Доплерометрические показатели сосудов матки в оценке имплантационной способности эндометрия при проведении программ экстракорпорального оплодотворения (ЭКО)
- Авторы: Гзгзян А.М.1, Ниаури Д.А.2, Коган И.Ю.1, Джемлиханова Л.Х.2, Крихели И.О.1, Федорова И.Д.1, Лесик Е.А.1, Шарфи Ю.Н.2, Шильникова Е.М.2
-
Учреждения:
- ФБГУ «НИИАГ им. Д. О. Отта» СЗО РАМН
- СПбГУ
- Выпуск: Том 62, № 4 (2013)
- Страницы: 29-36
- Раздел: Статьи
- Статья получена: 15.10.2013
- Статья опубликована: 15.10.2013
- URL: https://journals.eco-vector.com/jowd/article/view/2604
- DOI: https://doi.org/10.17816/JOWD62429-36
- ID: 2604
Цитировать
Полный текст
Аннотация
Полный текст
Для решения проблемы преодоления бесплодия в последние три десятилетия широко применяются методы вспомогательных репродуктивных технологий (ВРТ). Несмотря на постоянное усовершенствование протоколов стимуляции суперовуляции, техники проведения процедуры ЭКО и методов культивирования эмбрионов, показатели частоты имплантации эмбрионов и наступления беременности невелики. Эффективность применения методов ВРТ в центрах России достигает 33,7–34,8 % [4]. В циклах ЭКО в результате стимуляции суперовуляции эндометрий подвергается воздействию стероидных гормонов, количество которых значительно превышает физиологические концентрации в условиях естественного менструального цикла, что приводит к его морфологическим изменениям [16, 24]. Успех имплантации зависит от многих факторов, ключевыми из которых являются качество эмбрионов и рецептивность эндометрия [22]. В ряде исследований [13, 20, 27] было показано, что самым благоприятным моментом для успешной имплантации является состояние наибольшей рецептивности эндометрия к внедрению бластоцисты — так называемое «окно имплантации». В последние годы большой интерес вызывают неинвазивные методы оценки имплантационной способности эндометрия [7, 10, 12, 21]. Известно, что нарушение гемодинамики в сосудах матки является одной из причин бесплодия и неудачных попыток ЭКО [18, 28]. В литературе приведены противоречивые данные по оценке толщины и структуры эндометрия [1, 8, 26, 31] и различных доплерометрических показателей кровотока сосудов матки в программах ЭКО и их связи с результативностью программ [15, 23, 25, 30]. До настоящего времени не определены нормативы стандартных показателей, используемых для оценки гемодинамики в сосудах матки как в естественных циклах, так и в циклах ЭКО. Невыясненным остается вопрос оптимального времени выполнения доплерометрии сосудов матки [15]. Цель исследования Определение доплерометрических параметров сопротивления сосудов матки на различных этапах цикла стимуляции суперовуляции в программе ЭКО и их сопряженность с частотой наступления беременности. Материалы и методы Обследовано 30 женщин, проходивших лечение бесплодия методами ВРТ на базе НИИ АГ имени Д. О. Отта СЗО РАМН с мая по июль 2012 г. В исследование были включены женщины с бесплодием в возрасте от 25 до 37 лет, которым было выполнено ЭКО и перенос эмбрионов в полость матки (ПЭ), стимуляция суперовуляции проводилась с использованием антагонистов Гн-РГ с применением протоколов с антагонистами Гн-РГ, уровень ФСГ в крови, определенный на 3–5 день м. ц. у всех обследованных женщин не превышал 11 МЕ/л, при УЗИ на 3–5 день м. ц. определялось от 7 до 12 антральных фолликулов в максимальном эхографическом срезе яичников. Критериями исключения были: синдром поликистозных яичников, хронические экстрагенитальные заболевания, при которых проведение программ ВРТ и вынашивание беременности противопоказано. Двум женщинам по разным причинам не проводился перенос эмбрионов — они были исключены из исследования. Возраст пациенток в среднем составил 29,96 ± 0,69 лет. Среднее значение индекса массы тела 24,03 ± 0,86. В зависимости от исхода лечения ретроспективно были сформированы 2 группы. В I группу вошли 15 (53,57 %) женщин с эхографически подтвержденной беременностью, II группа состояла из 13 (46,42 %) женщин, у которых беременность не наступила. Состояние соматического здоровья и менструальная функция не отличались у женщин обследованных групп. Продолжительность бесплодия варьировала от одного года до 15 лет, в среднем составила 6,21 ± 0,82 лет, не отличаясь в исследуемых группах. Впервые лечение бесплодия методами ВРТ проводилось у 16 (57,14 %), повторно у 12 (42,85 %) женщин. Среди факторов бесплодия имели место трубно-перитонеальный, мужской, бесплодие в результате наружного генитального эндометриоза (НГЭ). Сочетание двух и более факторов бесплодия было установлено у 22 (78,57 %) женщин (табл. 1). Протокол стимуляции суперовуляции в программе ЭКО Всем женщинам проводился стандартный протокол ЭКО с применением антагонистов Гн-РГ. У 58,83 % пациенток первой группы и у 46,16 % во второй оплодотворение было проведено методом ИКСИ в связи с наличием мужского фактора бесплодия. Для поддержки лютеиновой фазы цикла применялся микронизированный прогестерон (крайнон, Serono; утрожестан, BESINSHEALTHCARE). Перенос эмбрионов проводился на четвертые сутки культивирования (морулы 3-го и/или 4-го класса). Оставшиеся морфологически качественные эмбрионы были криоконсервированы методом витрификации. Диагностика беременности проводилась биохимическим методом на 14 день после переноса эмбрионов в полость матки и ультразвуковым методом на 21 день. Результаты эхографического исследования эндометрия Ультразвуковая оценка толщины, структуры эндометрия, а также доплерометрия кровотока в сосудах матки (в правой и левой маточных артериях, аркуатных, радиальных, базальных и спиральных артериях) проводились с помощью ультразвукового трансвагинального датчика с частотой 4–9 МГц на аппарате Medison SA 8000 EX, в утреннее время суток (с 09:00 до 12:00) с целью максимального исключения влияния суточных изменений показателей кровотока (циркадный ритм) [6]. Оценивали состояние срединного М-эхо: эхогенность, структуру, величину переднезаднего размера эндометрия и проводили оценку уголнезависимых доплерометрических параметров сопротивления (систолодиастолическое отношение (С/Д), индекс резистентности (ИР) и пульсационный индекс (ПИ)) в маточных (Ма), аркуатных (Аа) и радиальных (Ра) артериях на 2–3 д. м.ц. Повторные исследования указанных показателей проводились в день введения триггера овуляции и за 1–2 часа до переноса эмбрионов в полость матки и были дополнены доплерометрическими показателями — параметрами сопротивления в базальных (Ба) и спиральных (Са) артериях. Статистический анализ результатов исследования Статистическая обработка данных выполнена с использованием стандартного пакета «Microsoft Excel» и пакета прикладных программ «Statistica for Windows» версия 6.0, StatSoftInc (США). Статистически значимыми считались отличия при р < 0,05 (95 % уровень значимости) и р < 0,01 (99 %-й уровень значимости). Связь между показателями оценивали по результатам корреляционного анализа с использованием непараметрических методов Кендалла тау (Z), Гамма (Z) и Спирмена (R). Результаты Средняя доза рекомбинантных гонадотропинов, количество полученных ооцитов и перенесенных эмбрионов не отличались в исследуемых клинических группах. Перенос эмбрионов обычно проводился на 16 день менструального цикла (в среднем на 16,67 ± 0,27). Количество морфологически качественных эмбрионов значительно не отличалось в исследуемых группах (табл. 1). Из общего числа эмбрионов (54), перенесенных в полость матки, имплантировались 30. Таким образом, частота имплантации составила 55,55 % (54/30). Частота наступления беременности составила 53,57 % (15/28). У одной пациентки наступила беременность двойней. Толщина эндометрия на 2–3 д. м. ц не превышала 4 мм и составила в среднем 3,1 ± 0,18 мм у женщин I группы и 2,7 ± 0,16 мм у женщин II группы и достоверно не отличалась в исследуемых группах женщин. У всех женщин эндометрий имел однородную структуру. Исследуемые доплерометрические параметры сопротивления сосудов матки на 2–3 д. м.ц достоверно не отличались у женщин обеих клинических групп (р > 0,05). Однако прослеживалась тенденция к снижению показателей S/D, IR и PI у женщин I группы (табл. 2). В день введения триггера овуляции толщина эндометрия достоверно не отличалась у женщин обеих клинических групп (9,76 ± 0,44 мм у женщин I группы и 9,07 ± 0,31 мм у женщин II группы, р > 0,05). Эндометрий имел характерную трехслойную структуру с начальными признаками секреторной трансформации у всех женщин I группы и у 7 (53,84 %) женщин II группы. У 5 (38,46 %) женщин II группы эндометрий был представлен трехслойной структурой без начальных признаков секреторной трансформации. Визуализация маточных, аркуатных и радиальных артерий оказалась возможной у всех обследованных женщин. Базальные артерии определялись у 13 (86,66 %) женщин I группы и у 11 (84,61 %) женщин II группы, спиральные артерии — у 8 (53,33 %) и 8 (72,72 %) соответственно. Внутригрупповых различий показателей гемодинамики правой и левой маточных артерий выявлено не было. Было отмечено значительное снижение ИР в аркуатных артериях и всех исследуемых доплерометрических показателей в радиальных, базальных и спиральных артериях у женщин I группы по сравнению с аналогичными показателями у женщин II группы. Наиболее значительно (р<0,01) в сравниваемых группах отличались ПИ радиальных артерий, С/Д, ИР и ПИ в базальных и спиральных артерий (табл. 3). При использовании корреляционного анализа — критерий Кендалла тау (Z) была выявлена достоверная отрицательная связь между С/Д, ИР, ПИ радиальных артерий и наступлением беременности (Z = –0,39, р < 0,01; Z = –0,39, р < 0,01; Z = –0,45, р < 0,01 соответственно). Более выраженная сопряженность была отмечена в отношении доплерометрических показателей базальных (Z = –0,5, р < 0,01; Z = 0,52, р < 0,01; Z = –0,56, р < 0,01, соответственно) и спиральных (Z = –0,63, р < 0,01; Z = –0,64, р < 0,01; Z = –0,61, р < 0,01 соответственно) артерий с наступлением беременности. Эти же тенденции сохранялись при использовании критериев Спирмена (R) и Гамма (Z). У женщин I группы толщина эндометрия в среднем составила 11,27 ± 0,45 (от 9 мм до 14,9 мм), у женщин II группы — 11,18 ± 0,51 мм (от 8,8 мм до 14 мм) и достоверно не отличалась в сравниваемых группах. Структурная характеристика эндометрия соответствовала секреторной фазе у всех женщин I группы и имела место у 10 (76,92 %) женщин II группы. У трех женщин II группы (23,07 %) эндометрий по толщине не превышал 9,5 мм и имел трехслойную структуру с признаками секреторной трансформации. Расчет уголнезависимых показателей базальных артерий был проведен у 12 (80 %) женщин I группы и у 12 (92,3 %) женщин II группы. Визуализация спиральных артерий оказалась возможной у 6 (40 %) женщин I группы и у 6 (46,15 %) женщин II группы. Внутригрупповое сравнение показателей гемодинамики правой и левой маточных артерий не выявило достоверных различий. Было отмечено достоверное снижение С/Д, ИР, ПИ базальных и спиральных артерий у женщин с наступившей беременностью по сравнению с женщинами, у которых беременность не наступила (р < 0,05) (табл. 4). Использованный метод корреляционного анализа (критерий Кендалла тау (Z) выявил достоверную отрицательную корреляционную связь между ИР (Z = –0,37, р < 0,01) базальных артерий и наступлением беременности. Более выраженная сопряженность отмечена в отношении ПИ (Z = –0,57, р < 0,01) спиральных артерий и наступлением беременности. Аналогичные результаты были получены при использовании Гамма критерия (Z). Таким образом, доплерометрические показатели кровотока в сосудах матки, определенные на 2–3 д. м. ц, не отличаются у женщин обеих групп и, следовательно, не коррелируют с наступлением беременности в результате ЭКО. При исследовании в день введения триггера овуляции выявлено, что пульсационный индекс в аркуатных артериях и все измеренные индексы сопротивления в радиальных, базальных и спиральных артериях достоверно ниже в группе женщин с наступившей впоследствии беременностью по сравнению с аналогичными показателями у женщин с неудачным исходом ЭКО. Наибольшая сопряженность с наступлением беременности наблюдается в отношении доплерометрических показателей в базальных и спиральных артериях. При исследовании в день переноса эмбрионов установлена достоверная отрицательная корреляционная связь между индексом резистентности базальных артерий, пульсационным индексом спиральных артерий и наступлением беременности, более выраженная сопряженность отмечается в отношении пульсационного индекса спиральных артерий. Таким образом, наиболее эффективным в отношении прогноза наступления беременности является определение гемодинамических показателей в спиральных и базальных артериях матки в день введения триггера овуляции и за 2 часа до переноса эмбрионов. Обсуждение Изучение доплерометрических параметров сопротивления при спонтанной физиологически протекающей беременности у здоровых женщин выявило достоверное снижение ИР и ПИ маточных, аркуатных, радиальных, базальных и спиральных артерий на ранних сроках по сравнению с аналогичными показателями у женщин с беременностью, завершившейся самопроизвольным абортом. Одной из возможных причин физиологического снижения указанных показателей является увеличение концентрации эстрадиола и прогестерона в постовуляторный период и продолжительность их действия при наступившей беременности [29]. В 1995 г. Zaidi и соавт. установили, что показатели гемодинамики сосудов матки меняются в зависимости от времени суток (циркадный ритм), в связи с чем для стандартизации данных подобные исследования лучше проводить в утренние часы (с 09 : 00 до 12 : 00). Мы придерживались этого принципа в настоящей работе. Позднее Ng E. H. Y. и соавт. (2007) пришли к выводу, что показатели гемодинамики сосудов матки не являются информативными при их однократном измерении в течение цикла ЭКО, так как этап процедуры ЭКО, на котором проводится ультразвуковое и доплерометрическое исследование, во многом определяет результаты исследования [6, 9]. Достаточно противоречивые результаты проведенных ранее исследований не позволяют определить наиболее информативный период времени для проведения оценки эхографической характеристики эндометрия и доплерометрических показателей в сосудах матки для прогностической оценки имплантационной способности эндометрия [3, 5, 8, 9, 14, 15, 25, 26]. В то же время для определения имплантационного потенциала эндометрия, очевидно, необходимо учитывать не один критерий, а несколько ультразвуковых параметров. Некоторые авторы [2, 31] считают, что исследование кровотока сосудов матки вообще не может являться прогностическим критерием оценки имплантационной способности эндометрия и результативности циклов ЭКО. В нашей работе была проведена попытка максимальной стандартизации исходных условий: женщины не отличались по возрасту и прогнозу в отношении ответа на предстоящую стимуляцию овуляции, им применялись одинаковые протоколы стимуляции суперовуляции. Наконец, в исследование вошли только те пациентки, которым в результате программы ЭКО был проведен перенос эмбрионов одинаково высокого качества. Для уточнения наиболее информативного момента для прогностической оценки рецептивности эндометрия нами были проведены исследования выбранных ультразвуковых и доплерометрических показателей гемодинамики на нескольких ключевых этапах цикла ЭКО. Полученные нами результаты на 2–3 д. м. ц не коррелировали с частотой наступления беременности, но все показатели (С/Д, ИР, ПИ) маточных, аркуатных и радиальных артерий были ниже у женщин с наступившей беременностью, что согласуется с результатами других авторов [19, 25]. Приведенные данные свидетельствуют, вероятно, об изначально лучшем кровоснабжении матки у женщин с наступившей после ЭКО беременностью. Вместе с тем, исходя из результатов нашей работы, доплерометрия кровотока сосудов матки на 2–3 д. м. ц не может являться прогностическим критерием имплантационной способности эндометрия. Исследование доплерометрических показателей (С/Д, ИР, ПИ) в спиральных артериях в день введения триггера овуляции выявило их достоверное снижение в группе женщин с клинически диагностированной беременностью по сравнению с женщинами, у которых беременность не наступила [21]. Эти данные согласуются с нашими результатами и отражают прогностическую ценность указанных параметров. Согласно результатам, полученным Dechaud H., 2008, наиболее значимым оказалось изучение показателей гемодинамики базальных и спиральных артерий в день введения триггера овуляции (р < 0,01) по сравнению с данными, полученными в день переноса эмбрионов (р < 0,05). Надо подчеркнуть, что исследование базальных и спиральных артерий не всегда представляется возможным как в день введения триггера овуляции, так и в день переноса эмбрионов ввиду слабой и нестойкой силы их доплеровских сигналов [3, 17]. В последние годы прослеживается тенденция к проведению комплексной оценки рецептивности эндометрия с применением доплерометрических показателей гемодинамики сосудов матки, иммуногистохимических и иммунологических маркеров имплантации. На наш взгляд, такая комплексная оценка является наиболее перспективной, поскольку повышает точность прогноза рецептивности эндометрия и делает ее применимой у большинства больных [11]. Сокращения ЭКО — экстракорпоральное оплодотворение. ИКСИ — интрацитоплазматическая инъекция сперматозоидов. ПЭ — перенос эмбрионов. Гн-РГ — гонадотропин-рилизинг гормон. ФСГ — фолликулостимулирующий гормон. ВРТ — вспомогательные репродуктивные технологии. НГЭ — наружный генитальный эндометриоз. С/Д — систолодиастолическое отношение. ИР — индекс резистентности. ПИ — пульсационный индекс. ПрМа — правая маточная артерия. ЛевМа — левая маточная артерия. Аа — аркуатные артерии. Ра — радиальные артерии. Ба — базальные артерии. Са — спиральные артерии.Об авторах
Александр Мкртичевич Гзгзян
ФБГУ «НИИАГ им. Д. О. Отта» СЗО РАМН
Email: iagmail@ott.ru
д. м. н., заведующий отделением вспомогательных репродуктивных технологий
Дарико Александровна Ниаури
СПбГУ
Email: office@inform.pu.ru
д. м. н., профессор, зав. кафедрой акушерства, гинекологии и репродуктологии медицинского факультета
Игорь Юрьевич Коган
ФБГУ «НИИАГ им. Д. О. Отта» СЗО РАМН
Email: iagmail@ott.ru
д. м. н., отделение физиологии и патологии новорожденных
Ляиля Харрясовна Джемлиханова
СПбГУ
Email: office@inform.pu.ru
к. м. н., доцент кафедры акушерства, гинекологии и репродуктологии медицинского факультета
Инна Отаровна Крихели
ФБГУ «НИИАГ им. Д. О. Отта» СЗО РАМН
Email: iagmail@ott.ru
к. м. н., научный сотрудник отделения ВРТ
Ирина Дмитриевна Федорова
ФБГУ «НИИАГ им. Д. О. Отта» СЗО РАМН
Email: irendf@mail.ru
к. б. н., старший научный сотрудник отделения ВРТ
Елена Александровна Лесик
ФБГУ «НИИАГ им. Д. О. Отта» СЗО РАМН
Email: lesike@yandex.ru
к. б. н., старший научный сотрудник отделения ВРТ
Юлия Нажибовна Шарфи
СПбГУ
Email: youlia03@yandex.ru
аспирант кафедры акушерства, гинекологии и репродуктологии медицинского факультета
Евгения Михайловна Шильникова
СПбГУ
Email: shilnikova-j@mail.ru
аспирант кафедры генетики биологического факультета
Список литературы
- A meta-analysis of the relationship between endometrial thickness and outcome of in vitro fertilization cycles / Momeni M. [et al.] // J. Hum. Reprod. Sci. — 2011. — Vol. 4, N 3. — P. 130–137.
- Assessment of endometrial-subendometrial blood flow detected by color dopplersonography and uterine receptivity in infertile women / Aghahoseini M. [et al.] // Acta Medica Iranica. — 2008. — Vol. 46, N 6. — Р. 461–466.
- Assessment of uterine receptivity by the endometrial-subendometrial blood flow distribution pattern in women undergoing in vitro fertilization-embryo transfer / Chien L. W. [et al.] // Fertil. Steril. — 2002. — Vol. 78. — P. 245–251.
- Assisted reproductive technology in Europe, 2006: results generated from European registers by ESHRE / J. de Mouzon V. [et al.] // Hum. Reprod. — 2010. — Vol. 25, N 8. — P. 1851–1862.
- Blood flow changes in uterine and ovarian vasculature, and predictive value of transvaginal pulsed colour Doppler ultrasonography in an in-vitro fertilizationprogramme / Tekay A. [et al.] // Human Reproduction. — 1995. — Vol.10. — P. 1015–2210.
- Description of circadian rhythm in uterine artery blood flow during the peri-ovulatory period / Zaidi J. [et al.] // Human Reproduction. — 1995. — Vol. 10. — P. 1642–1646.
- Detection of implantation-related cytokines in cervicovaginal secretions and peripheral blood of fertile women during ovulatory menstrual cycles / Gargiulo A. R. [et al.] // Fertil. Steril. — 2004. — Vol. 82, suppl. 3. — P. 1226–1234.
- Corbacioğlu A., Baysal B. Effects of endometrial thickness and echogenic pattern on assisted reproductive treatment outcome // Clin. Exp. Obstet. Gynecol. — 2009. — Vol. 36, N 3. — P. 145–147.
- Endometrial and subendometrial vascularity is higher in pregnant patients with live birth following ART than in those who suffer a miscarriage / Ng E. H.Y [et al.] // Human Reproduction. — 2007. — Vol. 22, N 4. — P. 1134–1141.
- Endometrial secretion analysis identifies a cytokine profile predictive of pregnancy in IVF / Boomsma C. M. [et al.] // Hum. Reprod. — 2009. — Vol. 24, N 6. — P. 1427–1435.
- Endometrial vascularity by three dimensional power doppler ultrasound and cytokines: a complementary approach assess uterine receptivity / Lédée N. [et al.] // J. Reprod. Immunol. — 2008. — Vol. 77, N 1. — P. 57–62.
- How endometrial secretomics can help in predicting implantation / Berlanga O. [et al.] // Placenta. — 2011. — Vol. 32, N 3. — P. S271–S275.
- Kodaman P. H., Taylor H. S. Hormonal regulation of implantation // Obstet. Gynecol. Clin. North. Am. — 2004. — Vol. 31, N 4. — P. 745–766.
- Ng E. H. Y., Ho P. C. Ultrasound parameters in the prediction of pregnancy during IVF treatment // J. Obstetrics. Gynecology. — 2008. — Vol. 3, N 4. — Р. 503–514.
- Optimal timing of ultrasonographic and Doppler evaluation of uterine receptivity to implantation / Dechaud H. [et al.] // Reproductive BioMedicine. — 2008. — Vol. 16, N 3. — P. 368–375.
- Ovarian stimulation modulates steroid receptor expression and spheroid attachment in peri-implantation endometria: studies on natural and stimulated cycles / Chai J. [et al.] // Fertil. Steril. — 2011. — Vol. 96, N 3. — P. 764–768.
- Power Doppler endometrial evaluation as a method for the prognosis of embryo implantation in an ICSI program/Contart P. [et al.] // J. Assist. Reprod. Genet. — 2000. — Vol. 17, N 6. — P. 329–334.
- Quantifying the changes in endometrial vascularity throughout the normal menstrual cycle with three-dimensional power Doppler angiography / Raine-Fenning N. J., [et al.] // Hum. Reprod. — 2004. — Vol. 19, N 2. — Р. 330–338.
- Quantitative assessment of subendometrial blood flow by three-dimensional-ultrasound is an important predictive factor of implantation in an in-vitro fertilization programme / Schild R. L., [et al.] // Hum. Reprod. — 2000. — Vol. 15, N 1. — Р. 89–94.
- Quinn C. E., Casper R. F. Pinopodes: a questionable role in endometrial receptivity // Hum. Reprod. Update. — 2009. — Vol. 15, N 2. — P. 229–236.
- Role of endometrial blood flow assessment with color Doppler energy in predicting pregnancy outcome of IVF-ET cycles / Wang L. [et al.] // Reprod. Biol. Endocrinol. — 2010. — Vol. 18, N 8. — P. 122.
- Simon A., Laufer N. Repeated implantation failure: clinical approach // FertilSteril. — 2012. — Vol. 97, N 5. — P. 1039–1043.
- Sonographic aspects in the study of endometrial receptivity in women undergoing in vitro fertilization / Salzillo P. L. [et al.] // Minerva Ginecol. — 2010. — Vol. 62, N 4. — P. 267–275.
- Steroid receptor expression in late follicular phase endometrium in GnRH antagonist IVF cycles is already altered, indicating initiation of early luteal phase transformation in the absence of secretory changes / Papanikolaou E. G. [et al.] // Hum. Reprod. — 2005. — Vol. 20, N 6. — P. 1541–1547.
- Subendometrial arterial spectral doppler assessment during IVF cycles and its correlation with treatment outcome/Gorokhovsky R. [et al.] // Ultrasound Med. Biol. — 2006. — Vol. 32, N 2. — P. 157–162.
- The correlation between endometrial thickness and outcome of in vitro fertilization and embryo transfer (IVF-ET)outcome /Al-Ghamdi A. [et al.] // Reprod. Biol. Endocrinol. — 2008. — Vol. 2, N 6. — P. 37.
- The presence of pinopodes in the human endometrium does not delineate the implantation window / Quinn C. [et al.] // Fertil. Steril. — 2007. — Vol. 87, N 5. — P. 1015–1021.
- The relationship of color and power ultrasound parameters of pulsatility and resistence indices and sub-endometrial blood flow with endometrial thickness on day of oocyte retrieval and their relationship to clinical pregnancy rate / Ditterich C. [et al.] // Fertil. Steril. — 2003. — Vol. 80, N 3. — Р. 121.
- Transvaginal color Doppler study of the uteroplacental circulation in early pregnancy / Persona-Sliwińska A. [et al.] // Ginekol. Pol. — 1998. — R. 9. — S. 682–692.
- Ultrasonographic predictors of implantation after assisted reproduction / Coulam С. В. [et al.] // Fertil. Steril. — 1994. — Vol. 62. — Р. 1004–1010.
- Ultrasonography as a predictor of embryo implantation after in vitro fertilization: a controlled study / Puerto B. [et al.] // Fertil. Steril. — 2003. — Vol. 79, N 4. — Р. 1015–1022.
Дополнительные файлы
