Wan-Nazaimoon W.-M., Letchuman R., Noraini N. Systolic hypertension and duration of diabetes mellitus are impotant determinants of retinopathy and miroalbbuminuria in young diabetics // Diabetics Res. Clin. Pract.- 1999.- Vol. 46 (3).- P. 213-221.Eckel R. H. Ch., Wassef M., Chait A. et al. Prevention cjnference VI: diabetes and cardiovascular disease // Circulation.- 2002.- Vol. 105.- P. 138-143.Дедов И. И., Балаболкин М. И. Патогенез сахарного диабета // Мед. акад. журн.- 2006.- Т. 6, № 3.- С. 3-15.Neaton J. D., Wentworth D. N., Cutler J. et al. Risk factors death from defferent types of stroke. Multiple Risk Factor Internation Trial Research Group // Ann. Epidemiol.- 1993.- Vol. 3.- P. 493-497.Lafferty A. R., Werther G. A., Clarke C. F. Ambulatory blood pressure, microalbuminuria and autonomic neuropathy in adolescents with type 1 diabetes // Diabetes Care.- 2000.- Vol. 23, № 4.- P. 533-538.Larsen J. R., Brekke M., Bergengen L. et al. Mean HbA1 over 18 years predicts carotid intima media thickness in women with type 1 diabetes // Diabetologia.- 2005.- Vol. 48, № 4.- P. 776-779.Кудрякова С. В., Сунцов Ю. В. Смертность среди больных сахарным диабетом по данным территориального регистра // Сахарный диабет.- 2001.- № 1.- С. 57-59.Siitonen O. I., Niskanen C. R., Laako M. et al. Lower-extremity amputations in diabetic and nondiabetic patients. A population - based study in easterm Finland // Diabetes Care.- 1993.- Vol. 16.- P. 16-21.Grimaldi A., Heurtier A. Epidemiology of cardio-vascular complications of diabetes // Diabetes Metab. 1999.- Vol. 25, № 3.- P. 12-20.Hennersdorf M. G., Kelm M., Schannwell C. M. Cardiac complications in diabetes mellitus // Med. Klin. (Munich).- 2000.- Vol. 95 (9).- P. 487-495.Deedwania P. C. Diabetes is a vascular disease: the role of endothelial dysfunction in pathophysiology of cardiovascular disease in diabetes // Cardiol. Clin.- 2004.- Vol. 22 (4).- P. 505-509.Selvin, Coresh S., Scahar E. Glicaemia (haemoglobin A 1c) and incident ischaemic stroke: the Atherosclerosis Risk in Communities (ARIC) Study // Lancet Neurol.- 2005.- Vol. 4.- P. 821-826.Нагорнев В. А., Денисенко А. Д. Сахарный диабет и атеросклероз // Мед. акад. журн.- 2008.- Т. 8, № 1.- С. 159-167.O’Brien T., Nguyen T. Т., Zimmerman B. R. Hyperlipidemia and diabetes mellitus // Mayo Clin Proc.- 1998.- Vol. 73.- Р. 969-976.Schwandt P. Very low density lipoproteins in type II diabetes mellitus and risk of atherosclerosis // Horm. Metab. Res. Suppl.- 1985.- Vol.15.- P. 80-83.Mironova M., Klein R., Virella G. T. et al. Anti-modified LDL antibodies, LDL-containing immune complexes, and susceptibility of LDL to in vitro oxidation in patients with type 2 diabetes // Diabetes.- 2000.- Vol. 49.- P. 1033-1041.Calles-Escandon J., Cipolla M. Diabetes and endothelial dysfunction: a clinical perspective // Endocr Rev.- 2001.- Vol. 22.- P. 36-52.Renard C. et al. Diabetes and diabetes-associated lipid abnormalities have distinct effects on initiation and progression of atherosclerotic lesions // J. Clin. Invest.- 2004.- Vol. 144.- P. 659-668.Yamamoto Y., Kato I., Doi T. et al. Development and prevention of advanced diabetic nephropathy in RAGE-overexpressing mice // J. Clin. Invest.- 2001.- Vol. 108.- P. 261-268.Yan S. F., Ramasamy R., Naka Y., Schmidt A. M. Glycation, inflammation, and RAGE: a scaffold for the macrovascular complications of diabetes and beyond // Circ Res.- 2003.- Vol. 93.- P. 1159-1169.Nawroth P., Bierhaus A., Marrero M. et al. Atherosclerosis and restenosis: is there a role for RAGE? // Curr Diab Rep.- 2005.- Vol. 5.-P. 11-16.Lopes-Virella M. F., Virella G., Orchard T. J. et al. Antibodies to oxidized LDL and LDL-containing immune complexes as risk factors for coronary artery disease in diabetes mellitus // Clin Immunol.- 1999.- Vol. 90.- P. 165-172.Климов А. Н., Денисенко А. Д., Нагорнев В. А. Иммунные комплексы липопротеид-антитело // Иммунореактивность и атеросклероз / Под ред. А. Н. Климова.- Л.: Медицина, 1986.- С. 107-128.Ray A., Huisman M. V., Tamsma J. T. et al. The role of inflammation on atherosclerosis, intermediate and clinical cardiovascular endpoints in type 2 diabetes mellitus // Europ. J. Intern. Med.- 2009.- Vol. 20.- P. 253-260.Goldberg I. J. Why does diabetes increase atherosclerosis? I don’t know // J. Clin. Invest.- 2004.- Vol. 14.- P. 613-615.Gonzalez J., Colwell J. A., Sarji K. F. Effect of metabolic control with insulin on plasma von Willebrand factor activity (VI-IIR: WF) in diabetes mellitus // Thromb. Res.- 1980.- Vol. 17.- P. 261-266.Lorenzi M., Cagiero E. Pathobiology of endothelial and other vascular cells in diabetes mellitus // Diabetes.- 1991.- Vol. 40.- P. 653-659.Ribau J. C. O., Hatton M. W. C., Richardson M. Changes in the aortic endothelium and plasma von Willebrand factor levels during the onset and progression of insulin-dependent diabetes in BB rats // Atherosclerosis.- 1998.- Vol. 139.- P. 291-299.Blann A. D., McCollum C. N. Von Willebrand factor, endothelial cell damage and atherosclerosis // Eur. J. Vasc. Surg.- 1994.- Vol. 8.-P. 10-15.Sobel B. E., Woodcock-Mitchell J., Schneider D. J. et al. Increased plasminogen activator inhibitor type 1 in coronary artery atherectomy specimens from type 2 diabetic compared with nondiabetic patients: a potential factor predisposing to thrombosis and its persistence // Circulation.- 1998.- Vol. 97.- P. 2213-2221.Хабарова А. Я. Иннервация сердца и кровеносных сосудов.- Л.: Наука, 1975.Говырин В. А., Леонтьева Г. Р. Медиаторные механизмы регуляции кровеносных сосудов // Физиология кровообращения. Регуляция кровообращения.- Л.: Наука, 1985.- С. 154-185.Новиков И. И. Нервы и сосуды: Онтогенез и восстановление нейрорегуляторной системы.- Минск: Наука и техника, 1990.Швалев В. Н., Сосунов А. А., Гуски Г. Морфологические основы иннервации сердца.- М.: Наука, 1992.Ноздрачев А. Д., Чумасов Е. И. Периферическая нервная система.- СПб.: Наука, 1999.Randall W. C., Armour J. A. Gross and microscopic anatomy of cardiac innervation // Randall W. C., ed. Neural Regulation of the Heart.-N. Y.: Oxford University Press, 1977.Новиков И. И. Нервы и сосуды сердца (эмбриологическое исследование).- Минск: Наука и техника, 1975.Tay S. S. W., Wong W. C., Ling E. A. An ultrastructural study of the neuronal changes in the cardiac ganglia of the monkey (Macaca fascicularis) following unilateral vagotomy // J. Anat.- 1984.- Vol. 138, № 1.- P. 67-80.Ноздрачев А. Д. Физиология вегетативной нервной системы.- Л.: Медицина, 1983.Janes R., Brandys J., Hopkins D. A. et al. Anatomy of human extrinsic cardiac nerves and ganglia // Amer. J. Cardiol.- 1986.- Vol. 57, № 4.- P. 299-309.Ноздрачев А. Д., Фатеев М. М. Звездчатый ганглий (структура и функции).- СПб.: Наука, 2002.Dalsgaard C. J., Franco-Cereceda A., Saria A. et al. Distribution and origin of substance P and neuropeptide Y-immunoreactive nerves in the guinea-pig heart // Cell and Tissue Res.- 1986.- Vol. 243, № 3.- P. 477-485.Reinecke M., Weihe E., Forssmann W. G. Substance P-immunoreactive nerve fibres in the heart. //Neurosci. Lett.- 1980.- Vol. 20, № 3.-P. 265-269.Lundberg J. M., Hokfelt T. Multiple co-existence of peptides and classical trasmitters in peripheral autonomic and sensory neurons-functional and pharmacological implications // Prog. Brain Res.- 1986.- Vol. 68.- P. 241-262.Tanaka K., Hassall C.J.S., Burnstock G. Distribution of intracardiac neurons and nerve terminals that contain a marker for nitric oxide, NADPH-diaphorase, in the guinea-pig heart // Cell And Tissue Res.- 1993.- Vol. 273, № 2.- P. 293-300.Коржевский Д. Э., Григорьев И. П., Гилерович Е. Г. и др. Иммуногистохимическое выявление нейрональной NO-синтазы в клетках головного мозга крысы // Морфология.- 2007.- Т. 132, № 4.- С. 77-80.Лаврентьев Б. И. Теория строения вегетативной нервной системы.- М.: Медицина, 1983.Matthews M. R. Small, intensity fluorescent cells and the paraneuron concept // J. Electron. Techn.- 1989.- Vol. 12, № 4.- P. 408-416.Крохина Е. М. Функциональная морфология и гистохимия вегетативной иннервации сердца.- М.: Медицина, 1973.Таюшев К. Г. Гистопатология некоторых ядер продолговатого и спинного мозга, периферических ганглиев, иннервирующих сердце, а также интрамурального нервного сплетения данного органа при воздействии на гипоталамическую область мозга // Висцеральная патология при поражениях центральной нервной системы.- Л.: Медицина, 1975.- С. 38-77.Чумасов Е. И., Петрова Е. С., Коржевский Д. Э. Иммуногистохимическое исследование иннервации сердца крысы // Морфология.-2009.- Т. 135, № 2.- С. 33-37.Schmid P. G., Greif B. J., Lund D. D., Roskoski R. Jr. Regional choline acetyltransferase activity in the guinea pig heart // Circ. Res.-1978.- Vol. 42, № 5.- P. 657-660.Slavikova J., Tucek S. Choline acetiyltransferase in the heart of adult rats // Pflugers Arch.- 1982.- Vol. 392, № 3.- P. 225-229.Павлович Е. Р. Ультраструктура сниаурикулярной области сердца животных и человека в норме и при внезапной сердечной и несердечной смерти: автореф. дис.. д-ра мед. наук.- М., 1991.Chiou C. W., Eble J. N., Zipes D. P. Efferent vagal innervation of canine atria and sinus and atrioventricular nodes. The third fat pad // Circulation.- 1997.- Vol. 95, № 11.- P. 2573-2584.Phillips J. G., Randell W. C., Armour J. A. Functional anatomy of the major cardiac nerves in cats // Anat. Rec.- 1986.- Vol. 214, № 4.-P. 365-371.Лаврентьев Б. И. Морфология чувствительной иннервации внутренних органов.- М.: Медицина, 1948.Плечкова Е. К. Реакция нервной системы организма на хроническое повреждение периферического нерва.- М.: Медгиз, 1961.Семенов С. П. Морфология вегетативной нервной системы и интерорецепторов.- Л.: Из-во ЛГУ, 1965.Червова И. А., Замзам А. Ф., Федосеев В. А. Нервно-сосудистое обеспечение тканевых процессов // Тр. 2-го МОЛГМИ им. Н. И. Пирогова.- Т. 126, вып. 2.- М., 1979.- С. 36-43.Григорьева Т. А. Иннервация кровеносных сосудов.- М.: Медгиз, 1954.Мотавкин П. А., Черток В. М. Гистофизиология сосудистых механизмов мозгового кровообращения.- М.: Медицина, 1980.Chottova-Dvorakova M., Wiegand S., Pesta M. et al. Expression of neuropeptide Y and its receptors Y1 and Y2 in the rat heart and its supplying autonomic and spinal sensory ganglia in experimentally induced diabetes // Neuroscience.- 2008.- Vol. 19, № 151 (4).- P. 1016-1028.Debono M., Cachia E. The impact of Cardiovascular Autonomic Neuropathy in diabetes: is it associated with left ventricular dysfunction? // Auton Neurosci.- 2007.- Vol. 132 (1-2).- P. 1-7.Stevens M. J., Raffel D. M., Allman K. C. еt al. Cardiac sympathetic dysinnervation in diabetes: implications for enhanced cardiovascular risk // Circulation.- 1998. - Vol. 98 (10).- P. 961-968.Bengel F. M., Ueberfuhr P., Schafer D. et al. Effect of diabetes mellitus on sympathetic neuronal regeneration studied in the model of transplant reinnervation // J. Nucl. Med.- 2006.- Vol. 47 (9).- P. 1413-1419.Okada S., Tanokuchi S., Higuchi T. et al. Cardiosympathetic neuropathy is independent of cardioparasympathetic neuropathy in patients with noninsulin-dependent diabetes mellitus // J. Int. Med. Res.- 1995.- Vol. 23 (5).- P. 364-368.Muhr D., Mollenhauer U., Ziegler A. G. et al. Autoantibodies to sympathetic ganglia, GAD, or tyrosine phosphatase in long-term IDDM with and without ECG-based cardiac autonomic neuropathy // Diabetes Care.- 1997.- Vol. 20 (6).- P. 1009-1012.Tsujimura T., Nunotani H., Fushimi H., Inoue T. Morphological changes in autonomic ganglionic cells of the heart in diabetic patients // Diabetes Res Clin Pract.- 1986.-Vol. 2 (3).- P. 133-137.Schramm E., Wagner M., Nellessen U., Inselmann G. Ultrastructural changes of human cardiac atrial nerve endings in diabetes mellitus // Eur. J. Clin. Invest.- 2000.-Vol. 30(4).- P. 311-316.Tamura N., Baverstock J., McLeod J. G. A morphometric study of the carotid sinus nerve in patients with diabetes mellitus and chronic alcoholism // J. Auton. Nerv. Syst.- 1988.- Vol. 23 (1).- P. 9-15.Goethals L. R., Weytjens C. D., De Geeter F. et al. Regional quantitative analysis of small animal myocardial sympathetic innervations and initial application in streptozotocin induced diabetes // Contrast Media Mol Imaging.- 2009.- Vol. 4 (4).- P. 174-182.Park H. J., Zhang Y., Du C. et al. Role of SREBP-1 in the development of parasympathetic dysfunction in the hearts of type 1 diabetic Akita mice // Circ Res.- 2009.- Vol. 105 (3).- P. 287-294.Серанова А. И. Нормальное строение и изменение нервных аппаратов венечных артерий сердца человека при атеросклерозе и гипертонической болезни // Арх. патол.- 1956.- Т. 18 (7).- С. 35-42.Серанова А. И. О роли нервных и эндокринных нарушений в развитии гиперхолестеринемии и атеросклероза: автореф. дис.. д-ра мед. наук.- Л., 1970.Чумасов Е. И., Селиверстова В. Г., Светикова К. М. Ультраструктурные изменения в симпатическом ганглии при экспериментальной гиперхолестеринемии // Морфология.- 1994.- Т. 106, № 4-6.- С. 92-100.Швалев В. Н. Феномен очаговой десимпатизации магистральных сосудов при развитии атеросклероза // Морфология.- 1996.- Т. 110 (4).- С. 102-104.Butt R. D., Scott T. M. Vascular innervations in atherogenesis // Artery.- 1997.- Vol. 22 (6).- P. 336-345.Lichtor T., Davis H. R., Johns L. et al. The sympathetic nervous system and atherosclerosis // J. Neurosurg.- 1987.- Vbl. 67 (6).- P. 906-914.Pettersson K., Bejne B., Bjork H. et al. Experimental sympathetic activation causes endothelial injury in the rabbit thoracic aorta via beta 1-adrenoreceptor activation // Circ. Res.- 1990.- Vol. 67 (4).- P. 1027-1034.Tokudome T., Mizushige K., Ohmori K. et al. Neurogenic regulation of basal tone of coronary artery with mild atherosclerosis in humans: observation using two-dimensional intravascular ultrasound // Angiology.- 1999.- Vol. 50 (12).- P. 989-996.Takei Y., Tomiyama H., Tanaka N., Yamashina A. Close relationship between sympathetic activation and coronary microvascular dysfunction during acute hyperglycemia in subjects with atherosclerotic risk factors // Circ. J.- 2007.- Vol. 71 (2).- P. 202-206.