Diffusion-tensor magnetic resonance imaging in patients with consequences of obstetric brachial plexus palsy

Cover Page


Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription or Fee Access

Abstract

BACKGROUND: Diffusion-tensor magnetic resonance imaging allows visualizing the conductive pathways of the brain and spinal cord and assessing their structure and integrity and has found wide application in practical medicine. Currently, brachial plexus diffusion-tensor magnetic resonance imaging is not a routine research technique, and very few studies have described its use in children and adolescents.

AIM: This study aimed to evaluate the possibility of brachial plexus diffusion-tensor magnetic resonance imaging application in pediatric patients with obstetric brachial plexus palsy sequelae and identify correlations between the diffusion-tensor magnetic resonance imaging parameters of brachial plexus and parameters of electrophysiological study of the upper extremities in these patients.

MATERIALS AND METHODS: A complex examination of 50 patients was performed. The main group included 30 patients aged 6–17 years, with contractures and secondary deformities of the bones of the shoulder girdle and upper limbs caused by unilateral obstetric brachial plexus palsy. The control group included 20 patients aged 7–17 (10.1 ± 2.1) years without clinical signs, and anamnestic data indicated the presence of damage to the brachial plexus and peripheral nerves of the upper limbs.

RESULTS: No significant differences in diffusion-tensor magnetic resonance imaging parameters of the right and left brachial plexus were found in the control group. Significant differences in fractional anisotropy of the C5–C8 tracts on the side of the damaged brachial plexus were detected compared with those on the side of the undamaged brachial plexus. On the side of the injured brachial plexus, nonlinear correlations were found between the fractional anisotropy of the tracts of the spinal nerve and its branches and the amplitude of sensory responses from the sensory nerve, which originated from the anterior branches of this spinal nerve, and between the volume of the branches of the tracts of the spinal nerve and the amplitude of соmpound motor responses from the muscles, which were innervated by the anterior branches of this spinal nerve.

CONCLUSIONS: Diffusion-tensor magnetic resonance imaging allows for the evaluation of the structural changes in the SNs that participate in the formation of the brachial plexus. The results can be used for further studies of diffusion-tensor magnetic resonance imaging of brachial plexuses in various pathologies in pediatric patients.

Full Text

ОБОСНОВАНИЕ

Родовые повреждения плечевого сплетения, по данным разных авторов, встречаются в соотношении от 0,38 до 5,1 на 1000 новорожденных [1]. Клиническая картина родовой травмы плечевого сплетения у новорожденного не специфична и не коррелирует с тяжестью повреждения и прогнозом [2]. В 30–90 % случаев отмечается полное спонтанное восстановление утраченных функций верхней конечности [3]. Сроки восстановления функции верхней конечности зависят от характера повреждения и определяют дальнейшее лечение и прогноз [3, 4]. Один из возможных механизмов повреждения плечевого сплетения в родах — длительное (минуты или даже часы) низкоэнергетическое растяжение корешков и стволов плечевого сплетения, приводящее к широкому спектру повреждений от нейропраксии до аксонотмезиса и нейротмезиса, с частичным или полным поражением стволов плечевого сплетения. Для детей c тяжелыми последствиями родовой травмы плечевого сплетения типично формирование внутриствольных невром поврежденных нервных стволов. В дальнейшем часть аксональных волокон прорастает, что обусловливает появление движений в поврежденной верхней конечности в 6–12 мес. и позже [5, 6]. В отличие от тракционного повреждения плечевого сплетения у взрослых, при котором в большинстве случаев отмечаются отрывы корешков спинномозговых нервов, формирующих плечевое сплетение, авульсия корешков спинномозговых нервов у детей с последствиями родовой травмы встречается значительно реже [4].

У детей с последствиями родовой травмы плечевого сплетения в виде неполного восстановления и нарушения функций верхней конечности различной степени выраженности наблюдаются укорочение верхней конечности на стороне поврежденного сплетения, а также ограничение амплитуды движения в суставах вследствие множественных контрактур мышц, деформации суставов, что определяет медико-социальную значимость проблемы [7, 8].

При повреждении плечевого сплетения золотым стандартом диагностики является электрофизиологическое обследование, которое позволяет выявить степень и характер повреждения нервных стволов [9]. В то же время в связи с анатомической вариабельностью формирования плечевого сплетения и наличием перекрестной иннервации, а также при изолированном повреждении С5, С6 [10, 11] с помощью данной методики невозможно определить точную локализацию повреждения.

При повреждении плечевых сплетений, для уточнения диагноза, используются различные методы визуализации, такие как ультразвуковое исследование, компьютерная томография или магнитнорезонансная томография (МРТ). В настоящее время МРТ — основной метод визуализации плечевого сплетения за счет высокой специфичности при различных патологических состояниях [12, 13]. Магнитно-резонансная нейрография получила широкое применение для диагностики поражения плечевого сплетения благодаря своей неинвазивности и возможности анализа проксимальных и дистальных отделов плечевого сплетения. Несмотря на то что МР-нейрография заменила КТ-миелографию, которую долгое время использовали для выявления преганглионарных повреждений, данный метод не позволяет количественно оценить выявленные структурные изменения [13, 14].

На сегодняшний день перспективной методикой нейровизуализации является диффузионно-тензорная МРТ (ДТ МРТ), которая позволяет получить количественную характеристику диффузии молекул воды в различных биологических тканях. Это возможно благодаря математической реконструкции векторов и значений диффузии молекул воды в исследуемой зоне и последующего графического отображения преимущественной траектории их движения [15]. Эта методика также позволяет проводить количественный анализ особенностей структуры периферических нервных волокон путем расчета параметров диффузии, таких как фракционная анизотропия (ФА), радиальная (РД) и аксиальная диффузивность (АД), а также дает представление о функциональном состоянии аксонов [14]. Однако в настоящее время ДТ МРТ плечевых сплетений не является рутинной методикой исследования, а публикации, в которых описана ДТ МРТ плечевых сплетений у детей и подростков, практически отсутствуют в мировой литературе [14, 16].

Цель — оценка возможности применения ДТ МРТ плечевых сплетений у пациентов детского возраста с последствиями родовой травмы плечевого сплетения и анализ воспроизводимости результатов ДТ МРТ, а также выявление корреляционных связей между параметрами ДТ МРТ плечевых сплетений и показателями электрофизиологического исследования верхних конечностей у пациентов с последствиями родовой травмы плечевого сплетения.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

В работу включены 30 пациентов с контрактурами и вторичными деформациями плечевого сустава вследствие односторонней родовой травмы плечевого сплетения в возрасте от 6 до 17 лет (9,8 ± 1,4 года), которым не проводили микрохирургическое восстановление целостности поврежденных стволов плечевого сплетения. Мальчиков было 16, девочек — 14. Критерием диагностики повреждения плечевого сплетения являлось электрофизиологическое обследование.

Критерии исключения из исследования: двустороннее повреждение плечевого сплетения, сопутствующие генетические и системные заболевания, отсутствие добровольного информированного согласия пациентов и их представителей на участие в данном обследовании, необходимость анестезиологического пособия для проведения МРТ, двигательные артефакты при МРТ, не позволяющие осуществить постпроцессинговую обработку данных ДТ МРТ.

В связи с отсутствием в отечественной и зарубежной литературе данных референтных значений параметров ДТ МРТ у детей возникла необходимость их определения. В наше исследование была включена контрольная группа, состоящая из 20 пациентов (12 мальчиков 8 девочек) в возрасте от 7 до 17 лет (10,1 ± 2,1 года) с последствиями травмы плечевого или локтевого сустава, которым в необходимый протокол обследования МРТ по основному заболеванию дополнительно была включена МРТ-последовательность для получения данных ДТ МРТ шейного отдела спинного мозга и проксимальных отделов плечевых сплетений.

Критерии включения в контрольную группу: отсутствие клинических признаков и анамнестических данных, указывающих на повреждения плечевого сплетения различного генеза, возраст от 7 до 17 лет. Критерии исключения: сопутствующие генетические и системные заболевания, отсутствие добровольного информированного согласия пациентов и их представителей на участие в данном обследовании, необходимость анестезиологического пособия, двигательные артефакты при проведении МРТ, не позволяющие осуществить постпроцессинговую обработку данных ДТ МРТ.

Всем пациентам проведено комплексное обследование, включающее подробный анализ данных анамнеза, неврологический и ортопедический осмотр, ДТ МРТ плечевых сплетений. Электрофизиологическое обследование выполняли только пациентам основной группы.

Электрофизиологическое обследование осуществляли на четырехканальном электронейромиографе «Нейро-МВП-4» («Нейрософт», Россия), анализировали параметры сенсорных ответов при стимуляции наружного кожного нерва предплечья, срединного, локтевого и поверхностного лучевого нервов c обеих сторон, скорость проведения импульса по сенсорным волокнам, исследовали вызванные моторные ответы, а также скорость проведения импульса по моторным волокнам при стимуляции подмышечного, мышечно-кожного, срединного, локтевого и лучевого нервов с обеих сторон по стандартной методике [17].

МРТ выполняли на томографе Philips Ingenia Edition X с силой индукции магнитного поля 3,0 Тесла (12-канальная катушка — DS-Head-Neck) в положении пациента лежа на спине. Протокол исследования включал диффузионно-тензорные изображения в аксиальной плоскости. Срезы ориентированы перпендикулярно средней линии тела. Количество срезов — 23, толщина среза — 3 мм, промежуток между срезами — 0, матрица — 64 × 62 мм, размер воксела — 2,8 × 2,8 мм, полe обзора (FOV) — 180 × 180 мм, время повторения (TR) — 4000 мс, время эхо (ТЕ) — 71 мс, количество усреднений — 2, коэффициент диффузии (b) — 600 с/мм2, применяли 15 направлений диффузии, время исследования — 8 мин 30 с. По данным localizer выполняли позиционирование срезов: с середины тела позвонка С3 до середины тела позвонка Th2. Постпроцессинговую обработку проводили в программе DSI Studio с встроенными методами статистического анализа. Зонами интереса (ROI) для трактограмм C5–Th1 были выбраны попарно симметричные зоны выхода спинномозговых нервов из межпозвонковых отверстий. Каждую трактограмму строили отдельно. По выбранной зоне интереса строили тракты со следующими параметрами: максимально значение фракционной анизотропии — 0,18; максимальное значение угла поворота — 45°; без ограничения по минимальной длине и количеству трактов. Использовали стандартную цветовую индикацию. Для оценки воспроизводимости выполнено трехкратное построение трактограмм плечевых сплетений у 15 случайно выбранных пациентов контрольной группы и 30 пациентов основной группы.

Статистический анализ. Полученные в процессе выполнения работы данные проанализировали с помощью программы StatTech v.2.8.8 (разработчик — ООО «Статтех», Россия). Для описания числовых шкал были использованы среднее значение и стандартное отклонение в формате M ± SD. Две группы по числовым переменным сравнивали с помощью непараметрического критерия Манна – Уитни. Сравнение трех групп и более по количественному признаку осуществлялось с применением критерия Краскела – Уоллиса с дополнительным апостериорным сравнением с использованием критерия Данна с поправкой Холма.

Корреляции между параметрами ДТ МРТ и электрофизиологического исследования оценивали с применением коэффициента корреляции Спирмена. При нелинейной корреляционной связи выборку делили на части, в которых связь монотонная, вычисляли корреляции отдельно для каждой части выборки. Повторяемость параметров трактографии плечевых сплетений анализировали с помощью критерия альфа-Кронбаха.

РЕЗУЛЬТАТЫ

У 20 пациентов контрольной группы построены 160 (100 %) трактов С5–С8 спинномозговых нервов и их ветвей (СН), 21 (52,5 %) тракт СН Тh1. У пациентов с последствиями односторонней родовой травмы плечевого сплетения на стороне неповрежденных плечевых сплетений — 120 (100 %) трактов СН С5–С8 и 18 (56,7 %) трактов СН Тh1, на стороне поврежденных плечевых сплетений — 114 (95 %) трактов СН С5–С8 и 14 (46,7 %) трактов СН Тh1.

Повторяемость построения трактов СН была хорошей (>0,8) в контрольной группе и в основной группе на стороне неповрежденного плечевого сплетения; приемлемой (>0,7) в основной группе на стороне поврежденного плечевого сплетения (табл. 1).

 

Таблица 1. Коэффициент альфа-Кронбаха (повторяемость построения трактов спинномозговых нервов)

Корешки спинномозговых нервов и их ветвей

Группа определения референтных значений ДТ МРТ

Пациенты с последствиями односторонней родовой травмы плечевого сплетения

на стороне неповрежденного плечевого сплетения

на стороне поврежденного плечевого сплетения

C5

0,89

0,9

0,81

C6

0,87

0,87

0,79

C7

0,86

0,85

0,76

C8

0,89

0,87

0,84

Тh1

0,88

0,89

0,85

 

При повторных построениях количество трактов СН в контрольной и основной группах не изменялось. Отсутствие построенных трактов С5–С8 мы расценивали как авульсию (рис. 1). И это соответствовало данным электрофизиологического обследования.

 

Рис. 1. Пациент К., 11 лет. Трехмерная реконструкция трактов спинномозговых нервов. Парез Эрба слева. Отсутствие СН С7 указано стрелкой

 

В связи с тем, что достоверно оценить причину отсутствия построения тракта СН Th1 не представлялось возможным (отрыв или технические сложности при его построении), данные параметров трактов СН Th1 были исключены из дальнейшего анализа.

При анализе данных ДТ МРТ плечевых сплетений не было выявлено статистически значимых различий (p > 0,05) показателей ФА, АД, РД, МД между правым и левым плечевыми сплетениями в контрольной группе (табл. 2), а также данными этих показателей на стороне неповрежденного плечевого сплетения у пациентов из основной группы.

 

Таблица 2. Параметры диффузионно-тензорной магнитно-резонансной томографии правого и левого плечевого сплетения пациентов контрольной группы и неповрежденного плечевого сплетения пациентов с последствиями родовой травмы плечевого сплетения (без учета латерализации)

Корешки спинномозговых нервов

ФА*

МД*

АД*

РД*

п

л

н

п

л

н

п

л

н

п

л

н

C5

0,38 ± 0,012

0,37 ± 0,017

0,37 ± 0,013

1,59 ± 0,17

1,58 ± 0,14

1,6 ± 0,1

2,07 ± 0,09

2,04 ± 0,07

2,09 ± 0,07

1,44 ± 0,15

1,48 ± 0,19

1,49 ± 0,17

C6

0,37 ± 0,017

0,36 ± 0,02

0,36 ± 0,017

1,61 ± 0,13

1,57 ± 0,15

1,59 ± 0,07

2,05 ± 0,13

2,11 ± 0,06

2,11 ± 0,12

1,61 ± 0,11

1,52 ± 0,17

1,58 ± 0,13

C7

0,37 ± 0,016

0,37 ± 0,018

0,36 ± 0,011

1,62 ± 0,08

1,59 ± 0,12

1,61 ± 0,15

2,12 ± 0,06

2,09 ± 0,13

2,09 ± 0,13

1,54 ± 0,09

1,59 ± 0,01

1,5 ± 0,17

C8

0,35 ± 0,016

0,36 ± 0,014

0,36 ± 0,09

1,58 ± 0,13

1,6 ± 0,17

1,62 ± 0,11

2,07 ± 0,11

2,09 ± 0,08

2,05 ± 0,01

1,59 ± 0,17

1,56 ± 0,12

1,52 ± 0,18

Примечание: п — правое плечевое сплетение у пациентов из контрольной группы; л — левое плечевое сплетение у пациентов из контрольной группы; н — неповрежденное плечевое сплетение пациентов с последствиями родовой травмы плечевого сплетения; * отсутствие статистически значимых различий р > 0,05.

 

Не было обнаружено статистически значимых гендерных и возрастных различий (р > 0,05) вышеуказанных показателей как в контрольной группе, так и у пациентов с последствиями односторонней родовой травмы плечевого сплетения на стороне неповрежденного плечевого сплетения. Это позволило провести сравнительный анализ параметров ДТ МРТ на стороне поврежденного и неповрежденного плечевых сплетений без учета латерализации, возрастных и гендерных различий.

Отмечены статистически значимые различия (р < 0,05) ФА трактов СН С5–С8 контрольной и основной групп (на стороне поврежденного плечевого сплетения) (рис. 2).

 

Рис. 2. Фракционная анизотропия трактов спинномозговых нервов С5–Th1. К — контрольная группа; О — основная группа (на стороне поврежденного плечевого сплетения); * статистически значимые различия (р < 0,05)

 

В основной группе (на стороне поврежденного плечевого сплетения) по сравнению с данными контрольной группы отмечены статистически значимые различия ФА трактов СН С5 у 27 (90 %) пациентов, трактов С6 — у 26 (86,6 %), трактов С7 — у 24 (80 %), трактов С8 — у 9 (30 %).

Не было выявлено статистически значимых различий (p = 0,08) между АД, РД, МД контрольной и основной групп как на стороне поврежденного, так и неповрежденного плечевого сплетения.

Не было обнаружено взаимосвязей между изменением ФА трактов СН и амплитудой моторных ответов от мышцы, иннервируемой этим СН на стороне поврежденного плечевого сплетения.

На стороне поврежденного плечевого сплетения была выявлена нелинейная корреляционная связь между ФА трактов СН и амплитудой сенсорного ответа от сенсорного нерва, который исходит от ветвей данного спинномозгового нерва. Сильная отрицательная корреляционная связь (r = –0,84) была отмечена между повышением ФА трактов СН и снижением амплитуды сенсорного ответа от сенсорного нерва, который исходит от ветвей данного спинномозгового нерва на стороне поврежденного плечевого сплетения. Умеренная положительная корреляционная связь (r = 0,54) определялась между снижением ФА трактов СН и снижением амплитуды сенсорного ответа от сенсорного нерва, который исходит от ветвей данного спинномозгового нерва на стороне поврежденного плечевого сплетения.

Программный пакет DSI STUDIO позволяет проводить статистический анализ, включая определение общего объема трактов, а также отдельно объема стволов и объема ветвей трактов.

Не было выявлено статистически значимых различий (р > 0,05) общего объема трактов, объема ветвей/стволов трактов правого и левого плечевого сплетения у пациентов из контрольной группы.

Объем стволов трактов СН был снижен на стороне поврежденного плечевого сплетения, но статистически значимых различий объема стволов трактов на стороне поврежденного и неповрежденного плечевого сплетения обнаружено не было (p = 0,09).

Однако наблюдались статистически значимые различия (р < 0,05) объема ветвей трактов СН С5–С7 на стороне поврежденного плечевого сплетения по сравнению с неповрежденным. Не отмечено статистически значимых различий объема ветвей трактов С8 (рис. 3).

 

Рис. 3. Объем ветвей трактов спинномозговых нервов на стороне поврежденного (О) и неповрежденного плечевого сплетения (К). * наличие статистических значимых различий между объемом ветвей трактов СН поврежденного и неповрежденного плечевого сплетения

 

Общий объем трактов СН мог быть снижен на стороне поврежденного плечевого сплетения по сравнению с неповрежденным плечевым сплетением (рис. 4) за счет уменьшения объема как ветвей, так и стволов трактов.

 

Рис. 4. Пациент В., 15 лет. Трехмерная реконструкция трактов СН С5–С8. Повреждение левого плечевого сплетения. Уменьшение объема ветвей и стволов трактов С5–С8. СН Th1 не построены

 

Общий объем трактов СН мог быть увеличен на стороне поврежденного плечевого сплетения по сравнению с неповрежденным плечевым сплетением за счет увеличения объема ветвей трактов (рис. 5).

 

Рис. 5. Пациент М., 7 лет. Трехмерная реконструкция трактов плечевого сплетения. Парез Эрба слева. Увеличение объема ветвей трактов СН С5–С7

 

На стороне поврежденного плечевого сплетения выявлена нелинейная корреляционная связь между объемом ветвей трактов СН и амплитудой вызванных моторных ответов от мышц, источником иннервации которых являлись ветви этого СН. Умеренная положительная корреляционная связь (r = 0,41) определялась между уменьшением объема ветвей трактов СН и снижением амплитуды вызванных моторных ответов от мышц, источником иннервации которых служили ветви этого СН. Сильная положительная корреляционная связь (r = 0,84) выявлена между увеличением объема ветвей тракта СН и амплитудой вызванного моторного ответа мышц, источником иннервации которых являлись ветви этого СН.

ОБСУЖДЕНИЕ

Диффузия воды в тканях организма может быть ограничена в большей или меньшей степени в силу биологических барьеров (мембран) или увеличения или уменьшения внеклеточного пространства [14]. Периферические нервы представляют собой высокоорганизованную структуру с многочисленными барьерами для диффузии воды, такими как эпиневрий, периневрий и эндоневрий. Периферические нервы визуализируют с использованием той же методологии, что и при исследовании трактов белого вещества в центральной нервной системе [18, 19]. ДТ МРТ плечевых сплетений позволяет осуществить трехмерную визуализацию спинномозговых нервов, участвующих в формировании плечевого сплетения, с помощью алгоритмов отслеживания, основанных на рассчитанных тензорах диффузии, получить представление о непрерывности экстрафораминальных нервных структур, формирующих плечевое сплетение [16].

Оценка воспроизводимости построения трактов (внутриэкспертное взаимодействие) в нашей работе сопоставима с данными других исследований [20, 21], но уступает им в связи с отсутствием исследования межэкспертного взаимодействия.

Затруднение построения трактов СН Th1 было обусловлено различными факторами, описанными в литературе, такими как его близкое расположение к I ребру, верхушке легкого, подключичным сосудам, а также дыхательными движениями во время сканирования, которые могли вызывать неправильное отображение этого СН [16, 21, 22].

В доступной современной медицинской литературе отсутствуют сведения о значении показателей ФА, АД, РД у детей и подростков, но сообщается об отсутствии различий данных показателей между правым и левым плечевым сплетением у взрослых [20, 21, 23]. По мнению A. Tagliafico и соавт., отсутствие статистически значимых различий параметров ДТ МРТ правой и левой верхней конечности позволяет использовать параметры ДТ МРТ неповрежденной конечности при оценке монолатеральной патологии плечевых сплетений, таких как, например, односторонняя родовая травма плечевого сплетения [20].

Отсутствие гендерных различий ФА, МД, АД и РД в контрольной группе соответствует данным других авторов, которые анализировали эти параметры ДТ МРТ плечевых сплетений [22, 24], пояснично-крестцового сплетения [25] и периферических нервов [26] у взрослых без неврологической патологии.

В доступной современной литературе мы не нашли данных о возрастных различиях параметров ДТ МРТ плечевых сплетений у детей. X. Su и соавт. при исследовании 55 добровольцев, средний возраст которых составил 40,53 ± 13,5 года, выявили слабую отрицательную корреляционную связь (r = – 0,25, p = 0,011) между возрастом и значением ФА трактов С8, тогда как для трактов С5–С7, Th1 корреляционных связей между этими параметрами обнаружено не было [23]. По данным K. Tanitame и соавт., ФА периферических нервов зависит от возраста. При исследовании ФА большеберцовых нервов у 26 здоровых обследуемых в возрасте от 23 до 69 лет авторы отметили, что до 45 лет ФА большеберцового нерва не изменяется, а после 45 лет наблюдается статистически значимое снижение этого показателя [27].

В нашем исследовании мы не учитывали влияние индекса массы тела, так как в анализируемые контрольную и основную группы были включены дети преимущественно нормостенического телосложения без признаков ожирения.

Значения ФА трактов СН С5–C8 контрольной группы соответствовали данным ФА метаанализа нормативных значений ДТ МРТ, проведенного R.G. Wade и соавт. [28]. Однако ФA трактов СН С5–C8 в контрольной группе была немного ниже по сравнению с данными A. Tagliafico и соавт. [20] и M.J. Ho и соавт. [21]. Эти различия в ФA могут быть обусловлены техническими характеристиками МРТ-аппаратов и методикой сканирования [29, 30], отличающейся способом выбора «зоны интереса» и использованием различных методов постпроцессинговой обработки [28, 31].

Поскольку параметры ДТ МРТ обычно чувствительны к нескольким характеристикам ткани (например, миелинизации, диаметру аксона, плотности волокон, организации волокон), достоверная взаимосвязь между диффузионными МР-маркерами периферических нервов и их структурными изменениями до сих пор остается предметом дискуссий [15].

Выявленное изменение значения ФA может допускать несколько интерпретаций [32]. Снижение ФА периферических нервов, по данным литературы, отмечают у пациентов с воспалительными и компрессионными невропатиями различного генеза [33–35]. ФА снижается у пациентов после травмы периферических нервов, но после микрохирургического восстановления целостности нерва с течением времени этот параметр восстанавливается практически до исходного уровня [36]. У пациентов с последствиями родовой травмы, включенных в данное исследование, микрохирургическое восстановление целостности нервов не проводили. Снижение ФА трактов СН на стороне поврежденного плечевого сплетения, вероятно, может служить маркером неполного восстановления СН.

Авторы данной статьи предполагают, что повышения ФA СН на стороне поврежденного плечевого сплетения обусловлено локальным увеличением плотности СН за счет пролиферации соединительной ткани на фоне внутриствольной невромы. Liang Chen и соавт., которые проводили гистологическое исследование внутриствольной невромы у 28 пациентов с последствиями родовой травмы плечевого сплетения, выявили выраженную пролиферацию эпи- и периневрия, а средний показатель регенерирующих нервных волокон в невроме составил 41,83 % (38,69–44,69 %) [37]. Необходимо учитывать, что статистический аппарат DSI STUDIO показывает усредненное значение ФА всего тракта. И полученные данные не противоречат результатам предыдущих исследований, указывающих на снижение ФА при недостаточном восстановлении периферических нервов [36, 38].

Отсутствие статистически значимых изменений АД между основной группой на стороне поврежденного плечевого сплетения и контрольной группой объясняется давностью повреждения. Согласно I.V. Manzanera Esteve и соавт., АД снижается в течение 2 нед. после травмы [39]. Радиальная диффузивность является биомаркером целостности миелиновой оболочки [40]. Отсутствие статистически значимых изменений РД между основной группой на стороне поврежденного плечевого сплетения и контрольной группой объясняется тем, что в отдаленном периоде родовой травмы плечевого сплетения скорость проведения импульса по нервным волокнам восстанавливается [41] и, следовательно, целостность миелиновой оболочки значимо не нарушена.

Объем трактов СН, формирующих плечевое сплетение, проанализирован только M. Payen и соавт., которые, также как и авторы данной работы, не выявили статистически значимых отличий объемов трактов правого и левого плечевого сплетения у здоровых добровольцев. По данным M. Payen и соавт. и в нашем исследовании, наибольший объем трактов отмечался у СН С7 [42].

Согласно результатам нашего исследования, амплитуда вызванного моторного ответа от мышцы на стороне поврежденного плечевого сплетения, источником иннервации которой служили ветви этого СН, положительно коррелировала с объемом ветвей трактов этого СН. Это объясняется особенностями регенерации поврежденных нервов. При частичном повреждении нервов на любом уровне восстановление происходит за счет сохранившихся аксонов, причем последние начинают активно разрастаться и ветвиться, давая многочисленные волокна, направляющиеся к денервированным мышечным волокнам или участкам кожи. Это явление лежит в основе формирования компенсаторно-восстановительной реиннервации [43]. Однако, по сравнению с дистальными периферическими нервами, стволы плечевого сплетения дают начало значительно большему количеству ветвей, чем дистальный периферический нерв, и оценка объема ветвей трактов СН, по нашему мнению, более достоверно отражает восстановление функции СН, чем значение ФА трактов СН.

Результаты экспериментальных и клинических исследований регенерации сенсорных волокон свидетельствуют об их более медленном восстановлении по сравнению с моторными, особенно в условиях выраженного повреждения СН [41, 44, 45]. Исследование амплитуды сенсорного ответа — более чувствительный метод при оценке выраженности аксонального повреждения у пациентов с последствиями родовой травмы плечевого сплетения в позднем восстановительном периоде, чем анализ амплитуды моторного ответа [41, 46].

Сильная отрицательная корреляционная связь между увеличением ФА трактов СН и снижением амплитуды сенсорного ответа от сенсорного нерва, который исходит от данного СН на стороне поврежденного плечевого сплетения, вероятно, указывает на значимое повреждение СН, на фоне которого отмечалось формирование невромы и/или фиброзно-рубцовых изменений, обусловливающих увеличение ФА.

Умеренная корреляционная связь между уменьшением ФА трактов СН и снижением амплитуды сенсорного ответа от сенсорного нерва, который исходит от данного СН на стороне поврежденного плечевого сплетения, по-видимому, свидетельствует о его неполном восстановлении.

Наше исследование имело ряд ограничений. Во-первых, количество включенных в исследование пациентов было небольшим, но для выявления возможных возрастных и гендерных различий мы оценивали не только данные ДТ МРТ неповрежденного плечевого сплетения, но и параметры ДТ МРТ детей и подростков с отсутствием клинических признаков и анамнестических данных, указывающих на повреждения плечевого сплетения различного генеза. Во-вторых, мы не проводили корреляции с другими методиками визуализации, например, такими, как УЗИ плечевого сплетения. В-третьих, в связи с тем, что ДТ МРТ не является рутинной методикой и в российской научной литературе отсутствуют публикации, посвященные ДТ МРТ плечевых сплетений, мы не анализировали межэкспертную согласованность.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

ДТ МРТ плечевых сплетений воспроизводима как для здоровых детей и подростков, так и для пациентов с последствиями родовой травмы плечевого сплетения. Впервые представлены корреляции между параметрами электрофизиологического исследования и ДТ МРТ у детей с последствиями родовой травмы плечевых сплетений в позднем восстановительном периоде, указывающие на возможность оценки структурных изменений СН, формирующих плечевое сплетение. Результаты данной работы могут быть использованы для дальнейших исследований ДТ МРТ плечевых сплетений при различной патологи у детей, но их следует интерпретировать с осторожностью, так как ДТ МРТ основана на математических моделях и не исключает вероятности ошибочной интерпретации полученных данных. Необходимы дополнительные исследования для изучения возможности внедрения ДТ МРТ в рутинную клиническую практику, в том числе проведение ДТ МРТ у новорожденных с родовой травмой плечевых сплетений.

ДОПОЛНИТЕЛЬНАЯ ИНФОРМАЦИЯ

Источник финансирования. Авторы заявляют об отсутствии внешнего финансирования при проведении исследования.

Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.

Этическая экспертиза. Исследование одобрено локальным этическим комитетом ФГБУ «НМИЦ детской травматологии и ортопедии имени Г.И. Турнера» Минздрава России, протокол № 19-3 от 09.12.2019.

Информированное согласие на публикацию. Законные представители пациентов дали добровольное согласие на участие в исследовании и публикацию данных.

Вклад авторов. Все авторы внесли существенный вклад в проведение исследования и подготовку статьи, прочли и одобрили финальную версию перед публикацией.

Наибольший вклад распределен следующим образом: А.М. Ходоровская — дизайн исследования, написание текста статьи, анализ литературных источников, реконструкция (постпроцессинговая обработка) данных диффузионно-тензорной магнитно-резонансной томографии; А.Ю. Ефимцев — окончательное редактирование текста статьи; О.Е. Агранович — дизайн исследования, редактирование текста статьи; М.В. Савина, В.В. Морозова — анализ и описание нейрофизиологических обследований, поиск и анализ литературных источников; В.И. Зорин, Д.Б. Вчерашний — этапное редактирование текста статьи; А.С. Лукьянов, А.И. Аракелян, А.С. Грищенков, Я.А. Филин — поиск и анализ литературных источников; С.А. Брайлов — анализ и описание лучевых исследований, поиск и анализ литературы.

×

About the authors

Alina M. Khodorovskaya

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Author for correspondence.
Email: alinamyh@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-2772-6747
SPIN-code: 3348-8038
Russian Federation, Saint Petersburg

Aleksandr Yu. Efimtsev

Almazov National Medical Research Centre

Email: atralf@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2249-1405
SPIN-code: 3459-2168

MD, PhD, Dr. Sci. (Med.)

Russian Federation, Saint Petersburg

Olga E. Agronovich

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: olga_agranovich@yahoo.com
ORCID iD: 0000-0002-6655-4108
SPIN-code: 4393-3694

MD, PhD, Dr. Sci. (Med.)

Russian Federation, Saint Petersburg

Margarita V. Savina

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: drevma@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-8225-3885
SPIN-code: 5710-4790

MD, PhD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Saint Petersburg

Vyacheslav I. Zorin

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: zoringlu@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-9712-5509
SPIN-code: 4651-8232

MD, PhD, Cand. Sci. (Med.), Assistant Professor

Russian Federation, Saint Petersburg

Sergey A. Braylov

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: sergeybraylov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-2372-9817
SPIN-code: 9369-6073

MD

Russian Federation, Saint Petersburg

Anastasiia I. Arakelian

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: a_bryanskaya@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-3998-4954
SPIN-code: 9224-5488

MD, PhD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Saint Petersburg

Sergey A. Lukyanov

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: Sergey.lukyanov95@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-8278-7032
SPIN-code: 3684-5167

MD, PhD, Cand. Sci. (Med.)

Russian Federation, Saint Petersburg

Aleksandr S. Grishchenkov

Almazov National Medical Research Centre; Sokolov’ North-Western Regional Scientific and Clinical Center

Email: gasradiology@gmail.ru
ORCID iD: 0000-0003-0910-6904
SPIN-code: 5654-0112

MD

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Yana A. Filin

Almazov National Medical Research Centre

Email: filin_yana@mail.ru
ORCID iD: 0009-0009-0778-6396

MD, resident

Russian Federation, Saint Petersburg

Daniil B. Vcherashniy

Ioffe Physical Technical Institute

Email: dan-v@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-1658-789X
SPIN-code: 6139-7842

PhD, Cand. Sci. (Phys.-Math.)

Russian Federation, Saint Petersburg

Viktoria V. Morozova

H. Turner National Medical Research Center for Сhildren’s Orthopedics and Trauma Surgery

Email: frostigersieg@gmail.com
ORCID iD: 0009-0007-5961-2641

MD

Russian Federation, Saint Petersburg

References

  1. Lalka A, Gralla J, Sibbel SE. Brachial plexus birth injury: epidemiology and birth weight impact on risk factors. J Pediatr Orthop. 2020;40(6):e460–e465. doi: 10.1097/BPO.0000000000001447
  2. Leblebicioğlu G, Pondaag W. Brachial plexus birth injury: advances and controversies. J Hand Surg Eur Vol. 2024;49(6):747–757. doi: 10.1177/17531934241231173
  3. Ojumah N, Ramdhan RC, Wilson C, et al. Neurological neonatal birth injuries: a literature review. Cureus. 2017;9(12). doi: 10.7759/cureus.1938
  4. Thatte MR, Hiremath A, Nayak N, et al. Obstetric brachial plexus palsy. Diagnosis and management strategy. J Peripheral Nerve Surg. 2017;1(1):2–9.
  5. Moulinier C, Bellity L, Saghbiny E, et al. Correlation between histopathological nerve assessment and clinical recovery in brachial plexus birth injuries. J Hand Surg Eur Vol. 2024;49(5):583–590. doi: 10.1177/17531934231200378
  6. Socolovsky M, Costales JR, Paez MD, et al. Obstetric brachial plexus palsy: reviewing the literature comparing the results of primary versus secondary surgery. Childs Nerv Syst. 2016;32(3):415–425. doi: 10.1007/s00381-015-2971-4
  7. Pondaag W, Malessy MJA. Evidence that nerve surgery improves functional outcome for obstetric brachial plexus injury. J Hand Surg Eur Vol. 2021;46(3):229–236. doi: 10.1177/1753193420934676
  8. Agranovich OE, Ikoeva GA, Gabbasova EL, et al. Differential diagnosis of flaccid palsy of the upper extremities in children first months after birth (literature review). Pediatric Traumatology, Orthopaedics and Reconstructive Surgery. 2021;9(1):115–126. EDN: JNYVFW doi: 10.17816/PTORS18645
  9. Orozco V, Balasubramanian S, Singh A. A systematic review of the electrodiagnostic assessment of neonatal brachial plexus. Neurol Neurobiol (Tallinn). 2020;3(2). doi: 10.31487/j.nnb.2020.02.12
  10. Woźniak J, Kędzia A, Dudek K. Variability of the trunks and divisions of the brachial plexus in human fetuses. Adv Clin Exp Med. 2013;22(3):309–318.
  11. Matejčík V, Haviarová Z, Šteňo A, et al. Intraspinal intradural variations of nerve roots. Surg Radiol Anat. 2017;39(12):1385–1395. doi: 10.1007/s00276-017-1903-2
  12. Gilcrease-Garcia BM, Deshmukh SD, Parsons MS. Anatomy, Imaging, and Pathologic Conditions of the Brachial Plexus. Radiographics. 2020;40(6):1686–1714. doi: 10.1148/rg.2020200012
  13. Lao Q, Jia Y, Zhao K, et al. Value of high-resolution MRI in the diagnosis of brachial plexus injury in infants and young children. Int J Gen Med. 2022;15:5673–5680. doi: 10.2147/IJGM.S362738
  14. Mallouhi A, Marik W, Prayer D, et al. 3T MR tomography of the brachial plexus: structural and microstructural evaluation. Eur J Radiol. 2012;81(9):2231–2245. doi: 10.1016/j.ejrad.2011.05.021
  15. Martín Noguerol T, Barousse R. Update in the evaluation of peripheral nerves by MRI, from morphological to functional neurography. Actualización en la valoración de los nervios periféricos mediante resonancia magnética: de la neurografía morfológica a la funcional. Radiologia (Engl Ed). 2020;62(2):90–101. doi: 10.1016/j.rx.2019.06.005
  16. Gasparotti R, Lodoli G, Meoded A, et al. Feasibility of diffusion tensor tractography of brachial plexus injuries at 1.5 T. Invest Radiol. 2013;48(2):104–112. doi: 10.1097/rli.0b013e3182775267
  17. Preston DC, Shapiro BE. Electromyography and neuromuscular disorders: clinical-electrophysiologic-ultrasound correlations. Elsevier Health Sciences; 2020.
  18. Eppenberger P, Andreisek G, Chhabra A. Magnetic resonance neurography: diffusion tensor imaging and future directions. Neuroimaging Clin N Am. 2014;24(1):245-256. doi: 10.1016/j.nic.2013.03.031
  19. Takahara T, Hendrikse J, Yamashita T, et al. Diffusion-weighted MR neurography of the brachial plexus: feasibility study. Radiology. 2008;249(2):653–660. doi: 10.1148/radiol.2492071826
  20. Tagliafico A, Calabrese M, Puntoni M, et al. Brachial plexus MR imaging: accuracy and reproducibility of DTI-derived measurements and fibre tractography at 3.0-T. Eur Radiol. 2011;21(8):1764–1771. doi: 10.1007/s00330-011-2100-z
  21. Ho MJ, Manoliu A, Kuhn FP, et al. Evaluation of reproducibility of diffusion tensor imaging in the brachial plexus at 3.0 T. Invest Radiol. 2017;52(8):482–487. doi: 10.1097/RLI.0000000000000363
  22. Oudeman J, Verhamme C, Engbersen MP, et al. Diffusion tensor MRI of the healthy brachial plexus. PLoS One. 2018;13(5). doi: 10.1371/journal.pone.0196975
  23. Su X, Kong X, Liu D, et al. Multimodal magnetic resonance imaging of peripheral nerves: Establishment and validation of brachial and lumbosacral plexi measurements in 163 healthy subjects. Eur J Radiol. 2019;117:41–48. doi: 10.1016/j.ejrad.2019.05.017
  24. Wade RG, Whittam A, Teh I, Andersson G, et al. Diffusion tensor imaging of the roots of the brachial plexus: a systematic review and meta-analysis of normative values. Clin Transl Imaging. 2020;8(6):419–431. doi: 10.1007/s40336-020-00393-x
  25. van der Jagt PK, Dik P, Froeling M, et al. Architectural configuration and microstructural properties of the sacral plexus: a diffusion tensor MRI and fiber tractography study. Neuroimage. 2012;62(3):1792–1799. doi: 10.1016/j.neuroimage.2012.06.001
  26. Kronlage M, Schwehr V, Schwarz D, et al. Peripheral nerve diffusion tensor imaging (DTI): normal values and demographic determinants in a cohort of 60 healthy individuals. Eur Radiol. 2018;28(5):1801–1808. doi: 10.1007/s00330-017-5134-z
  27. Tanitame K, Iwakado Y, Akiyama Y, et al. Effect of age on the fractional anisotropy (FA) value of peripheral nerves and clinical significance of the age-corrected FA value for evaluating polyneuropathies. Neuroradiology. 2012;54(8):815–821. doi: 10.1007/s00234-011-0981-9
  28. Wade RG, Tanner SF, Teh I, et al. Diffusion tensor imaging for diagnosing root avulsions in traumatic adult brachial plexus injuries: a proof-of-concept study. Front Surg. 2020;7:19. doi: 10.3389/fsurg.2020.00019
  29. Farrell JA, Landman BA, Jones CK, et al. Effects of signal-to-noise ratio on the accuracy and reproducibility of diffusion tensor imaging-derived fractional anisotropy, mean diffusivity, and principal eigenvector measurements at 1.5 T. J Magn Reson Imaging. 2007;26(3):756–767. doi: 10.1002/jmri.21053
  30. Helmer KG, Chou MC, Preciado RI, et al. Multi-site study of diffusion metric variability: effects of site, vendor, field strength, and echo time on regions-of-interest and histogram-bin analyses. Proc SPIE Int Soc Opt Eng. 2016;9788. doi: 10.1117/12.2217445
  31. Vos SB, Jones DK, Viergever MA, Leemans A. Partial volume effect as a hidden covariate in DTI analyses. Neuroimage. 2011;55(4):1566–1576. doi: 10.1016/j.neuroimage.2011.01.048
  32. Johansen-Berg H, Behrens TE, editors. Diffusion MRI: from quantitative measurement to in vivo neuroanatomy. Academic Press; 2013. doi: 10.1016/B978-0-12-374709-9.X0001-6
  33. Cao J, He B, Wang S, et al. Diffusion tensor imaging of tibial and common peroneal nerves in patients with Guillain-Barre syndrome: a feasibility study. J Magn Reson Imaging. 2019;49(5):1356–1364. doi: 10.1002/jmri.26324
  34. Cheng H, Lan H, Bao Y, et al Application of magnetic resonance diffusion tensor imaging in diagnosis of lumbosacral nerve root compression. Curr Med Imaging. 2024;20. doi: 10.2174/1573405620666230612122725
  35. Kakuda T, Fukuda H, Tanitame K, et al. Diffusion tensor imaging of peripheral nerve in patients with chronic inflammatory demyelinating polyradiculoneuropathy: a feasibility study. Neuroradiology. 2011;53(12):955–960. doi: 10.1007/s00234-010-0833-z
  36. Pridmore MD, Glassman GE, Pollins AC, et al. Initial findings in traumatic peripheral nerve injury and repair with diffusion tensor imaging. Ann Clin Transl Neurol. 2021;8(2):332–347. doi: 10.1002/acn3.51270
  37. Simon NG, Kliot M. Diffusion weighted MRI and tractography for evaluating peripheral nerve degeneration and regeneration. Neural Regen Res. 2014;9(24):2122–2124. doi: 10.4103/1673-5374.147941
  38. Chen L, Gao SC, Gu YD, et al. Histopathologic study of the neuroma-in-continuity in obstetric brachial plexus palsy. Plast Reconstr Surg. 2008;121(6):2046–2054. doi: 10.1097/PRS.0b013e3181706e7e
  39. Manzanera Esteve IV, Farinas AF, Pollins AC, et al. Probabilistic assessment of nerve regeneration with diffusion MRI in rat models of peripheral nerve trauma. Sci Rep. 2019;9(1). doi: 10.1038/s41598-019-56215-2
  40. Heckel A., Weiler M., Xia A., et al. Peripheral nerve diffusion tensor imaging: assessment of axon and myelin sheath integrity. PLoS One. 2015;10(6). doi: 10.1371/journal.pone.0130833
  41. Scarfone H, McComas AJ, Pape K, et al. Denervation and reinnervation in congenital brachial palsy. Muscle Nerve. 1999;22(5):600–607. doi: 10.1002/(sici)1097-4598(199905)22:5<600::aid-mus8>3.0.co;2-b
  42. Payen M, Didier M, Vialle R, et al. MRI of brachial plexus using diffusion tensor imaging: a pilot study for the use of resolve sequence surgical and radiologic anatomy. Surg Radiol Anat. 2023;45(12):1567–1577. doi: 10.1007/s00276-023-03255-z
  43. Zhivolupov SA, Gnevyshev EN, Rashidov NA, et al. Neuroplastic patterns of functions restoration in case of traumatic neuropathies and plexopathies. Bulletin of the Russian Military Medical Academy. 2015;(1):81–90. EDN: TMXBMH
  44. Adidharma W, Khouri AN, Lee JC, et al. Sensory nerve regeneration and reinnervation in muscle following peripheral nerve injury. Muscle Nerve. 2022;66(4):384–396. doi: 10.1002/mus.27661
  45. Brunetti O, Carretta M, Magni F, et al. Role of the interval between axotomy and nerve suture on the success of muscle reinnervation: an experimental study in the rabbit. Exp Neurol. 1985;90(2):308–321. doi: 10.1016/0014-4886(85)90021-4
  46. Ferrante MA. Brachial plexopathies: classification, causes, and consequences. Muscle Nerve. 2004;30(5):547–568. doi: 10.1002/mus.20131

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download
2. Fig. 1. Patient K., 11 years old. Three-dimensional reconstruction of spinal nerve tracts. Herb's paresis on the left. The absence of CH C7 is indicated by an arrow

Download (71KB)
Indexing metadata
3. Fig. 2. Fractional anisotropy of the C5-Th1 spinal cord tracts. K is the control group; O is the main group (on the side of the damaged brachial plexus); * statistically significant differences (p < 0.05)

Download (67KB)
Indexing metadata
4. Fig. 3. The volume of branches of the spinal nerve tracts on the side of the damaged (O) and intact brachial plexus (K). * the presence of statistically significant differences between the volume of branches of the CH tracts of the damaged and intact brachial plexus

Download (57KB)
Indexing metadata
5. Fig. 4. Patient V., 15 years old. Three-dimensional reconstruction of trucks CH C5–C8. Damage to the left brachial plexus. Decrease in the volume of branches and trunks of tracts C5–C8. CH Th1 are not built

Download (67KB)
Indexing metadata
6. Fig. 5. Patient M., 7 years old. Three-dimensional reconstruction of the tracts of the brachial plexus. Herb's paresis on the left. Increasing the volume of branches of the CH C5–C7 tracts

Download (81KB)
Indexing metadata

Copyright (c) 2024 Эко-Вектор

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС77-54261 от 24 мая 2013 г.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies