Очистка нефтезагрязненной почвы с низким выходом СО2 в осадочном микробном топливном элементе

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Активное изучение электрокаталитических свойств прокариот в последние 30 лет привело к созданию новой области биотехнологии – генерации электричества в микробных топливных или электролитических элементах, где клетки микроорганизмов выступают биокатализаторами анодных или катодных процессов, потребляющими органическое вещество, либо образующими биомассу и вещества с добавленной стоимостью при электротрофной фиксации СО2. Наиболее экономически перспективным считается применение микробных топливных элементов (МТЭ) для очистки сточных вод и в процессах биоремедиации. В последнее время рассматриваются перспективы внедрения МТЭ или стимуляции электроактивных микробных сообществ для очистки нефтезагрязненных анаэробных слоев почв и морских осадков. Однако этот вариант технологии имеет ряд существенных технических ограничений. Мы описываем лабораторный осадочный МТЭ с биоанодом и биокатодом, инокулированный нефтезагрязненной почвой, который в течение 210 сут непрерывной работы являлся единственным источником электропитания для автономного датчика контроля параметров окружающего воздуха. Генерация электрического тока в МТЭ сопровождалась деструкцией углеводородов в загрязненной почве и формированием различных микробных популяций в анаэробном слое почвы, на аноде и на катоде, в которых доминировали, соответственно, потенциальные нефтедеструкторы, электрогены и электротрофы. При этом выход СО2 на фоне окружающего воздуха был минимален, что указывает на формирование в МТЭ эффективного газового фильтра. Кратковременное инкубирование МТЭ в полевых условиях выявило значительное влияние колебаний температуры на физико-химические параметры устройства, его производительность и состав катодной микробной популяции. Мы подробно рассматриваем изменения филогенетического и физиологического разнообразия микробных популяций различных зон осадочного МТЭ в процессе его работы, а также намечаем перспективы и проблемы практического применения подобных систем для биоремедиации нефтезагрязненной почвы.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Г. С. Клюшин

ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: sngavrilov@gmail.com

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, 119071, Москва

А. С. Гогов

ФИЦ Биотехнологии РАН; НИЦ “Курчатовский институт”

Email: sngavrilov@gmail.com

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, 119071, Москва; 123098, Москва

А. Е. Колонский

ФИЦ Биотехнологии РАН; Сколковский институт науки и технологий

Email: sngavrilov@gmail.com

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского, Центр молекулярной и клеточной биологии

Россия, 119071, Москва; 121205, Москва

А. Р. Строева

МГУ имени М.В. Ломоносова

Email: sngavrilov@gmail.com

Биологический факультет

Россия, 119234, Москва

И. М. Елизаров

ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: sngavrilov@gmail.com

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, 119071, Москва

А. А. Клюкина

ФИЦ Биотехнологии РАН

Email: sngavrilov@gmail.com

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, 119071, Москва

С. Н. Гаврилов

ФИЦ Биотехнологии РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: sngavrilov@gmail.com

Институт микробиологии им. С.Н. Виноградского

Россия, 119071, Москва

Список литературы

  1. Атлас почв Российской Федерации. https://soil-db.ru/soilatlas/razdel-3-pochvy-rossiyskoy-federacii/chernozemy-vyshchelochennye-i-opodzolennye?ysclid=m2ask93lwv52646867. Accessed November 8, 2024.
  2. Губернский Ю. Д., Калинина Н. В., Гапонова Е. Б., Банин И. М. Обоснование допустимого уровня содержания диоксида углерода в воздухе помещений жилых и общественных зданий // Гигиена и санитария. 2014. Т. 6. С. 37–41.
  3. Кулагина Г. М., Кулагин С. С., Ключникова М. Ю. Мониторинг нефтяного загрязнения Винновской рощи // Успехи современного естествознания. 2012. № 10. С. 90.
  4. Меркель А. Ю., Тарновецкий И. Ю., Подосокорская О. А., Тощаков С. В. Анализ систем праймеров на ген 16S рРНК для профилирования термофильных микробных сообществ // Микробиология. 2019. Т. 88. С. 671–680. https://doi.org/10.1134/S0026365619060119
  5. Merkel A. Y., Tarnovetskii I. Y., Podosokorskaya O. A., Toshchakov S. V. Analysis of 16S rRNA primer systems for profiling of thermophilic microbial communities // Microbiology (Moscow). 2019. V. 88. P. 671–680. https://doi.org/10.1134/S0026261719060110
  6. Соколова Т. А., Толпешта И. И., Трофимов С. Я. Почвенная кислотность. Кислотно-основная буферность почв. Соединения алюминия в твердой фазе почвы и в почвенном растворе. Тула: Гриф и К, 2012. 124 с.
  7. Фёдорова Ю. А., Ахметова Г. И., Коржова Л. Ф., Ягафарова Г. Г. Изучение биодеструкции органических поллютантов ароматического ряда // Вестн. технологического университета. 2017. Т. 20. С. 143–146.
  8. Ambaye T. G., Vaccari M., Franzetti A., Prasad S., Formicola F., Rosatelli A., Hassani A., Aminabhavi T. M., Rtimi S. Microbial electrochemical bioremediation of petroleum hydrocarbons (PHCs) pollution: Recent advances and outlook // Chem. Engin. J. 2023. V. 452. Art. 139372. https://doi.org/10.1016/j.cej.2022.139372
  9. Anaerobic utilization of hydrocarbons, oils, and lipids. Handbook of hydrocarbon and lipid microbiology / Ed. Boll M. Springer, Cham. 2020. https://doi.org/10.1007/978-3-319-50391-2.
  10. Braun A., Spona-Friedl M., Avramov M., Elsner M., Baltar F., Reinthaler T., Herndl G. J., Griebler C. Reviews and syntheses: heterotrophic fixation of inorganic carbon – significant but invisible flux in environmental carbon cycling // Biogeosci. 2021. V. 18. P. 3689–3700. https://doi.org/10.5194/bg-18-3689-2021
  11. Carlson H. K., Iavarone A. T., Gorur A., Yeo B. S., Tran R., Melnyk R. A., Mathies R. A., Auer M., Coates J. D. Surface multiheme c-type cytochromes from Thermincola potens and implications for respiratory metal reduction by Gram-positive bacteria // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2012. V. 109. P. 1702–1707. https://doi.org/10.1073/pnas.1112905109
  12. Chen H., Simoska O., Lim K., Grattieri M., Yuan M., Dong F., Lee Y. S., Beaver K., Weliwatte S., Gaffney E. M., Minteer S. D. Fundamentals, applications, and future directions of bioelectrocatalysis // Chem. Rev. 2020. V. 120. P. 12903–12993. https://doi.org/10.1021/acs.chemrev.0c00472
  13. Douglas G. M., Maffei V. J., Zaneveld J. R., Yurgel S. N., Brown J. R., Taylor C. M., Huttenhower C., Langille M. G.I. PICRUSt2 for prediction of metagenome functions // Nat. Biotechnol. 2020. V. 38. P. 685–688. https://doi.org/10.1038/s41587-020-0548-6
  14. Erable B., Etcheverry L., Bergel A. From microbial fuel cell (MFC) to microbial electrochemical snorkel (MES): maximizing chemical oxygen demand (COD) removal from wastewater // Biofouling. 2011. V. 27. P. 319–326. https://doi.org/10.1080/08927014.2011.564615
  15. Gohl D. M., MacLean A., Hauge A., Becker A., Walek D., Beckman K. B. An optimized protocol for high- throughput amplicon-based microbiome profiling // Protoc. Exch. 2016. https://doi.org/10.1038/protex.2016.030
  16. Hugerth L. W., Wefer H. A., Lundin S., Jakobsson H. E., Lindberg M., Rodin S., Engstrand L., Andersson A. F. DegePrime, a program for degenerate primer design for broad-taxonomic-range PCR in microbial ecology studies // Appl. Environ. Microbiol. 2014. V. 80. P. 5116–5123. https://doi.org/10.1128/AEM.01403-14
  17. Karstens L., Asquith M., Davin S., Fair D., Gregory W. T., Wolfe A. J., Braun J., McWeeney S. Controlling for contaminants in low-biomass 16S rRNA gene sequencing experiments // mSystems. 2019. V. 4. Art. e00290-19. https://doi.org/10.1128/mSystems.00290-19
  18. Lahti L., Shetty S. Microbiome R package. https://bioconductor.org/packages/release/bioc/html/microbiome.html. Accessed August, 2024.
  19. Logan B. E., Rossi R., Ragab A., Saikaly P. E. Electroactive microorganisms in bioelectrochemical systems // Nat. Rev. Microbiol. 2019. V. 17. P. 307–319. https://doi.org/10.1038/s41579-019-0173-x
  20. Lovley D. R., Holmes D. E. Electromicrobiology: the ecophysiology of phylogenetically diverse electroactive microorganisms // Nat. Rev. Microbiol. 2022. V. 20. P. 5–19. https://doi.org/10.1038/s41579-021-00597-6
  21. Lovley D. R., Holmes D. E., Nevin K. P. Dissimilatory Fe(III) and Mn(IV) reduction // Adv. Microb. Physiol. 2004. V. 49. P. 219–286. https://doi.org/10.1016/S0065-2911(04)49005-5
  22. Lusk B. G. Thermophiles; or, the modern Prometheus: the importance of extreme microorganisms for understanding and applying extracellular electron transfer // Front. Microbiol. 2019. V. 10. Art. 818. https://doi.org/10.3389/fmicb.2019.00818
  23. Marshall C. W., May H. D. Electrochemical evidence of direct electrode reduction by a thermophilic Gram-positive bacterium, Thermincola ferriacetica // Energy Environ. Sci. 2009. V. 2. P. 699–705. https://doi.org/10.1039/b823237g
  24. Matturro B., Viggi C. C., Aulenta F., Rossetti S. Cable bacteria and the bioelectrochemical snorkel: the natural and engineered facets playing a role in hydrocarbons degradation in marine sediments // Front. Microbiol. 2017. V. 8. Art. 952. https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.00952
  25. Ntarlagiannis D., Atekwana E. A., Hill E. A., Gorby Y. Microbial nanowires: is the subsurface ‘‘hardwired’’? // Geophys. Res. Lett. 2007. V. 34. Art. L17305. https://doi.org/10.1029/2007GL030426
  26. Oksanen J. Vegan: Community Ecology Package. R package. https://cran.r-project.org/web/packages/vegan. Accessed August 17, 2024.
  27. Package ‘ggvenn’. https://cran.r-project.org/web/packages/ggvenn/ggvenn.pdf. Accessed August 17, 2024.
  28. Peters K. E., Moldowan J. M. The Biomarker Guide: Interpreting molecular fossils in petroleum and ancient sediment. Prentice Hall: Englewood Cliffs, NJ. 1993. P. 40–45.
  29. Rogińska J., Perdicakis M., Midoux C., Bouchez T., Despas C., Liu L., Tian J.-H., Chaumont C., Jorand F. P.A., Tournebize J., Etienne M. Electrochemical analysis of a microbial electrochemical snorkel in laboratory and constructed wetlands // Bioelectrochem. 2021. V. 142. Art. 107895. https://doi.org/10.1016/j.bioelechem.2021.107895
  30. Shi L., Dong H., Reguera G., Beyenal H., Lu A., Liu J., Yu H. Q., Fredrickson J. K. Extracellular electron transfer mechanisms between microorganisms and minerals // Nat. Rev. Microbiol. 2016. V. 14. P. 651–662. https://doi.org/10.1038/nrmicro.2016.93
  31. Wang L. Y., Nevin K. P., Woodard T. L., Mu B. Z., Lovley D. R. Expanding the diet for DIET: electron donors supporting direct interspecies electron transfer (DIET) in defined co-cultures // Front. Microbiol. 2016. V. 7. Art. 236. https://doi.org/10.3389/fmicb.2016.00236
  32. Yamamoto M., Takaki Y., Kashima H., Tsuda M., Tanizaki A., Nakamura R., Takai K. In situ electrosynthetic bacterial growth using electricity generated by a deep-sea hydrothermal vent // ISME J. 2023. V. 17. P. 12–20. https://doi.org/10.1038/s41396-022-01316-6

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Масштабная схема устройства осадочного МТЭ.

Скачать (252KB)
3. Рис. 2. Параметры генерируемого электрического тока и напряжения в первые 77 сут инкубирования (а) и концентрация СО2 в газовой фазе МТЭ в ходе эксперимента (б).

Скачать (297KB)
4. Рис. 3. Структура микробных популяций нефтезагрязненной почвы, анода и катода МТЭ по результатам профилирования по гипервариабельному участку V4 гена 16S рРНК на уровне филумов (а), семейств и родов (б).

Скачать (559KB)
5. Рис. 4. Различия в представленности потенциальных носителей генов оксидоредуктаз (а) и генов, детерминирующих анаэробное окисление углеводородов (б) в микробных популяциях МТЭ в начале (S0, C0) и в конце инкубирования (S3, A3, C1, C3) по результатам анализа PICRUSt2.

Скачать (404KB)
6. Рис. 5. Физиологические группы в микробных популяциях МТЭ, предсказанные на основании анализа литературных данных по культивируемым микроорганизмам, наиболее близкородственным обнаруженным филотипам: а – все целевые физиологические группы; б – соотношение различных групп микроорганизмов, способных к внеклеточному переносу электронов; в – представленность микроорганизмов, способных к гетеротрофной фиксации СО2, в катодной популяции.

Скачать (398KB)
7. Дополнительные материалы
Скачать (467KB)

© Российская академия наук, 2025