Skin microbiocenosis in children with atopic dermatitis

Cover Page


The review of domestic and foreign literature presents data on the quantitative and qualitative parameters of skin microbiocenosis in norm and atopic dermatitis. Issues of the role of horny layer of the epidermis as well as the role of the epidermal barrier function disorders in increasing susceptibility to infectious agents were considered. United pathogenetic concept of atopic dermatitis is not completely clear, as reflected by insufficient effectiveness of this disease treatment. The researchers associate it with significant but little-studied role of bacterial skin infections in children with atopic dermatitis. The review summarizes scientific evidence of the role of bacterial, viral and fungal infections in the development and progression of atopic dermatitis. It was shown that the hallmark of atopic dermatitis is increased patients’ skin colonization with bacteria, viruses and fungi. In maintaining of chronic skin inflammation in atopic dermatitis in children the role of Staphylococcus aureus is specifically emphasized. It was demonstrated that skin barrier function impairment contributes to the establishment of secondary infection, and at the same time pathogenic microbial contamination/infection enhances skin barrier disorder, which increases the possibility of antigen absorption through the skin creating a vicious circle leading to further activation of immune system and maintenance of chronic inflammation. The factors creating favorable conditions for the growth and development of bacterial and fungal microflora were distinguished, that predispose to atopic dermatitis complicated by secondary infection, providing aggravating effects on the course of atopic dermatitis in children and leading to the development of severe forms of the disease and resistance to concentional treatment.

O N Zaynullina
Bashkir State Medical University Ufa, Russia

D V Pechkurov

Samara State Medical University Samara, Russia

Z R Khismatullina

Bashkir State Medical University Ufa, Russia

  • Valdman-Grinshpoun Y. Barrier-restoring therapies in atopic dermatitis: Current approaches and future perspectives. Dermatol. Res. Pract. 2012; 2012: 9231-9234. doi: 10.1155/2012/923134.
  • Nutten S. Atopic dermatitis: global epidemiology and risk factors. Ann. Nutr. Metab. 2015; 66 (1): 8-16. doi: 10.1159/000370220.
  • Торопова Н.П., Сорокина К.Н., Левчик Н.К. Атопический дерматит у детей - современные клинико-патогенетические аспекты заболевания и подходы к наружной терапии. Вопр. соврем. педиатрии. 2009; 8 (5): 98-105.
  • Schommer N., Gallo R.L. Structure and function of the human skin microbiome. Trends Microbiol. 2013; 21 (12): 660-668. doi: 10.1016/j.tim.2013.10.001.
  • Kong H.H., Oh J., Deming C. et al. Temporal shifts in the skin microbiome associated with disease flares and treatment in children with atopic dermatitis. Genome Res. 2012; 22: 850-859. doi: 10.1101/gr.131029.111.
  • Поршина О.В. Микробный биоценоз кожи и его роль в течении пиодермии у детей. Дис. … канд. мед. наук. Оренбург. 2006; 149 с.
  • Стукова Е.И., Кениксфест Ю.В. Патогенетическое значение золотистого стафилококка при атопическом дерматите. Фундаментал. исслед. 2013; (7): 680-687.
  • Grice Е.A., Segre J.A. The skin microbiome. Nat. Rev. Microbiol. 2011; 9 (4): 244-253. doi: 10.1038/nrmicro2537.
  • Tognetti L., Martinelli C., Berti S. et al. Bacterial skin and soft tissue infections: review of the epidemiology, microbiology, aetiopathogenesis and treatment: a collaboration between dermatologists and infectivologists. J. Eur. Acad. Dermatol. Venereol. 2012; 26 (8): 931-941. doi: 10.1111/j.1468-3083.2011.04416.x.
  • Grice E.A., Kong H.H., Renaud G. et al. A diversity profile of the human skin microbiota. Genome Res. 2008; 18 (7): 1043-1050. doi: 10.1101/gr.075549.107.
  • Grice E.A., Kong H.H., Conlan S. et al. Topographical and temporal diversity of the human skin microbiome. Science. 2009; 324 (5931): 1190-1192. doi: 10.1126/science.1171700.
  • Fitz-Gibbon S., Tomida S., Chiu B.H. et al. Propionibacterium acnes strain populations in the human skin microbiome associated with acne. J. Investig. Dermatol. 2013; 133 (9): 2152-2160. doi: 10.1038/jid.2013.21.
  • Huttenhower C., Gevers D., Knight R. et al. Structure, function and diversity of the healthy human microbiome. Nature. 2012; 486: 207-214. doi: 10.1038/nature11234.
  • Kuehnert M.J., Kruszon-Moran D., Hill H.A. et al. Prevalence of Staphylococcus aureus nasal colonization in the United States, 2001-2002. J. Infect. Dis. 2006; 193: 172-179. doi: 10.1086/499632.
  • Cogen A.L., Nizet V., Gallo R.L. Skin microbiota: a source of disease or defence? Brit. J. Dermatol. 2008; 158 (3): 442-455. doi: 10.1111/j.1365-2133.2008.08437.x.
  • Faust K., Raes J. Microbial interactions: from networks to models. Nature Rev. Microbiol. 2012; 10: 538-550. doi: 10.1038/nrmicro2832.
  • Gallo R.L., Nakatsuji T. Microbial symbiosis with the innate immune defense system of the skin. J. Invest. Dermatol. 2011; 131 (10): 1974-1980. doi: 10.1038/jid.2011.182.
  • Lai Y., Di Nardo A., Nakatsuji T. et al. Commensal bacteria regulate Toll-like receptor 3-dependent inflammation after skin injury. Nature Med. 2009; 15 (12): 1377-1382. doi: 10.1038/nm.2062.
  • Leung D.Y. New insights into atopic dermatitis: role of skin barrier and immune dysregulation. Allergology Intern. (official journal of the Japanese Society of Allergology). 2013; 62: 151-161. doi: 10.2332/allergolint.13-RAI-0564.
  • O’Regan G.M., Sandilands A., McLean W.H. et al. Filaggrin in atopic dermatitis. J. Allergy Clin. Immunol. 2008; 122: 689-693. doi: 10.1016/j.jaci.2008.08.002.
  • Harder J., Dressel S., Wittersheim M. et al. Enhanced expression and secretion of antimicrobial peptides in atopic dermatitis and after superficial skin injury. J. Invest. Dermatol. 2010; 130: 1355-1364. doi: 10.1038/jid.2009.432.
  • Атопический дерматит. Руководство для врачей. Под ред. Ю.В. Сергеева. М.: Медицина для всех. 2002; 183 с.
  • Виноградова Т.В., Чусляева А.А., Варламов Е.Е. и др. Современная оценка цитокинового статуса детей при атопическом дерматите. Рос. вестн. перинатол. и педиатрии. 2014; 1: 76-81.
  • Hayashida S., Uchi H., Moroi Y., Furue M. Decrease in circulating Th17 cells correlates with increased levels of CCL17, IgE and eosinophils in atopic dermatitis. J. Dermatol. Sci. 2011; 61 (3): 180-186. doi: 10.1016/j.jdermsci.2010.10.013.
  • Friedman B.C., Goldman R.D. Anti-staphylococcal treatment in dermatitis. Canadian Family Physician. Le Medecin de famille canadien. 2011; 57 (6): 669-671.
  • Пенкина Н.И., Ожегов А.М., Балаболкин И.И. и др. Особенности и методы коррекции микробиоценоза кожи у детей с атопическим дерматитом. Рос. ж. кожн. и венерич. бол. 2006; 1: 12-14.
  • Маланичева Т.Г., Саломыков Д.В., Глушко Н.И. Клинико-иммунологическая характеристика и особенности местной терапии атопического дерматита у детей при сочетанном поражении кожи и слизистой оболочки желудка и двенадцатиперстной кишки грибами рода Candida. Аллергология. 2006; 4: 14-19.
  • Флуер Ф.С. Стафилококки и их энтеротоксины как факторы риска возникновения атопического дерматита. Педиатрия. 2014; 93 (3): 124-127.
  • De Benedetto A., Rafaels N., McGirt L. et al. Tight junction defects in patients with atopic dermatitis. J. Allergy Clin. Immunol. 2011; 127: 773-786. doi: 10.1016/j.jaci.2010.10.018.
  • Nakatsuji T., Gallo R.L. Antimicrobial peptides: Old molecules with new ideas. J. Invest. Dermatol. 2012; 132 (3): 887-895. doi: 10.1038/jid.2011.387.
  • Рыбальченко О.В., Гуслева О.Р., Потокин И.Л. и др. Морфофизиологическая характеристика микробиоты кожи при атопическом дерматите. Рос. ж. кожн. и венерич. бол. 2010; 1: 31-33.
  • Brüssow H. Turning the inside out: the microbiology of atopic dermatitis. Environmental Microbiol. 2016; 18 (7): 2089-2102. doi: 10.1111/1462-2920.13050.
  • Gantois I., Ducatelle R., Pasmans F. et al. Butyrate specifically down-regulates Salmonella pathogenicity island 1 gene expression. Appl. Environ. Microbiol. 2006; 72: 946-949. doi: 10.1128/AEM.72.1.946-949.2006.
  • Батыршина С.В., Хаертдинова Л.А., Маланичева Т.Г., Халилова Р.Г. Атопический дерматит: оптимизация топической терапии. Вестн. дерматол. и венерол. 2013; 3: 102-111.
  • Смирнова Г.И. Атопический дерматит и инфекции кожи у детей. Рос. педиатр. ж. 2014; 2: 49-56.
  • Biedermann T. Dissecting the role of infections in atopic dermatitis. Acta Derm. Venereol. 2006; 86 (2): 99-109.
  • Iwase T., Uehara Y., Shinji H. et al. Staphylococcus epidermidis Esp inhibits Staphylococcus aureus biofilm formation and nasal colonization. Nature. 2010; 465 (7296): 346-349. doi: 10.1038/nature09074.
  • Na S.Y., Roh J.Y., Kim J.M. et al. Аnalysis of colonization and genotyping of the exotoxins of staphylococcus aureus in patients with atopic dermatitis. Ann. Dermatol. 2012; 24 (4): 413-419. doi: 10.5021/ad.2012.24.4.413.
  • Pastuszka M., Matych M., Kaszuba A. et al. Microorganisms in the etiopathogenesis of atopic dermatitis. Postep. Derm. Alergol. 2012; 29 (3): 215-221.
  • Pascolini C., Sinagra J., Pecetta S. et al. Molecular and immunological characterization of Staphylococcus aureus in pediatric atopic dermatitis: implications for prophylaxis and clinical management. Clin. Dev. Immunol. 2011; 2011: 718708. doi: 10.1155/2011/718708.
  • Джавадзаде Т.З. Видовой состав микрофлоры кожи при атопическом дерматите у детей в различные возрастные периоды. Фундаментал. исслед. 2015; 1: 2048-2051.
  • Карякина Л.А. К вопросу коррекции триггеров атопического дерматита. Пластич. хир. и косметол. 2013; (1): 107-113.
  • Nakamura Y., Oscherwitz J., Cease K.B. et al. Staphylococcus δ-toxin induces allergic skin disease by activatingmast cells. Nature. 2013; 503: 397-401. doi: 10.1038/nature12655.
  • Кострыкина Л.Н., Иванова Н.А., Шабалов Н.П. Клинико-анамнестические и лабораторные особенности атопического дерматита у детей с рецидивирующими инфекциями кожи и подлежащих тканей. WWW.MEDLINE.RU. 2007; 8 (Дерматология): 337-348.
  • Фалова О.Е., Потатуркина-Нестерова Н.И., Ильина Е.Н. и др. Результаты генотипирования штаммов Staphylococcus spp., выделенных с кожи лиц с хроническими дерматозами. Фундаментал. исслед. 2012; 11: 51-55.
  • Suh L., Coffin S., Leckerman K.H. et al. Methicillin-resistant Staphylococcus aureus colonization in children with atopic dermatitis. Pediatr. Dermatol. 2008; 25: 528-534. doi: 10.1111/j.1525-1470.2008.00768.x.
  • Bonness S., Szekat C., Novak N., Bierbaum G. Pulsed-field gel electrophoresis of Staphylococcus aureus isolates from atopic patients revealing presence of similar strains in isolates from children and their parents. J. Clin. Microbiol. 2008; 46 (2): 456-461. doi: 10.1128/JCM.01734-07.
  • Kedzierska A., Kapińska-Mrowiecka M., Czubak-Macugowska M. et al. Susceptibility testing and resistance phenotype detection in Staphylococcus aureus strains isolated from patients with atopic dermatitis, with apparent and recurrent skin colonization. Br. J. Dermatol. 2008; 159 (6): 1290-1299. doi: 10.1111/j.1365-2133.2008.08817.x.
  • Leung A.D., Schiltz A.M., Hall C.F., Liu A.H. Severe atopic dermatitis is associated with a high burden of environmental Staphylococcus aureus. Clin. Exp. Allergy. 2008; 38: 789-793. doi: 10.1111/j.1365-2222.2008.02964.x.
  • Мачарадзе Д.Ш. Атопический дерматит: современные методы диагностики и терапии. Учебно-методическое пособие. М.: Линия-Принт. 2011; 76 с.
  • Смирнова Г.И. Современные подходы к лечению и реабилитации атопического дерматита, осложнённого вторичной инфекцией. Аллергол. и иммунол. в педиатрии. 2004; 1: 34-39.
  • Мокроносова М.А. Аллергия на дрожжи рода Malassezia у больных атопическим дерматитом. Леч. врач. 2009; 4: 18-21.
  • Hiragun T., Ishii K., Hiragun M. et al. Fungal protein MGL-1304 in sweat is an allergen for atopic dermatitis patients. J. Allergy Clin. Immunol. 2013; 132 (3): 608-615. doi: 10.1016/j.jaci.2013.03.047.
  • Хаертдинова Л.А., Маланичева Т.Г. Иммунологические нарушения у детей, страдающих атопическим дерматитом, осложнённым вторичной кандидозной инфекцией. Фундаментал. исслед. 2012; 7 (1): 211-214.
  • Скрипкина П.А., Матушевская Е.В., Григорьев B.C., Свирщевская Е.В. Иммуномодулирующая и противовирусная терапия атопического дерматита. Рос. ж. кожн. и венерич. бол. 2008; 2: 30-37.
  • Pyun B.Y. Natural history and risk factors of atopic dermatitis in children. Allergy Asthma Immunol. Res. 2015; 7 (2): 101-105. doi: 10.4168/aair.2015.7.2.101.


Abstract - 92

PDF (Russian) - 80

© 2017 Zaynullina O.N., Pechkurov D.V., Khismatullina Z.R.

Creative Commons License

This work is licensed
under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-ShareAlike 4.0 International License.

Свидетельство о регистрации СМИ ЭЛ № ФС 77-70434 от 20 июля 2017 года выдано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор)