INDICATORS OF INDUCED BLOOD OXIDATION DURING MYOCARDIAL REVASCULARIZATION


Cite item

Abstract

The purpose was to study the parameters of induced blood oxidation (IOC) during myocardial revascularization in the conditions of artificial circulation and on the beating heart. Material and methods. The study included 64 patients who underwent coronary bypass surgery, including 31 (48.4%) On-pump patients and 33 (51.6%) Off-pump patients. Oxidative stress simulations were conducted under in vitro conditions. Blood oxidation induced values were studied using a biological oxygen monitor. Results. In patients with CHD, regardless of the choice of the revascularization method (On-pump/Off-pump), higher values ​of the initial and maximum rate of blood oxidation, the coefficient of oxidative activity and a shorter initiation period were observed statistically significantly (p<0.05). No significant differences were observed in the inter-group comparison analysis at both 10 days and 6 months post-surgery. Conclusion. The parameters of induced blood oxidation do not depend on the method of revascularization: coronary bypass grafting in artificial circulation or on a beating heart. Changes in parameters indicating activation of the oxidative and antioxidant blood systems may be transient in nature and occur in the early postoperative period.

Full Text

Реваскуляризация миокарда посредством коронарного шунтирования является одной из возможных стратегий лечения ишемической болезни сердца (ИБС). Принято выделять два основных вида вмешательства: в условиях искусственного кровообращения (On-pump, ONCAB) и на работающем сердце (Off-pump, OPCAB). [1] Длительное время On-pump-реваскуляризация оставалась золотым стандартом оперативного лечения ИБС [2]. При этом искусственное кровообращение является одним из ключевых патогенетических факторов в развитии окислительного стресса и системного воспалительного ответа, преимущественно инициирующихся за счет контакта гепаринизированной крови и контура аппарата искусственного кровообращения (АИК).

Феномен ишемии-реперфузии, наблюдающийся после прекращения кардиоплегии, при проведении ЧКВ, тромболизиса и протезирования клапанов [3], вносит дополнительный вклад в повреждение миокарда за счет высвобождения активных форм кислорода [4] и провоспалительных цитокинов [5, 6, 7]. Сразу после прекращения искусственного кровообращения (ИК) в миокарде происходят процессы апоптоза и аутофагии, активирующиеся медиаторами воспаления. Тяжесть реперфузионного повреждения в основном зависят от времени ишемии миокарда и эндогенной защиты организма [7].

В феномене ишемии-реперфузии можно условно выделить две фазы. Ишемическая фаза характеризуется преобладанием анаэробного метаболизма, ацидозом, истощением пула АТФ и накоплением восстановленных кофакторов в электронно-транспортной цепи митохондрий. Дефицит АТФ приводит к снижению функции ионных насосов клеточных мембран, что приводит к перегрузке клеток кальцием и гибели. Фаза реперфузии характеризуется как «окислительный взрыв»: происходит высвобождение АТФ, накопленных продуктов окисления и воспалительных цитокинов, обуславливающих дальнейшее распространение тканевого повреждения [8].

Высвобождающийся из клеток АТФ связывается с Р2Х-рецепторами, что сопровождается выделением медиаторов воспаления и активацией Toll-подобных рецепторов. Действуя на пуринергические рецепторы P2X7, АТФ способствует формированию инфламмасомы – многобелкового олигомерного комплекса. Инфламмасома активирует каспазу-1, катализирующую трансформацию про-ИЛ-1β в активную форму, которая рекрутирует нейтрофилы, направляя их в очаг повреждения [9]. Вмешательство в условиях работающего сердца лишено недостатков, связанных с использованием АИК, но при этом не позволяет полностью избежать окислительного стресса, вызванного реваскуляризацией [4].

Целью исследования являлась сравнительная оценка показателей индуцированного окисления крови при проведении хирургической реваскуляризации миокарда на работающем сердце и в условиях искусственного кровообращения.

Материалы и методы

Группу наблюдения составили 64 больных, которым выполнено коронарное шунтирование: 31 (48,4%) пациент был прооперирован в условиях искусственного кровообращения, 33 (51,6%) – на работающем сердце. Группа контроля в составе 24 здоровых добровольцев, сопоставимых по полу и возрасту с группой наблюдения. Работа включена в программу научных исследований ФГБОУ ВО ЯГМУ Минздрава России, прошла этическую экспертизу, и проведена на базе ГБУЗ ЯО «Областная клиническая больница» (г. Ярославль).

Для изучения показателей индуцированного окисления крови использовался биологический кислородный монитор YSI 5300A Biological Oxygen Monitor (YSI, США). Взятие крови для проведения исследования осуществлялся при поступлении, через 10 суток после операции (В2) и через 6 месяцев после хирургического вмешательства (В3). Моделирование окислительного стресса осуществлялось в условиях in vitro. Свободнорадикальное окисление компонентов крови инициировалось водорастворимым индуктором AAPH (2,2’-азобис (2-амидино-пропан) дигидрохлорид), растворенном в фосфатном буфере в соотношении 1:5 при pH=7,4 и температуре 370C.

Пробы помещались в биологический кислородный монитор. Под напряжением сети происходила поляризация катода и диффузия молекулярного кислорода из плазмы в проводящий раствор электролита через полунепроницаемую мембрану. На катоде кислород восстанавливался, а величина возникавшего диффузного тока зависела от концентрации кислорода в пробе. Индуктор ААРН распадался на молекулярный азот и два углерод-центрированных радикала, вступавших в реакцию с кислородом плазмы с формированием пероксильного и алкоксильного радикалов [10].

Экспериментально было установлено, что процесс поглощения кислорода происходит нелинейно. Инициальная скорость окисления (Vinit) определялась по наклону кривой поглощения кислорода после завершения периода инициации (Tinit) – времени с момента внесения индуктора до начала диффузии кислорода через полунепроницаемую мембрану; конечная скорость окисления (Vterm) оценивалась на 40 минуте исследования; максимальная скорость окисления крови (Vmax) определялась как наибольшее значение скорости поглощения кислорода с момента начала исследования; скорость окисления крови (Vox) определялась как аппроксимированное значение скоростных характеристик ИОК.  Коэффициент окислительной активности (КA) отражает общую тенденцию к развитию проокислительного состояния крови и представлен отношением (Vinit-V40)/Vinit × 100%.

Статистическая обработка данных проводилась при помощи пакета программ STATISTICA 10.0 (StatSoft Inc., США). Проверка нормальности распределения количественных признаков осуществлялась с использованием критериев Колмогорова-Смирнова с поправкой Лиллифорса и Шапиро-Уилка. Ввиду логнормального распределения признаков приводимые данные имеют представление в виде медианы и процентилей 25,0% и 75,0%. Для сравнения двух независимых групп по одному признаку применяли U-критерий Манна-Уитни. Критическое значение уровня статистической значимости принималось равным 5,0%.

 

Результаты и обсуждение

В обеих группах (On-pump и Off-pump) наблюдались статистически значимо (p<0,05) более высокие, чем у здоровых добровольцев, показатели инициальной (Vinit) и максимальной (Vmax) скорости окисления крови; более высокий коэффициент окислительной активности (КА) и более короткий период инициации (Т) (таб. 1, 2).

 

Таблица 1 - Показатели индуцированного окисления крови при реваскуляризации в условиях искусственного кровообращения

Показатель

Контроль

(n=24)

On-pump

р

В1

В2

В3

I-II

I-III

II-III

T, мин

1,91

(1,3; 2,5)

0,83*

(0,63; 1,04)

1,04

(0,67; 1,5)

1,17

(0,9; 1,7)

0,35

0,008

0,09

Vinit, 10-8 моль/л·с

2,11

(1,6; 2,9)

3,73*

(3,07; 4,5)

3,5

(2,3; 4,46)

3,08

(2,16; 3,56)

0,93

0,13

0,15

Vterm, 10-8 моль/л·с

1,86

(1,6; 2,2)

1,9

(1,6; 2,23)

2,03

(1,76; 2,36)

1,99

(1,76; 2,35)

0,62

0,46

0,83

Vmax, 10-8 моль/л·с

2,54

(2,1; 3,1)

3,8*

(3,1; 4,5)

3,73

(2,63; 5,03)

3,1

(2,3; 3,56)

0,88

0,048

0,07

КA, %

5,89

(-11,0;22,7)

46,15*

(21,8; 56,8)

39,4

(17,2; 61,95)

28,72

(9,24; 45,7)

0,84

0,1

0,051

Vox, 10-8 моль/л·с

1,90

(1,7; 2,2)

1,87

(1,73; 2,2)

1,97

(1,8; 2,2)

2,03

(1,79; 2,3)

0,98

0,7

0,47

* - р<0,05 по сравнению с группой контроля

 

Таблица 2 - Показатели индуцированного окисления крови при реваскуляризации на работающем сердце

Показатель

Контроль

Off-pump

р

В1

В2

В3

I-II

I-III

II-III

T, мин

1,91

(1,3; 2,5)

1,14*

(0,79; 1,38)

0,75

(0,57; 1,16)

1,17

(0,99; 1,44)

0,007

0,56

0,04

Vinit, 10-8 моль/л·с

2,11

(1,6; 2,9)

2,9*

(2,3; 4,06)

3,93

(2,8; 5,49)

2,91

(2,41; 3,46)

0,001

0,86

0,029

Vterm, 10-8 моль/л·с

1,86

(1,6; 2,2)

2,01

(1,76; 2,43)

1,96

(1,76; 2,16)

1,85

(1,76; 2,21)

0,56

0,64

0,97

Vmax, 10-8 моль/л·с

2,54

(2,1; 3,1)

3,03*

(2,68; 4,28)

4,13

(3,03; 5,49)

2,96

(2,6; 3,53)

0,002

0,62

0,02

КA, %

5,89

(-11,0; 22,7)

27,6*

(9,26; 48,72)

38,68

(32,14; 68,0)

30,98

(20,23; 36,56)

0,007

0,59

0,02

Vox, 10-8 моль/л·с

1,90

(1,7; 2,2)

1,93

(1,77; 2,3)

1,97

(1,17; 2,17)

1,97

(1,77; 2,37)

0,43

0,89

0,52

* - р<0,05 по сравнению с группой контроля

 

У пациентов, хирургическое вмешательство которым было выполнено в условиях ИК, спустя 6 месяцев наблюдалось увеличение времени инициации (р=0,008) и уменьшение максимальной скорости окисления (р=0,048). В группе Off-pump спустя 10 суток после операции (В2) наблюдалось уменьшение времени периода инициации (р=0,007), повышение Vinit (р=0,001), Vmax (р=0,002) и КА (р=0,007). Через 6 месяцев (В3) по сравнению с В2 наблюдались более высокие показатели Т (р=0,04), снижение Vinit (p=0,029), Vmax (р=0,02) и КА (р=0,02). Указанные показатели были сопоставимы с таковыми до операции (В1).

Был проведен сравнительный анализ показателей индуцированного окисления крови до оперативного вмешательства (таб. 3) и в послеоперационном периоде (таб. 4).

Таблица 3 - Показатели индуцированного окисления крови до операции

Показатель

On-pump

(n=31)

Off-pump

(n=33)

р

Время периода инициации (T), мин

0,83

(0,63; 1,04)

1,14

(0,79; 1,38)

0,02

Инициальная скорость окисления (Vinit), 10-8 моль/л•с

3,73

(3,07; 4,5)

2,9

(2,3; 4,06)

0,07

Конечная скорость окисления (Vterm), 10-8 моль/л•с

1,9

(1,6; 2,23)

2,01

(1,76; 2,43)

0,32

Максимальная скорость окисления (Vmax), 10-8 моль/л•с

3,8

(3,1; 4,5)

3,03

(2,68; 4,28)

0,11

Коэффициент окислительной активности (КА), %

46,15

(21,8; 56,8)

27,6

(9,26; 48,72)

0,07

Скорость окисления крови (Vox), 10-8 моль/л·с

1,87

(1,73; 2,2)

1,93

(1,77; 2,3)

0,57

 

Таблица 4 - Динамика показателей индуцированного окисления крови при проведении реваскуляризации миокарда после операции

Показатель

В2

р

В3

р

On-pump

Off-pump

On-pump

Off-pump

T, мин

1,04

(0,67; 1,5)

0,75

(0,57; 1,16)

0,26

1,17

(0,9; 1,7)

1,17

(0,99; 1,44)

0,93

Vinit, 10-8 моль/л•с

3,5

(2,3; 4,46)

3,93

(2,8; 5,49)

0,47

3,08

(2,16; 3,56)

2,91

(2,41; 3,46)

0,71

Vterm, 10-8 моль/л•с

2,03

(1,76; 2,36)

1,96

(1,76; 2,16)

0,73

1,99

(1,76; 2,35)

1,85

(1,76; 2,21)

0,33

Vmax, 10-8 моль/л•с

3,73

(2,63; 5,03)

4,13

(3,03; 5,49)

0,55

3,1

(2,3; 3,56)

2,96

(2,6; 3,53)

0,81

КА, %

39,4

(17,2; 61,95)

38,68

(32,14; 68,0)

0,36

28,72

(9,24; 45,7)

30,98

(20,23; 36,56)

0,95

Vox, 10-8 моль/л·с

1,97

(1,8; 2,2)

1,97

(1,17; 2,17)

0,62

2,03

(1,79; 2,3)

1,97

(1,77; 2,37)

0,72

 

На момент поступления статистически значимые различия между группами наблюдались в отношении времени периода инициации Т (р=0,02), по остальным показателям группы не различались. При проведении статистического анализа с использованием U-критерия Манна-Уитни значимых различий в группах не наблюдалось как через 10 суток после операции (В2), так и через 6 месяцев после операции (В3).

На основании полученных данных можно предположить, что значимые изменения показателей ИОК при реваскуляризации на работающем сердце носят кратковременный транзиторный характер, а показатели индуцированного окисления крови не ассоциированы с выбором методики реваскуляризации (On-pump или Off-pump).

Результаты клинических исследований и мета-анализов демонстрируют некоторое преимущество OPCAB в отношении раннего прогноза и равноценность методик в контексте выживаемости и сердечно-сосудистых событий у пациентов в долгосрочной перспективе. Согласно исследованию Р. Magro и соавт., различий в отношении смертности и частоты инсультов в группах пациентов, оперированных в условиях ИК или на работающем сердце, не наблюдалось. У пациентов, прооперированных по методике OPCAB, фиксировались более низкие концентрации маркеров некроза миокарда в послеоперационном периоде и им реже требовались повторные вмешательства по поводу кровотечения или использование внутриаортальной баллонной контрпульсации (ВАБК). [11]

По результатам исследования MASS III 10-летняя выживаемость при проведении OPCAB или ONCAB не зависит от вида операции. Различий в отношении послеоперационных осложнений и сердечно-сосудистых событий авторами также не наблюдалось, однако частота развития фибрилляции предсердий в группе ОРСАВ была выше [12]. Иные результаты наблюдались в исследовании B. Kirmani и соавт., где ОРСАВ продемонстрировала лучшую 10-летнюю выживаемость. [13] Согласно M.A. Deutsch и соавт., достоверных различий в отношении риска смерти, повторной реваскуляризации или инфаркта миокарда в долгосрочном прогнозе между методиками ONCAB и ОРCAB нет. ОРCAB ассоциировано с более низким риском инсульта и смерти в течение первого года после операции [14].

В мета-анализе J. Van den Eynde и соавт. при проведении OPCAB наблюдалась тенденция к снижению ранней смертности и инсультов, однако различия не достигали статистической значимости. Проведенный сетевой мета-анализ продемонстрировал снижение риска раннего инфаркта миокарда у пациентов, оперированных на работающем сердце. При этом после моделирования Байесовской сети было обнаружено, что именно ONCAB ассоциировано с более низкой вероятностью поздней смертности [15].  Согласно результатам исследования, проведенного в Японии, внутрибольничная летальность и частота ранних инсультов была ниже при проведении OPCAB. Статистически значимых различий в отношении 7-летней общей выживаемости между группами не наблюдалось. Однако в группе пациентов старше 75 лет OPCAB ассоциировалось с более неблагоприятным долгосрочным прогнозом [16].

По данным мета-анализа R. Machado и соавт., реваскуляризация по методу ОРСАВ ассоциировалась с большей частотой ранней повторной реваскуляризации в популяции пациентов старше 65 лет. Значимых различий в отношении 30-дневной летальности, частоте ИМ, инсультов и ОПП между ONCAB и ОРСАВ не наблюдалось [17]. Мета-анализ исследований, проведенных у пациентов с ХБП с СКФ<60 мл/мин/1,73м2, продемонстрировал ассоциацию реваскуляризации методом ОРСАВ с более низкой ранней летальностью, частотой гемотрансфузий, длительной ИВЛ, меньшим риском развития фибрилляции предсердий, инсульта, пневмонии и более коротким пребыванием в стационаре по сравнению с ONCAB. Долгосрочная выживаемость и частота ИМ в группах была сопоставима [18].

Подобные результаты были получены R.V. Rocha и соавт. У пациентов с СКФ от 30 до 59 мл/мин/1,73м2, оперированных на работающем сердце, наблюдалась меньшая частота инсультов и острого почечного повреждения с необходимостью проведения заместительной почечной терапии в рамках госпитализации. Различий в отношении периоперационной смертности между группами не было. 8-летняя вероятность выживания в группах, как и частота перехода на программный гемодиализ, не различались [19]. Реваскуляризация в условиях искусственного кровообращения продемонстрировала меньшую частоту серьезных осложнений в течение 30 дней у пациентов, которым требовалось наложение ≥4 сосудистых анастомозов, согласно исследованию А. Zubarevich и соавт. [20]. Мета-анализ исследований, проведенных у пациентов с систолической дисфункцией ЛЖ (ФВ≤40%), продемонстрировал преимущество OPCAB в отношении 30-дневной выживаемости и частоте послеоперационных осложнений [21].

Окислительный стресс, являющийся одним из ключевых звеньев патогенеза сердечно-сосудистых событий, представляет научный интерес в кардиохирургической практике. По данным D. Plincer и соавт., у пациентов в раннем послеоперационном периоде наблюдается повышение сывороточных концентраций маркеров окислительного стресса (8-изо-простагландина F2α и ассиметричного диметиларгинина) с постепенным снижением этих показателей в течение 5-7 дней после вмешательства независимо от того, проводилось шунтирование в условиях АИК или на работающем сердце [22]. M. Yamamoto и соавт. оценили содержание биопиррина, продукта метаболизма билирубина и маркера окислительного стресса [23], в моче пациентов в течение 2 суток при проведении коронарного шунтирования на работающем сердце. Наблюдаемая концентрация биопиррина носила двухфазный характер с кратковременным повышением до максимальных значений через 4-12 ч после операции и через 12-32 ч после нее, со снижением к первоначальным значениям через 48 ч после вмешательства [24].

Согласно исследованию P. Vukicevic и соавт., пациенты, вмешательство которым проводилось в условиях ИК, демонстрировали более высокие показатели малонового диальдегида через 96 ч после операции, более низкие показатели антиоксидантного статуса (TAS) сразу после вмешательства и через 6 ч, и более низкую активность супероксиддисмутазы в раннем послеоперационном периоде. Окислительная активность (TOS) была выше в группе OPCAB в течение первых 2 суток, и сопоставимой с таковой в группе ИК через 96 ч. [25]. Авторы также исследовали показатели параоксаназы-1 при проведении КШ. Сывороточная параоксаназа 1 (PON1) является кальций-зависимым белком, связанным с аполипопротеинами Апо-AI и Апо-J липопротеидов высокой плотности и обеспечивающим их антиоксидантную способность. Ее активность существенно снижена при воспалительных заболеваниях, в том числе при атеросклеротическом поражении. [26] Более низкая активность ПОН-1 после операции наблюдалось в группе пациентов, оперированных в условиях ИК. [4]

  1. H. Gorki и соавт. сопоставили три хирургических методики – КШ в условиях минимизированного экстракорпорального контура (MECC), OPCAB, и ONCAB с целью проследить их взаимосвязь с воспалительными маркерами и параметрами коагулограммы в пери- и послеоперационном периодах. В течение первых 12 часов после операции в группе ONCAB наблюдались более выраженная активация свертывающей системы крови и концентрация ФНОα, в динамике различий между группами не отмечалось. Достоверных различий между группами в частоте развития сердечно-сосудистых событий после операции также выявлено не было. Результаты исследования параметров свертывания крови авторы объясняют тем, что происходит активация внешнего пути свертывания, что характерно только для технологии ONCAB [27].

В нашем исследовании регистрация показателей индуцированного окисления крови осуществлялась перед хирургическим вмешательством, через 10 суток и спустя 6 месяцев после операции. Предположительно, значимые изменения оксидативного статуса могут носить транзиторный характер и, возникая под действием стрессового фактора, возвращаться к первоначальным значениям в течение непродолжительного времени.

Выводы

Показатели индуцированного окисления крови не зависят от выбранного метода реваскуляризации: коронарного шунтирования в условиях искусственного кровообращения или на работающем сердце. Тем не менее, несмотря на отсутствие влияния на долгосрочный прогноз, методика Off-pump, по данным мета-анализов, ассоциирована с меньшей частотой послеоперационных осложнений и сердечно-сосудистых событий. Изменения показателей, свидетельствующие об активации окислительной и антиоксидантной систем крови, могут носить транзиторный характер и возникать в раннем послеоперационном периоде, что требует дальнейших исследований.

×

About the authors

Marina Vladimirovna Shereshneva

ФГБОУ ВО «Ярославский государственный медицинский университет» Минздрава России

Author for correspondence.
Email: m.shereshneva@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-5362-8702
Russian Federation

Michail Vital`evich Ilyin

ФГБОУ ВО «Ярославский государственный медицинский университет» Минздрава России

Email: sakharoom@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-6278-374X
Russian Federation

Anna Vladimirovna Sandugei

ФГБОУ ВО «Ярославский государственный медицинский университет» Минздрава России

Email: sakharoom@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-5219-2145
Russian Federation

Alexander Sergeevich Zotov

ФГБУ ФНКЦ ФМБА России

Email: sakharoom@gmail.com
ORCID iD: 0000-0003-2385-7456
Russian Federation

References

  1. ACC/AATS/AHA/ASE/ASNC/SCAI/SCCT/STS 2017 Appropriate Use Criteria for Coronary Revascularization in Patients With Stable Ischemic Heart Disease: A Report of the American College of Cardiology Appropriate Use Criteria Task Force, American Association for Thoracic Surgery, American Heart Association, American Society of Echocardiography, American Society of Nuclear Cardiology, Society for Cardiovascular Angiography and Interventions, Society of Cardiovascular Computed Tomography, and Society of Thoracic Surgeons./ M.R. Patel, J.H. Calhoon, G.J. Dehmer, J.A. Grantham, T.M. Maddox, D.J. Maron, P.K. Smith// Journal of the American College of Cardiology. -2017. – vol. 69(17), p. 2212–2241. https://doi.org/10.1016/j.jacc.2017.02.001
  2. Coronary artery surgery and extracorporeal circulation: the search for a new standard./ J.B. Pillai, R.M. Suri// Journal of cardiothoracic and vascular anesthesia. – 2008. – vol. 22(4), p. 594–610. https://doi.org/10.1053/j.jvca.2008.02.004,
  3. Effects of prostaglandin E1 on reperfusion injury patients: A meta-analysis of randomized controlled trials./ H. Zhu, X. Xu, Y. Ding, L. Zhou, J. Huang// Medicine -2017. – vol. 96(15): e6591. https://doi.org/10.1097/MD.0000000000006591
  4. Paraoxonase 1 low activity and SYNTAX score may predict postoperative complications after coronary artery surgery./ P. Vukicevic, A. Klisic, J. Kotur-Stevuljevic, A. Mikic, N. Bogavac-Stanojevic, M. Matkovic, S. Putnik, N. Aleksic, V. Tutus, G.A. Karikas// European review for medical and pharmacological sciences - 2021. – vol. 25(3), p.1511–1521. https://doi.org/10.26355/eurrev_202102_24858
  5. Myocardial inflammation, injury and infarction during on-pump coronary artery bypass graft surgery./ S.R. Alam, C. Stirrat, N. Spath, V. Zamvar, R. Pessotto, M.R. Dweck, C. Moore, S. Semple, A. El-Medany, D. Manoharan, N.L. Mills, A. Shah, S. Mirsadraee, D.E. Newby, P.A. Henriksen// Journal of cardiothoracic surgery - 2017. – vol. 12(1): 115. https://doi.org/10.1186/s13019-017-0681-6
  6. Effects of N-acetyl cysteine and melatonin on early reperfusion injury in patients undergoing coronary artery bypass grafting: A randomized, open-labeled, placebo-controlled trial./ E. Shafiei, M. Bahtoei, P. Raj, A. Ostovar, D. Iranpour, S. Akbarzadeh, H. Shahryari, A. Anvaripour, R. Tahmasebi, T. Netticadan, A. Movahed, A// Medicine -2018. – vol. 97(30): e11383. https://doi.org/10.1097/MD.0000000000011383
  7. The spectrum of myocardial homeostasis mechanisms in the settings of cardiac surgery procedures (Review)./ E. Papadakis, M. Kanakis, A. Kataki, D.A. Spandidos// Molecular medicine reports - 2018. – vol. 17(2), p. 2089–2099. https://doi.org/10.3892/mmr.2017.8174
  8. Perioperative Oxidative Stress: The Unseen Enemy. / J. L. Stevens, M. Feelisch, D.S. Martin, //Anesthesia and analgesia - 2019. – vol. 129(6), p.1749–1760. https://doi.org/10.1213/ANE.0000000000004455
  9. The Role of Extracellular Adenosine Triphosphate in Ischemic Organ Injury./ H. Zhao, S. Kilgas, A. Alam, S. Eguchi, D. Ma// Critical care medicine. – 2016. – vol.44(5), p.1000-1012. doi: 10.1097/CCM.0000000000001603
  10. Analysis of 2,2'-azobis (2-amidinopropane) dihydrochloride degradation and hydrolysis in aqueous solutions./ J. Werber , Y.J.Wang, M. Milligan, X. Li, J.A. Ji// Journal of Pharmaceutical Sciences – 2011. – Vol. 100 (8), p. 3307-3315.
  11. CABG: To CBP or Not To CBP - A Propensity Score Matched Survival./ P. Magro, S. Boshoff, J. Calquinha, M. Sousa Uva, J. Neves// Revista portuguesa de cirurgia cardio-toracica e vascular : orgao oficial da Sociedade Portuguesa de Cirurgia Cardio-Toracica e Vascular - 2017. – vol. 24(3-4): 102.
  12. Ten-Year Follow-Up of Off-Pump and On-Pump Multivessel Coronary Artery Bypass Grafting: MASS III./ W. Hueb, P. C. Rezende, B.J. Gersh, P.R. Soares, D. Favarato, E.G. Lima, C.L. Garzillo, F.B. Jatene, J. Ramires, R.K. Filho// Angiology - 2019. – vol. 70(4), p. 337–344. https://doi.org/10.1177/0003319718804402
  13. Long-term survival following on-pump and off-pump coronary artery bypass graft surgery: a propensity score-matched analysis./ B.H. Kirmani, H. Guo, O. Ahmadyur, M. N. Bittar// European journal of cardio-thoracic surgery : official journal of the European Association for Cardio-thoracic Surgery - 2019.- vol. 56(6), p. 1147–1153. https://doi.org/10.1093/ejcts/ezz250
  14. Risk-adjusted analysis of long-term outcomes after on- versus off-pump coronary artery bypass grafting./ M.A. Deutsch, A. Zittermann, A. Renner, R. Schramm, J. Götte, J. Börgermann, H. Fox, S.V. Rojas, T. Gyoten, M. Morshuis, A. Koster, N. Hulde, D. Hinse, K. Hakim-Meibodi, J.F. Gummert// Interactive cardiovascular and thoracic surgery - 2021. - vol. 33(6), p. 857–865. https://doi.org/10.1093/icvts/ivab179
  15. Revascularization strategies in patients with multivessel coronary artery disease: a Bayesian network meta-analysis./ J.Van den Eynde, K. Bomhals, D. Noé, X. Jacquemyn, K. McCutcheon, J. Bennett, J.D. Puskas, W. Oosterlinck// Interactive cardiovascular and thoracic surgery – 2021. - Advance online publication: ivab376. https://doi.org/10.1093/icvts/ivab376
  16. Comparison of long-term outcomes between off-pump and on-pump coronary artery bypass grafting using Japanese nationwide cardiovascular surgery database./ S. Numata, H. Kumamaru, H. Miyata, H. Yaku, N. Motomura// General thoracic and cardiovascular surgery -2021.- Advance online publication. https://doi.org/10.1007/s11748-021-01731-0
  17. A systematic review and meta-analysis of randomized controlled studies comparing off-pump versus on-pump coronary artery bypass grafting in the elderly. / R.J. Machado, F.A. Saraiva, J. Mancio, P. Sousa, R.J. Cerqueira, A.S. Barros, A.P. Lourenço, A.F. Leite-Moreira// The Journal of cardiovascular surgery - 2022. – vol. 63(1), p. 60–68. https://doi.org/10.23736/S0021-9509.21.12012-9
  18. Off-pump versus on-pump coronary surgery in patients with chronic kidney disease: a meta-analysis./ Y. Wang, S. Zhu, P. Gao, J. Zhou, Q. Zhang// Clinical and experimental nephrology - 2018. – vol. 22(1), p. 99–109. https://doi.org/10.1007/s10157-017-1432-7
  19. Rocha, R. V., Yanagawa, B., Hussain, M. A., Tu, J. V., Fang, J., Ouzounian, M., & Cusimano, R. J. (2020). Off-pump versus on-pump coronary artery bypass grafting in moderate renal failure. The Journal of thoracic and cardiovascular surgery, 159(4), 1297–1304.e2. https://doi.org/10.1016/j.jtcvs.2019.03.142
  20. On-pump versus off-pump coronary artery bypass surgery for multi-vessel coronary revascularization. / A. Zubarevich, B. Kadyraliev, V. Arutyunyan, V. Chragyan, M. Askadinov, A. Sozkov, D. Ponomarev, I. Zyazeva, M. Oliveira Sá, A. Osswald, K. Tsagakis, D. Wendt, A. Ruhparwar, A. Weymann, K. Zhigalov// Journal of thoracic disease – 2020. – vol. 12(10), p. 5639–5646. https://doi.org/10.21037/jtd-20-1284
  21. Short-term outcomes of on- vs off-pump coronary artery bypass grafting in patients with left ventricular dysfunction: a systematic review and meta-analysis./ Z.Guan, X. Guan, K. Gu, X. Lin, J. Lin, W. Zhou, M. Xu, F. Wan, Z. Zhang, C. Song// Journal of cardiothoracic surgery - 2020. – vol. 15(1):84. https://doi.org/10.1186/s13019-020-01115-0
  22. Preoperative values of inflammatory markers predict clinical outcomes in patients after CABG, regardless of the use of cardiopulmonary bypass./ D. Plicner, J. Stoliński, M. Wąsowicz, B. Gawęda, H. Hymczak, B. Kapelak, R. Drwiła, A. Undas// Indian heart journal. -2016. – vol. 68, p. S10-S15. doi: 10.1016/j.ihj.2016.10.002
  23. Биологические маркеры в стратификации риска развития и прогрессирования сердечно-сосудистой патологии: настоящее и будущее/ В.Л. Останко, Т.П. Калачева, Е.В. Калюжина, И.К. Лившиц, А.А. Шаловай, Г.Э. Черногорюк, И.Д. Беспалова, Р.Ш. Юнусов, Л.В. Лукашова, А.П. Помогаева, А.Т. Тепляков, В.В. Калюжин // Бюллетень сибирской медицины. - 2018. - №4.
  24. Dynamics of Oxidative Stress Evoked by Myocardial Ischemia Reperfusion After Off-Pump Coronary Artery Bypass Grafting Elucidated by Bilirubin Oxidation./ M. Yamamoto, H. Nishimori, T. Fukutomi, T. Yamaguchi, K. Orihashi// Circulation journal : official journal of the Japanese Circulation Society - 2017. – vol.81(11), p.1678–1685. https://doi.org/10.1253/circj.CJ-16-1116
  25. Oxidative Stress in Patients before and after On-Pump and Off-Pump Coronary Artery Bypass Grafting: Relationship with Syntax Score./ P. Vukicevic, A. Klisic, V. Neskovic, L. Babic, A. Mikic, N. Bogavac-Stanojevic, M. Matkovic, V. Milićević, N. Aleksic, J. Kotur-Stevuljevic// Oxidative medicine and cellular longevity - 2021. – vol. 2021: 3315951. https://doi.org/10.1155/2021/3315951
  26. Dynamic changes of paraoxonase 1 activity towards paroxon and phenyl acetate during coronary artery surgery./ A. Wysocka, M. Cybulski, H. Berbeć, A. Wysokiński, J. Stążka, J., Daniluk, T. Zapolski// BMC cardiovascular disorders – 2017. – 17(1):92. doi: 10.1186/s12872-017-0528-z
  27. Similarity of coagulation and inflammation despite different surgical revascularization strategies - a prospective randomized trial./ H.Gorki, M. Hoenicka, P. Rupp, K. Müller-Eising, S. Deininger, A. Kunert, A. Liebold// Perfusion. – 2016. – 31(8), p.640-647. doi: 10.1177/0267659116649426

Copyright (c) Shereshneva M.V., Ilyin M.V., Sandugei A.V., Zotov A.S.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies