Trace elements sorption by bentonite in the presence of bacteria

Cover Page

Cite item

Abstract

Sorption of lead and copper by calcium bentonite, living and destroyed cells of gram-positive bacteria Bacillus subtilis, as well as in systems including the clay mineral and one of the biotic components in the concentration range of the elements from 25 to 250 μM was studied. The effect of acidity on the biosorption of trace elements was shown. The maximum biosorption of lead and copper was observed at pH 6 and reached 0.72 and 0.52 mM/g of dry matter, respectively. At pH 6 the maximum biosorption by the destroyed cells was also observed — 0.81 mM/g of lead and 0.71 mM/g of copper. Accumulation of trace elements by living and destroyed cells significantly exceeded their sorption by calcium bentonite. In the ternary systems, including bentonite and bacterial cells or bentonite and cell debris, there was an increase in the sorption of lead and copper compared to bentonite alone. At the same time, the sorption of trace elements by a mixture of bentonite and cell fragments was lower than the additively calculated sorption by the individual components for both lead and copper at all concentrations studied. A similar pattern was observed for the system of living cells and bentonite for copper and living cells and bentonite for lead at low metal concentrations.

Full Text

ВВЕДЕНИЕ

Биогеохимические циклы микроэлементов в природных и антропогенных биокосных системах (почвах, грунтах, илах, биофильмах и др.) определяются составом и свойствами отдельных минеральных, органических и биотических компонентов таких систем, а также сложными взаимодействиями между ними.

Высокая скорость размножения (деление каждые 20–30 мин) и большое соотношение площади поверхности клеток к их объему делает микроорганизмы определяющими участниками биогеохимических циклов элементов (Добровольский, 2001). Основными процессами взаимодействия микроорганизмов с микроэлементами, имеющими биогеохимическое значение являются:

– биосорбция и биоаккумуляция;

– биотрансформация соединений;

– секреция микроорганизмами органических и неорганических метаболитов, изменяющих подвижность элементов;

– разложение микроорганизмами комплексных соединений микроэлементов и органических соединений;

– модификация микроорганизмами и их метаболитами минеральных и органических компонентов и изменение физико-химических условий, изменяющих формы нахождения, подвижность и биологическую доступность микроэлементов в биокосных системах (Tabak et al., 2005; Переломов и др., 2013; Переломов, Чулин, 2014).

Под биосорбцией понимают связывание металлов на поверхности бактериальных клеток, которое происходит в основном по механизмам ионного обмена, хелатообразования и адсорбции (White et al., 1995). Протекание биосорбционных процессов определятся как поверхностными свойствами клеточных оболочек (заряд, количество и ориентация металл-связывающих центров), так и формами химических соединений металлов в жидкой фазе. Грамположительные бактерии имеют бόльшую сорбционную емкость, благодаря толстому пептидогликановому слою их клеточной оболочки, содержащему большое количество функциональных групп (Beveridge 1989; Beveridge et al., 1997). Кривые титрования бактерий, дрожжей и грибов, так же как и изолированных клеточных стенок бактерий и бактериальных полимерных соединений,  – в основном ровные, без резких перегибов, что показывает наличие множества различных лигандов на их поверхности (Chen et al., 1995; Weppen, Hornburg, 1995).

Глинистые минералы являются основополагающими компонентами большинства биокосных систем, в первую очередь – почв, и в значительной степени контролируют подвижность и биологическую доступность соединений элементов в наземных экосистемах.

Сорбционная емкость глинистых минералов определяется их структурой и дисперсностью. У трехслойных минералов с расширяющейся кристаллической решеткой она больше, чем у двухслойных (Глазовская, 1997).

Причинами, обусловливающими способность глинистых минералов к катионному обмену, могут являться:

  1. – плоские дефекты кристаллических структур – нарушение связей на краях алюмокремниевых групп, вызывающее увеличение числа нескомпенсированных зарядов, которые уравновешиваются адсорбированными катионами;
  2. – точечные и линейные дефекты кристаллов (дислокации); примером точечного дефекта являются замещения внутри структуры четырехвалентного кремния в тетраэдрических слоях алюминием и трехвалентного алюминия в октаэдрических слоях катионами низшей валентности, обычно магнием, вызывающие появление нескомпенсированных отрицательных зарядов в структурной ячейке некоторых глинистых минералов;
  3. – замещение обменного водорода на поверхности минерала на катионы (Переломов и др., 2017).

Сорбционные свойства глинистых минералов не могут быть обусловлены только одной из рассматриваемых причин, они являются следствием всех трех, с большим или меньшим преобладанием одной из них, однако основной вклад в формирование сорбционной емкости глинистых минералов вносит нарушение связей кристаллической решетки.

Особенности кристаллохимического строения бентонита, относящегося к трехслойным минералам, обуславливают наличие на его поверхности большого количества ионообменных катионов, достаточно сильно влияющих на физико-химические свойства минерала. Его трехслойный пакет имеет отрицательный заряд, обусловленный замещением трехвалентных элементов (Al, Fe) в октаэдрическом слое на двухвалентные элементы (Мg, Fe) или четырехвалентного Si на трехвалентный Аl в тетраэдрическом слое. Благодаря отрицательному заряду, на поверхности пакета располагаются положительные одно-, двух- и трехвалентные катионы (Na, K, Ca, Mg и Fe), которые способны замещаться катионами микроэлементов.

Однако в реальных биокосных системах поведение микроэлементов определяется не столько отдельными компонентами этих систем, сколько продуктами их взаимодействия. Это могут быть как агрегаты, возникающие в результате их прямого физического взаимодействия, так и химически или биологически модифицированные поверхности этих компонентов.

Так, микроорганизмы оказывают значительное влияние на минералы, модифицируя их поверхность, участвуя в агрегации, выветривании или, наоборот, внося вклад в осаждение и формирование новых минералов (Konhauser, Urrutia, 1999). В свою очередь минералы могут оказывать влияние на микробиологическую активность, причем как напрямую, так и опосредованно (Stotzky, 1986). Прямое воздействие сводится к непосредственному физическому взаимодействию поверхностей минералов и микроорганизмов. Опосредованное воздействие заключается в изменении минералами микросреды обитания микроорганизмов, например в адсорбции микробных метаболитов и загрязнителей (Переломов и др., 2013), которые могут негативно влиять на жизнедеятельность микробиоты, а также в поддержании минералами оптимального уровня кислотности, влажности, питательных веществ и т.д. (Novitzky, 1986; van Loosdrecht et al., 1990).

В данной работе мы изучили влияние живых и разрушенных клеток микроорганизмов на поглощение свинца и меди бентонитом при определенных условиях эксперимента.

МЕТОДИКА

Для эксперимента был использован кальциевый бентонит из месторождения на территории Баварии, ФРГ (Usman et al., 2004). Содержание в бентоните монтмориллонита около 70%. Химический (оксидный) состав представлен SiO2 – 48.5%, Al2O3 – 18.1%, TiO2 – 0.24, Fe2O3 – 6.0%, MgO – 4.9%, CaO – 4.3%, Na2O – 4.0%, K2O – 1.7%, MnO2 – 0.05%. Показатель адсорбции и емкость катионного обмена, определенные по адсорбции метиленового голубого согласно ГОСТ 21283-93, составили 340 мг/г и 106 мг-экв/100 г соответственно; рН водной вытяжки – 10.2.

В качестве микробной биомассы был выбран штамм распространенных грамположительных бактерий Bacillus subtilis. Для получения биомассы микроорганизмов использовалась жидкая питательная Литическая среда (LB среда), содержащая 10 г бактотриптона, 5 г дрожжевого экстракта, 5 г NaCl, растворенных в 1 л деионизованной воды. Окончательная величина рН LB среды была доведена до 7 с помощью 5М NaOH и стерилизована автоклавированием. После заражения LB среды в конических колбах бактерии культивировались в течение ночи при 37°С на качалке. По окончании культивирования клетки осаждали центрифугированием при 6000 оборотах в минуту в течение 10 минут и питательная среда декантирована. Затем клетки трижды промывали стерильным физиологическим раствором с последующим центрифугированием. Полученный в результате осадок клеток был суспендирован в 0.02 М KNO3 (рН 5) для сорбционных экспериментов. Оптическая плотность бактериальных суспензий была определена фотометрически (Методы общей бактериологии, 1983) на спектрофотометре Shimadzu UV-160 A (Япония). Для контроля концентраций клеток на разных этапах эксперимента были проведены контрольные высевы бактерий на агаризированной среде для точного определения КОЕ (колониеобразующей единицы) микроорганизмов. Разрушение бактериальных клеток проводили ультразвуком в течение 5 циклов по 30 секунд при частоте 50 кГц (с перерывом в одну минуту).

Для расчета биомассы бактерий на основе оптической плотности была использована формула (Методы общей бактериологии, 1983):

W = 9929(1–√0.07347A660),

где W – биомасса микроорганизмов (микрограмм на миллилитр), A660 – оптическая плотность бактериальной суспензии при длине волны 660 нм.

В ходе эксперимента была изучена адсорбция меди и свинца, взятых в форме нитратов кальциевым бентонитом, бентонитом в присутствии живых клеток бактерий Bacillus subtilis, бентонитом в присутствии остатков микроорганизмов, полученных после автоклавирования, а также биосорбция указанных микроэлементов живыми и разрушенными клетками. Концентрация исходных растворов Pb(NO3)2 и Cu(NO3)2 для эксперимента составляла 1 мМ. Соответствующие количества исходных растворов были добавлены в экспериментальные сосуды с суспензией бактерий с известной оптической плотностью для получения растворов с концентрацией 25, 50, 100, 150, 200 и 250 мкM. Эксперимент по биосорбции проводился при рН сорбционного раствора 4, 5 и 6. Величина рН раствора была доведена до требующихся величин добавлением микроколичеств концентрированных KOH или HNO3. Эксперименты в присутствии бентонита выполнены при соотношении твердая фаза : жидкая фаза равном 1 : 200 (0,1 г минерала : 20 мл экспериментального раствора), постоянной ионной силе раствора (в среде 0.02 М KNO3) и рН = 5.0.

Суспензии интенсивно встряхивали в течение 3 часов на электрических качалках со средней скоростью. По окончании эксперимента жидкую и твердую фазы разделяли центрифугированием при 10 000 оборотах в минуту в течение 15 минут. Количество адсорбированных металлов рассчитывали как разность между их содержанием в исходном и равновесном растворах. Определение концентраций металлов производили методом атомно-абсорбционной спектрофотометрии с пламенной (Cu) и электротермической (Pb) атомизацией проб.

РЕЗУЛЬТАТЫ И ИХ ОБСУЖДЕНИЕ

Биосорбция Pb и Cu живымии разрушенными клетками Bacillus subtilisпри различных рН

Beveridge и Murray (1980) предложили для Bacillus subtilis двухступенчатый механизм взаимодействия катионов микроэлементов с поверхностью бактериальных клеток. На первой ступени происходит электростатическое взаимодействие ионов металлов с функциональными группами на поверхности клеточной оболочки. На втором этапе присоединенные металлы выступают в качестве точек дальнейшего осаждения элементов и инициации роста агрегатов. При кратковременном взаимодействии и низких концентрациях микроэлементов в растворе реализуется преимущественно только первый сценарий.

Кислотность среды является одним из основных факторов, определяющих биосорбцию элементов (Переломов и др., 2013). Предполагая сходство между минеральными и биологическими поверхностями, можно утверждать, что с увеличением рН происходит депротонизация функциональных групп клеточных оболочек, что способствует связыванию катионов и проявляется в общей тенденции увеличения адсорбции с ростом рН. Для большинства поверхностей бактериальных клеток изоэлектрические точки (смена суммарного положительного заряда на отрицательный) находятся в интервале между рН 2 и рН 4 (Beveridge, Koval, 1981). Таким образом, в условиях нашего эксперимента поверхность как бентонита, так и живых клеток и их обломков были заряжены отрицательно и обеспечивали электростатическое взаимодействие с катионами металлов.

Биосорбция зависит от возраста клеток, а также от того, живые клетки или мертвые. Емкость биосорбции мертвых клеток может быть больше, равной или меньше, чем живых клеток (Переломов, 2013). Способ обработки биомассы при получении мертвых клеток также имеет большое значение для биосорбции (Brady, Tobin, 1994). В связи с различными условиями проводимых экспериментов литературные данные о величинах биосорбции значительно различаются.

Полученные нами данные о биосорбции катионов свинца и меди живыми и разрушенными бактериальными клетками при различных значениях рН, отражены на рис. 1 и 2.

 

Рис. 1. Биосорбция Pb живыми (а) и разрушенными клетками (б) при рН 4–6 (мМ/г сухой биомассы).

 

Рис. 2. Биосорбция Cu живыми (а) и разрушенными клетками (б) при рН 4–6 (мМ/г сухой биомассы).

 

При рН 4 сорбционного раствора мы не наблюдали биосорбции меди живыми и разрушенными клетками, а биосорбция свинца происходила при внесении доз элемента 100 мкМ и выше. Очевидно, в данных условиях кислая среда не позволяла катионам микроэлементов конкурировать с протонами за сорбционные центры. Максимальная биосорбция свинца живыми клетками достигала 0.5 мМ/г при рН 5 и 0.72 мМ/г при рН 6 (рис. 1а). При рН 4 и рН 5 поглощение свинца живыми и разрушенными клетками практически не различалось, но при рН 6 биосорбция элемента обломками клеток превосходила их поглощение живыми клетками и достигала при максимальных концентрациях свинца в растворе 0.81 мМ/г (рис. 1б). Факты большей сорбционной емкости мертвых клеток подтверждаются литературными данными (Li et al., 2010; Huang et al., 2013 и др.). Очевидно, что при разрушении клеток в сорбционный процесс включаются как внутренние части клеточных оболочек, так и некоторые внутриклеточные структуры. За счет этого происходит увеличение количества и разнообразия функциональных групп и сорбционных центров, задействованных в поглощении микроэлементов (Fu, Viraraghavan, 2002; Li et al., 2010).

Биосорбция меди живыми клетками при максимальном внесении элемента в раствор была ниже, чем биосорбция свинца и достигала 0.34 при рН 5 и 0.52 мМ/г при рН 6. Биосорбция разрушенными клетками превышает поглощение меди живыми клетками при рН 5 и рН 6 во всем диапазоне вносимых концентраций элемента и достигала максимума — 0.71 мМ/г при рН 6 и набольшей концентрации элемента в растворе.

Поглощение свинца и меди бентонитом и бентонитом в присутствии живых и разрушенных клеток

Поглощение свинца и меди кальциевым бентонитом в диапазоне концентраций 25–250 мкМ при рН 5 изображено на рис. 3. Сравнение величин адсорбции Pb и Сu бентонитом, а также живыми и разрушенными клетками (рис. 1 и 2) свидетельствует о том, что биологический материал является более эффективным сорбентом (на порядок и более). Поглощение микроэлементов снижается в ряду:

Pb: живые клетки > обломки клеток > бентонит

Cu: обломки клеток > живые клетки > бентонит.

Результаты нашего эксперимента подтверждаются литературными данными. Так, сравнительное изучение поглощения Cd различными почвенными компонентами, в том числе бактериями, и их смесями, проведенное Kurek с соавторами (1982), показало, что микроорганизмы обладают максимальной удельной емкостью поглощения элемента. Бактерии поглощали наибольшее количество Cd и в другом исследовании Kurek с соавторами (1996), где сравнивалась иммобилизация Cd такими почвенными компонентами, как монтмориллонит, гуминовые кислоты, живые и мертвые клетки Arthrobacter sp., выделенные из почвы.

 

Рис. 3. Поглощение Pb и Cu кальциевым бентонитом при рН 5 (мМ/кг).

 

Специальные многокомпонентные системы (Partitioning in Geobiochemical Systems, PIGS) были использованы для сравнения поглощения металлов различными почвенными компонентами: бактериями, грибами, торфом, глинами и оксидом алюминия в присутствии и отсутствии фульвокислот (Ledin et al., 1996). Результаты показали, что даже тогда, когда микроорганизмы присутствовали в небольших количествах в составе твёрдой фазы, они вносили значительный вклад в поглощение металлов.

Calmano с соавторами (1988) в специальном многокамерном устройстве, камеры которого были разделены друг от друга фильтрами, изучили сорбцию и десорбцию металлов различными компонентами седиментов. В этой системе было проанализировано конкурентное поглощение Cu, Cd и Zn между клеточными стенками водоросли Scenedesmus quadricauda, бентонитом, оксидом алюминия, оксидом марганца, кварцем и гетитом. Количество указанных компонентов моделировало усредненный состав седиментов. Исследования показали, что наибольшим сродством к кадмию обладают клеточные стенки водоросли. После некоторого времени в систему добавили соль для моделирования условий морской воды. При этом кадмий был ремобилизован из всех компонентов седиментов. Аналогичное поведение наблюдалось и для цинка, за исключением варианта с бентонитом. Медь была прочно связана бентонитом и также не десорбировалась с поверхности клеточных стенок.

Мы исследовали поглощение свинца и меди бентонитом также в присутствии живых и разрушенных клеток бактерий при исходной величине рН 5 сорбционного раствора (рис. 4, 5). Для изучения аддитивности поглощения микроэлементов в данной биоминеральной системе мы просуммировали поглощение микроэлементов отдельными компонентами – минералом и клетками, а также минералом и обломками клеток на основе ранее полученных данных. При рассчетах биосорбция отдельными клетками и их обломками и биосорбция клетками и обломками в присутствии бентонита были выровнены на основе показателей оптической плотности и их пересчета на биомассу.

 

Рис. 4. Поглощение Pb из исходного раствора отдельными компонентами, смесями и расчетное поглощение (как сумма поглощения отдельными компонентами) (мкМ).

 

Рис. 5. Поглощение Cu из исходного раствора отдельными компонентами, смесями и расчетное поглощение (как сумма поглощения отдельными компонентами) (мкМ).

 

Установлено, что в присутствии живых и разрушенных клеток микроорганизмов поглощение микроэлементов из сорбционного раствора значительно возрастает. Для свинца максимальное поглощение наблюдается в системе, состоящейиз бентонита и живых клеток (рис. 4). При концентрациях раствора 25–100 мкМ значения поглощения в присутствии клеток и их обломков близки, но при более высоких концентрациях аккумулирование в присутствии клеток существенно больше. Это происходит, несмотря на тенденцию к большему поглощению свинца мертвыми микроорганизмами по сравнению с живыми при концентрациях 100–250 мкМ. При этом расчетная суммарная сорбция бентонитом и клетками и бентонитом и обломками несколько выше реального поглощения их смесью при низких концентрациях элемента. В диапазоне концентраций 100–250 мкМ расчетное суммарное поглощение мертвыми клетками и бентонитом больше реального, а расчетное поглощение бентонитом и клетками даже несколько ниже экспериментального, что может быть результатом формирования новых сорбционных центров под воздействием живых клеток (рис. 4).

Поглощение меди в присутствии живых и разрушенных клеток бактерий по сравнению с одним бентонитом увеличивалось при концентрациях выше 50 мкМ (рис. 5) и росло с увеличением концентрации элемента в растворе. Эффект живых клеток и их обломков на поглощение микроэлемента был практически одинаков. Однако расчетное суммарное поглощение меди бентонитом и биологическим материалом, в целом, превосходило экспериментальные данные как для живых клеток (в меньшей степени), так и для обломков клеток (в большей степени). Такое снижение поглощения меди можно объяснить взаимодействием клеток и органического материала с бентонитом и маскировкой или нейтрализацией в результате этого сорбционных позиций. Максимальная модификация поверхности бентонита происходила под воздействием органического вещества разрушенных клеток (рис. 5). Walker с соавторами (1989) были получены аналогичные результаты для широкого спектра катионов микроэлементов. В их экспериментах емкость поглощения органо-минеральными системами составляла 20–90% от количества аддитивно рассчитанного поглощения металлов индивидуальными компонентами. Маскировка сорбционных центров органическими остатками бактерий была подтверждена авторами методами трансмиссионной электронной микроскопии и энергодисперсионной рентгеновской спектроскопии.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Таким образом, проведенные нами исследования подтверждают, что микроорганизмы являются активными участниками биогеохимических циклов микроэлементов за счет их биосорбции. Кислотность раствора является ключевым фактором в процессе биосорбции поскольку определяет заряд на поверхности клеток микроорганизмов при их электростатическом взаимодействии с катионами микроэлементов. С ростом pH с 4 до 6 объем поглощенных микроэлементов увеличивается.

В трехкомпонентных биокосных системах, включающих бентонит и клетки бактерий или бентонит и обломки клеток, происходит увеличение поглощения изученных микроэлементов по сравнению с бентонитом. При этом поглощение смесью бентонита и обломков клеток было ниже, чем аддитивно рассчитанное аккумулирование микроэлементов индивидуальными компонентами как для свинца, так и для меди при всех изученных концентрациях. Аналогичная закономерность наблюдалась для системы из живых клеток и бентонита для меди и живых клеток и бентонита для свинца при его низком содержании в сорбционном растворе.

Источник финансирования

Работа выполнена при поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (проект № 18-04-00274).

×

About the authors

L. V. Perelomov

Tula State Lev Tolstoy Pedagogical University

Author for correspondence.
Email: perelomov@rambler.ru
Russian Federation, 125, Lenina avenue, Tula, 300026

O. I. Sizova

Skryabin Institute of Biochemistry and Physiology of Microorganisms (IBPM RAS)

Email: osizova@rambler.ru
Russian Federation, 5, Institutskaja street, Puschino, Moscow region, 142290

Yu. M. Atroshchenko

Tula State Lev Tolstoy Pedagogical University

Email: reaktiv@tsput.ru
Russian Federation, 125, Lenina avenue, Tula, 300026

References

  1. Глазовская М.А. (1997) Методологические основы оценки эколого-геохимической устойчивости почв к техногенным воздействиям. М.: Изд-во МГУ, 102 с.
  2. Добровольский В.В. (2001) География почв с основами почвоведения. М.: Гуманитарный изд. центр “ВЛА- ДОС”, 384 с.
  3. Методы общей бактериологии. Том 1. Под редакцией Ф. Герхарда и др. М.: Мир, 536 с.
  4. Переломов Л.В., Переломова И.В., Пинский Д.Л. (2013) Молекулярные механизмы взаимодействия между микроэлементами и микроорганизмами в биокосных системах (биосорбция и биоаккумуляция). Агрохимия (3), 80–94.
  5. Переломов Л.В., Чулин А.Н. (2014) Молекулярные ме- ханизмы взаимодействия микроорганизмов и микро- элементов в окружающей среде. Прямая биологиче- ская трансформация соединений микроэлементов. Успехи современной биологии 134(6), 452–470.
  6. Переломов Л.В., Чилачава К.Б., Швыкин А.Ю., Атро- щенко Ю.М. (2017) Влияние органических веществ гумуса на поглощение тяжелых металлов глинистыми минералами. Агрохимия (2), 99–107.
  7. Beveridge T. (1989) Interactions of metal ions with compo- nents of bacterial cellwalls and their biomineralization. In Metal-Microbe Interactions. Spec. Publ. Soc. Gen. Micro- biol. 65–83.
  8. Beveridge T. J. and Koval S. F. (1981) Binding of Metals to Cell Envelopes of Escherichia coli K-12. Appl. Environ. Microbiol. 42(2), 325–335.
  9. Beveridge T., Murray R. (1980) Sites of metal deposition in the cell wall of Bacillus subtilis. J. Bacteriol. 141(2), 876–887.
  10. Beveridge T.J., Pouwels P.H., Sara M., Kotiranta A., Lounat- maa K., Kari K., Kerosuo E., Haapasalo M., Egelseer E.M., Schocher I., Sleytr U.B., Morelli L., Callegari M.L., No- mellini J.F., Bingle W.H., Smit J., Leibovitz E., Lemaire M., Miras I., Salamitou S., Beguin P., Ohayon H., Gounon P., Matuschek M., Koval S.F. (1997) Function of S-layers. FEMS Microbiol. Rev. 20(1–2), 99–149.
  11. Brady J., Tobin J. (1994) Adsorption of metal ions by Rhi- zopus arrhizus biomass: characterization studies. Enzyme Microb. Technol. 16(8), 671–675.
  12. Calmano W., Ahlf W., Forstner U. (1988) Study of metal sorption/desorption processes on competing sediment com- ponents with a multichamber device. Environ. Geol. Water Sci. 11(1), 77–84.
  13. Chen J.H., Lion L., Ghiorse W., Shuler M. (1995) Mobiliza- tion of adsorbed cadmium and lead in aquifer material by bacterial extracellular polymers. Water Res. 29(2), 421–430.
  14. Fu Y., Viraraghavan T. (2002) Removal of Congo Red from an aqueous solution by fungus Aspergillus niger. J. Adv. Envi- ron Res. 7(1), 239–247.
  15. Huang F., Dang Z., Guo C.L., Lu G.N., Gu R.R., Liu H.J.,
  16. Zhang H. (2013) Biosorption of Cd(II) by live and dead cells
  17. of Bacillus cereus RC-1 isolated from cadmium-contaminat- ed soil. Colloids Surf B Biointerfaces 107, 11–18.
  18. Konhauser K.O., Urrutia M.M. (1999) Bacterial clay au- thigenesis: a common biogeochemical process. Chem. Geol. 161, 399–413.
  19. Kurek E., Czaban J., Bollag J.M. (1982) Sorption of cadmi- um by microorganisms in competition with other soil con- stituents. Appl. Environ. Microbiol. 43(5), 1011–1015.
  20. Kurek E., Kaczorowska R., Nadulska I., Ochal M., Puacz E., Patkowska E. (1996) Retention of Cd by soil constitu- ents under different environmental conditions. Chemosphere 33(2), 277–284.
  21. Ledin M., Krantz-Rulcker C., Allard B. (1996) Zn, Cd and Hg accumulation by microorganisms, organic and inorganic soil components in multi-compartment systems. Soil Biol. Biochem. 28(6), 791–799.
  22. Li H., Lin Y., Guan W., Chang J., Xu L., Guo J., Wei G. (2010) Biosorption of Zn(II) by live and dead cells of Strepto- myces ciscaucasicus strain CCNWHX 72-14. J. Hazard. Ma- ter. 179, 151–159.
  23. Stotzky G. (1986) Influence of soil mineral colloids on meta- bolic processes, growth, adhesion, and ecology of microbes and viruses. In Interactions of soil minerals with natural or- ganics and microbes (Eds. Huang P.M., Schnitzer M.). SSSA Special Publication 17, Soil Science Society of America, Madison, WI, 305–428.
  24. Tabak H.H., Lens P., van Hullebusch E.D., Dejonghe W. (2005) Developments in bioremediation of soils and sedi- ments polluted with metals and radionuclides – 1. Microbial processes and mechanisms affecting bioremediation of metal contamination and infl uencing metal toxicity and transport. Rev. Environ. Sci. Bio. Technol. 4(3), 115–156.
  25. Usman R.A., Kuzyakov Y., Stahr K. (2004) Effect of clay minerals on extractability of heavy metals and sewage sludge mineralization in soil. Chem. Ecol. 20(2), 123–135.
  26. van Loosdrecht M.C.M., Lyklema J., Norde W., and Zehnder
  27. A.J.B. (1990) Influence of Interfaces on Microbial Activity.
  28. Microbiol. Rev. 54(1), 75–87.
  29. Walker S.G., Flemming C.A., Ferris F. G., Beveridge T.J., Bailey G.W. (1989) Physicochemical interaction of Esch- erichia coli cell envelopes and Bacillus subtilis cell walls with two clays and ability of the composite to immobilize heavy metals from solution. Appl. Environ. Microbiol. 55(11), 2976– 2984.
  30. Weppen P., Hornburg A. (1995) Calorimetric studies on in- teractions of divalent cations and microorganisms or micro- bial envelopes. Thermochim. Acta. 269/270, 393–404.
  31. White C., Wilkinson S.C., Gadd G.M. (1995) The role of microorganisms in biosorption of toxic metals and radionu- clides. Int. Biodeterior. Biodegrad. 35(1–3), 17–40.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. Fig. 1. Pb biosorption with live (a) and destroyed cells (b) at pH 4–6 (mM / g dry biomass).

Download (288KB)
2. Fig. 2. Cu biosorption by living (a) and destroyed cells (b) at pH 4–6 (mM / g dry biomass).

Download (271KB)
3. Fig. 3. Absorption of Pb and Cu by calcium bentonite at pH 5 (mM / kg).

Download (150KB)
4. Fig. 4. The absorption of Pb from the initial solution by individual components, mixtures, and the calculated absorption (as the sum of the absorption by individual components) (μM).

Download (212KB)
5. Fig. 5. The absorption of Cu from the initial solution by individual components, mixtures and the calculated absorption (as the sum of the absorption by the individual components) (μM).

Download (230KB)

Copyright (c) 2019 Russian Academy of Sciences

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies