The regulatory role of entomophages in reducing the abundance of major pests in soybean crops

I. S. Agas’eva; Агасьева И. С.; V. Ya. Ismailov; Исмаилов В. Я.; M. V. Petrishcheva; Петрищева М. В.; A. S. Nastasii; Настасий А. С.; V. S. Petrishchev; Петрищев В. С.

doi:10.31857/S2500262725030044

The regulatory role of entomophages in reducing the abundance of major pests in soybean crops

Авторлар: Agas’eva I.S.¹, Ismailov V.Y.¹, Petrishcheva M.V.¹, Nastasii A.S.¹, Petrishchev V.S.¹
Мекемелер:
1. Federal Scientific Center for Biological Plant Protection
Шығарылым: № 3 (2025)
Беттер: 21-26
Бөлім: Crop production, plant protection and biotechnology
URL: https://journals.eco-vector.com/2500-2627/article/view/688049
DOI: https://doi.org/10.31857/S2500262725030044
EDN: https://elibrary.ru/FDSVON
ID: 688049

Дәйексөз келтіру

Толық мәтін

Аннотация
Толық мәтін
Авторлар туралы
Әдебиет тізімі
Қосымша файлдар
Статистика

Аннотация

The aim of the research was to study the species composition and trophic specialization of entomophages to regulate the number of major soybean pests. The research was carried out in 2023–2024 in Krasnodar on soybean varieties Vita and Grant (2 ha), as well as in the Dinskoy (10 ha) and Korenovsky districts (15 ha) on varieties Vilana, Vilana Beta, and Veda, in farms practicing environmentally sound plant protection systems. The biopesticide Akkar, Zh (4 l/ha) was applied twice against the cotton bollworm and the acacia moth at 10-day intervals. To account for the species composition and abundance of insects were conducted, mowing with entomological nets of various modifications, setting Malaise traps, and for accounting of parasites were used cocoons, pupae, imagos and eggs of host insects, which were set in semi-isolated containers. The species composition of the dominant pests and their complex of entomophages on soybean crops has been established. The parasite complex of owlet moths on soybean was represented by 43 species of the following families: Ichneumonidae, Bethylidae, Braconidae, Encyrtidae, Elasmidae, Eupelmidae, Eulophidae, Pteromalidae, Torymidae, Trichogrammatidae. 7 species of the Coccinellidae family were found on soybean crops, where 6 species are entomophages and 1 species is mycophage. The main species of parasitic hymenoptera have been identified, the trophic relationships of which are associated with pulse pod borer moth (E. zinckenella) at various preimaginal stages of its development. Two native parasitic Hymenoptera P. cassidae and A. cassidae identified in soybean crops showed to be effective against adventitious species of stink bugs H. halys and N. viridula.

Негізгі сөздер

Soybeans (Glycine max (L.) Merr.), entomophages, parasites, trophic relationships, pest management

Толық мәтін

В производстве сои серьезную угрозу представляют вредные организмы. Потери урожая от вредителей и болезней могут достигать 30…40 % [1, 2, 3], что приводит к значительным экономическим убыткам в регионах выращивания этой культуры. Насекомые-вредители оказывают негативное влияние на урожайность и качество семенного материала сои [4]. Видовой состав вредителей сои достаточно хорошо изучен, однако уровень доминирования, вредоносность и численность насекомых варьируют в зависимости от абиотических и биотических факторов среды, влияющих на развитие и размножение фитофагов [5, 6, 7].

Среди вредителей, которые наносят ущерб посевам сои, особенно выделяют представителей отрядов Hemiptera (клопы, тли), Lepidoptera (различные виды совок, огневки и др.) и Coleoptera (клубеньковые долгоносики, щелкуны). В частности, насекомые надсемейства Aphidoidea (тли) вызывают скручивание и сморщивание листьев, сильное увядание и в отдельных случаях гибель растений. Кроме того, такие патогены, переносимые соевой тлей, как вирус мозаики сои, снижают урожайность до 40 %, а также уменьшают содержание белка в семенах на 7…19 %, масла – на 2,5 %. Эффективность использования сортов, устойчивых к повреждению различными видами вредителей, ограничена из-за их адаптации к устойчивости растений-хозяев [8].

Клопы, например Halyomorpha halys Stal, повреждают бобы, семена и плоды сои. Наибольшую численность популяций и, соответственно, ущерб от этих вредителей регистрируют в период созревания сои, от образования бобов до сбора урожая [9].

Личинки хлопковой совки Helicoverpa armigera Hb., проникая внутрь боба, частично или полностью уничтожают его. Подобно личинкам акациевой огневки (Etiella zinckenella Tr.), гусеницы H. armigera загрязняют семена экскрементами. Повреждения, наносимые хлопковой совкой, наиболее значительны, а совместное поражение двумя указанными вредителями приводит к снижению урожайности культуры до 15 % [10, 11].

Масштабная защита посевов сои от вредителей, осуществляемая на миллионах гектаров по всему миру, зачастую сопряжена с применением значительных объемов химических инсектицидов. Однако удовлетворение растущего спроса на продовольствие в условиях быстрого увеличения населения требует защиты сельскохозяйственных культур при одновременном сохранении качества окружающей среды, что достижимо только с использованием экологически и экономически обоснованных методов [12]. Известны случаи нецелевой токсичности ряда инсектицидов, используемых против вредных членистоногих. Например, такие листовые инсектициды, широко применяемые на Среднем Западе США для борьбы с соевой тлей, как хлорпирифос, лямбда-цигалотрин и бифентрин, токсичны для диких животных в лабораторных условиях [13]. В то же время у ряда видов вредителей формируется устойчивость к существующим химическим соединениям. Адаптацию к инсектицидам наблюдают и у основных вредителей сои. Изучение чувствительности клопов-пентатомид (Hemiptera: Pentatomidae) к инсектицидам показало их низкую или среднюю восприимчивость к ацетамиприду + α-циперметрину, ζ-циперметрину + бифентрину, динотефурану + λ-цигалотрину и бифентрину + карбосульфану [14, 15].

В условиях нарастающей угрозы, обусловленной вредоносностью фитофагов и развитием у них резистентности к различным группам инсектицидов, а также под влиянием растущего спроса на экологически безопасную соевую продукцию, все более востребованными становятся биологические методы контроля вредителей. В рамках их реализации необходимо уделять повышенное внимание естественной биоценотической регуляции, эффективность которой напрямую связана с детальным изучением видового разнообразия и трофических связей популяций насекомых, обитающих на посевах сои.

Цель исследования – изучение видового состава и трофической специализации энтомофагов для регулирования численности основных вредителей сои.

Методика. Работу проводили в 2023–2024 гг. в посевах сои в восьмипольном севообороте Федерального научного центра биологической защиты растений (г. Краснодар) на сортах сои Вита и Грант на общей площади 2 га, а также в фермерских хозяйствах КХ (крестьянское хозяйство) «Кононенко» Динского района и ИП ГКФХ (индивидуальный предприниматель, глава крестьянского (фермерского) хозяйства) В. Н. Чуб Кореновского района Краснодарского края на сортах сои среднеспелого срока созревания Вилана, Вилана Бета и Веда на общей площади 10 и 15 га соответственно. Указанные хозяйства ориентируются на разработку биологических систем защиты сои. Двукратную обработку против основных вредителей (хлопковая совка и акациевая огневка) проводили с интервалом 10 суток биопрепаратом Аккар, Ж (4 л/га).

Почва во всех трех точках проведения мониторинга типичная для центральной зоны Северо-Кавказского региона – чернозем выщелоченный легкоглинистого гранулометрического состава. Глубина гумусового горизонта – 80…150 см.

Учет метеорологических параметров, сложившихся в регионе в годы проведения исследований, осуществляли на основе данных метеостанции Круглик (г. Краснодар). Они в полной мере отражали общую картину погоды в регионе. Существенных различий в метеорологических условиях между тремя пунктами проведения мониторинга не наблюдали. Температурный режим в мае 2023 г. находился на уровне среднемноголетнего. Июнь–август характеризовались более высокими температурами по сравнению со среднемноголетними (среднемесячные показатели выше нормы на 5…6 °C. В мае–июле наблюдали обильные осадки, которые превышали среднемноголетние значения. При этом август выделялся отсутствием осадков и низкой влажностью (табл. 1).

Табл. 1. Метеоданные в период вегетации сои (Краснодарский край (метеостанция Круглик))

Год	Месяц и декада
	май			июнь			июль			август
	1*	2	3	1	2	3	1	2	3	1	2	3
Температура воздуха, °С
Среднемноголетняя	15,0	16,8	18,5	19,5	20,4	21,3	20,3	23,2	25,0	23,9	22,7	21,9
2023 г.	14,7	13,8	19,4	24,0	25,6	24,4	30,2	29,0	33,2	27,8	26,9	27,1
2024 г.	14,0	17,2	22,3	25,0	26,6	27,7	30,2	29,0	33,2	35,0	35,9	33,1
Количество осадков, мм
Среднемноголетнее	18	19	20	22	23	22	21	19	19	16	18	18
2023 г.	52,0	2,0	45,1	64,5	36,0	30,0	30,0	25,0	-	2,0	-	-
2024 г.	11,0	54,0	-	21,0	-	-	8,0	28,0	11,0	-	1,2	6,2
Относительная влажность воздуха, %
Среднемноголетняя	67	67	67	66	66	65	65	65	64	63	63	65
2023 г.	78	63	75	66	64	61	47	46	41	36	33	26
2024 г.	57	72	59	52	51	38	36	30	59	56	43	52

*1, 2, 3 – номер декады.

В мае–июле 2024 г. во всех хозяйствах, где проводили учеты, сохранялась тенденция к высоким температурам, характерная для 2023 г. Среднемесячные значения превышали норму на 5…7 °C. При этом количество осадков с мая по август было значительно ниже среднемноголетних значений (в 3-й декаде мая, 2-й, 3-й декадах июня осадков не было, затем в 1-й декаде июля выпало 8 мм осадков, что почти в 4 раза меньше, чем в 2023 г.), наблюдали сильный дефицит влаги, что повлияло на урожайность культуры.

Для определения видового состава энтомокомплекса ценоза сои применяли стандартные энтомологические методики учета [16]. Маршрутные обследования начинали весной после появления всходов сои с интервалом 1 раз в 7 дней до конца вегетационного периода. При этом до образования 6 настоящих листочков осматривали по 10 растений в трехкратной повторности рандомизированно. После этого учеты проводили методом кошения энтомологическим сачком: по диагонали поля на каждом участке брали по 4 пробы (по 25 взмахов сачком в каждом), то есть всего по 100 взмахов сачком. Учеты выполняли в теплую погоду в 10…11 часов утра, когда насекомые активно ведут себя на растениях и выявляются наиболее полно.

Трофическую специализацию энтомофагов изучали с использованием стандартных энтомологических методик [17, 18], а также методов сбора преимагинальных стадий насекомых-хозяев (в ценозе сои и прилежащих стаций) с индивидуальным и массовым выведением паразитов. Для учета чешуекрылых вредителей применяли ловушки с феромонами хлопковой, озимой, восклицательной совок, совки-гамма, совки-ипсилон и капустной моли. Учет видового состава и численности жуков-щелкунов выполняли с использованием наземных феромонных ловушек «Эстрон» с синтетическим феромоном. Дополнительно задействовали феромонные ловушки, предназначенные для отлова мраморного клопа, обладающие агрегационными свойствами и привлекающие родственные виды клопов-пентатомид, в частности, незару зеленую (Nezara viridula Linnaeus), нимфы которой часто встречались на листьях сои (рис. 1в). Феромон для коричнево-мраморного клопа привлекал не только взрослых насекомых (рис. 1б), но и их нимф [19]. В феромонной ловушке большая часть отловленных клопов была представлена нимфами старшего возраста (рис. 1а).

Рис. 1. Феромонная ловушка (a) для учета клопов Halyomorpha halys Stål (b) и Nezara viridula Linnaeus (c) на сое.

Результаты и обсуждение. В посевах сои Краснодарского края выявлены 211 видов насекомых и 2 вида клещей (Tetranychus urticae Koch. и Tetranychus atlanticus McGregor). Среди обнаруженных видов насекомых 47,9 % оказались фитофагами (101 вид), 52,1 % (110 видов) – энтомофаги (табл. 2).

Табл. 2. Соотношение видов насекомых соевого ценоза по пищевой специализации (среднее за 2023–2024 гг. во всех исследуемых хозяйствах)

Отряд	Количество видов
	общее		фитофаги		энтомофаги
	общее		фитофаги		всего		из них
	ед.	%	ед.	%	ед.	%	паразитов		хищников
	ед.	%	ед.	%	ед.	%	ед.	%	ед.	%
Orthoptera	12	5,7	12	5,7	0	0,0	0	0,0	0	0,0
Homoptera	2	1,0	2	1,0	0	0,0	0	0,0	0	0,0
Thysanoptera	4	1,9	3	1,4	1	0,5	0	0,0	1	0,5
Hemiptera	40	19,0	34	16,1	6	2,8	0	0,0	6	2,8
Coleoptera	28	13,3	20	9,5	8	3,8	0	0,0	8	3,8
Neuroptera	6	2,9	0	0,0	6	2,8	0	0,0	6	2,8
Lepidoptera	28	13,3	28	13,3	0	0,0	0	0,0	0	0,0
Hymenoptera	85	40,5	1	0,5	84	39,8	84	39,8	0	0,0
Diptera	6	2,9	1	0,5	5	2,4	3	1,4	2	1,0
Всего	211	100	101	47,9	110	52,1	87	41,2	23	10,9

Все идентифицированные в посевах сои представители отрядов прямокрылых, равнокрылых и чешуекрылых были фитофагами. Наибольшее видовое разнообразие энтомофагов отмечено в отряде перепончатокрылых, который представлен 84 видами паразитических насекомых, что составляет 39,8 % от общего числа энтомофагов, зарегистрированных в ценозе сои. Остальные 10,9 % энтомофагов включали представителей отрядов Thysanoptera, Hemiptera, Neuroptera, Diptera и Coleoptera (6 видов семейства Coccinellidae и 2 вида семейства Carabidae).

Высокое разнообразие вредителей, поражающих сою, указывает на существование значительной угрозы для этой культуры. Подавляющее большинство фитофагов, выявленных на сое, относятся к полифагам. Среди этой группы многоядных вредителей наиболее значимыми были Melanotus desertus Pall., Thrips tabaci Lind., Polymerus cognatus Fieber., Lygus pratensis Linnaeus., Adelphocoris lineolatus Goeze., Dolycoris baccarum Linnaeus., Halyomorpha halys Stal., Nezara viridula Linnaeus., Agriotes sputator L., Agriotes gurgistanus Fald., Agriotes litigiosus Rossi., Opatrum sabulosum Linnaeus., Etiella zinckenella Treitschke., Helicoverpa armigera, Tetranychus urticae Koch. Гусеницы хлопковой совки наносили повреждения листьям (рис. 2а) и незрелым бобам сои (рис. 2б). Также на бобах отмечали многочисленные повреждения, вызванные гусеницами акациевой огневки (рис. 2в).

Рис. 2. Гусеницы H. armigera (а, b), Etiella zinckenella (c) на сое сорта Веда.

Среди основных вредителей, повреждающих сою, наиболее вредоносные фитофаги составили 9,3 % общей фауны членистоногих. Отдельные виды фитофагов присутствовали на посевах в течение всего вегетационного периода. К числу наиболее опасных вредителей отнесены Helicoverpa armigera, Heliothis viriplaca Hufnagel, Autographa gamma Linnaeus, Etiella zinckenella Treitschke, а также клопы семейств Miridae и Pentatomidae. На отдельных участках отмечены локальные популяции соевой тли (Aphis glycines Matsumura).

Среди 110 видов энтомофагов, составляющих ценоз сои, значительную роль в регулировании численности доминирующих вредителей играют представители отрядов перепончатокрылых, жесткокрылых, равнокрылых, двукрылых и полужесткокрылых.

Комплекс паразитов совки, повреждающей сою, включал 43 вида, относящихся к следующим семействам отряда перепончатокрылых:

Ichneumonidae (Hyposoter didumator Wesmael, Exetastes fornicator Fabricius, Exetastes nigripes Gravenhorst, Banchus falcatorius Fabricius, Banchus volutatorius Linnaeus, Netelia testacea Gravenhorst, Itoplectis melanocephala Gravenhorst, Barylypa pallida Gravenhorst, Barylypa amabilis Tosquinet);

Braconidae (Apanteles plutellae Kurdjumov, Apanteles vanessae Reinhard, Apanteles kazak Tobias, Apanteles arcticus Tobias, Microgaster vidua Ruthe, Chelonus oculator Fabricius, Chelonus annulipes Wesmael, Macrocentrus collaris Spinola, Rogas rossicus Spinola, Rogas dimidiatus Spinola, Bracon hebetor Sаy, Bracon simonovi Kokujev, Bracon quadrimaculatus Telenga, Bracon minutator Fabricius);

Pteromalidae (Dibrachуs cavus Walker);

Encyrtidae (Copidosoma agrotis Fonscolombe);

Eulophidae (Eulophus larvarum Linnaeus, Eulophus pennicornis Nees, Eulophus tespius Walker, Euplectrus bicolor Swederus, Euplectrus flavipes Fоnscolombe, Colpoclipeus florus Walker, Sympiesis viridula Thomson, Sympiesis sericeicornis Nees, Sympiesis xanthostoma Nees, Pediobius pyrgo Walker, Pediobius foliorum Geoffroy, Pediobius cassidae Erdös, Rhicnopelte crassicornis Nees);

Trichogrammatidae (Trichogramma evanescens Westwood, Trichogramma pintoi Voеgelé,);

Eupelmidae (Eupelmus microzonus Förster, Eupelmus urozonus Dalman);

Elasmidae (Elasmus unicolor Rondani).

Выявлены основные виды паразитических перепончатокрылых, трофические связи которых сопряжены с акациевой (бобовой) огневкой (Etiella zinckenella Tr.) на различных преимагинальных стадиях ее развития. Комплекс паразитов бобовой огневки был представлен видами Bracon hebetor Say, B. variator Nees, B. piger Wesmael (Braconidae); Eulophus larvarum Linnaeus; Colpoclipeus florus Walker, Sympiesis viridula Thomson, Sympiesis xanthostoma Nees, Euplectrus bicolor Schwederus, Euplectrus flavipes Fonscolombe, Elachertus innunctus Nees (Eulophidae); Trichogramma pintoi Voegelé., Trichogramma evanescens Westwood, Trichogramma principium (Sugonjaev & Sorokina), (Trichogrammatidae) и Copidosomopsis pliothorica Kaltarigone (Encyrtidae), Elasmus unicolor Rondani, Elasmus albipennis Thomson (Elasmini (ранее Elasmidae)).

В регулировании численности соевой тли особая роль принадлежит божьим коровкам (Coleoptera: Coccinellidae), златоглазкам (Neuroptera: Chrysopidae), хищным клопам (Hemiptera: Anthocoridae, Nabidae), мухам-сирфидам (Diptera: Syrphidae), а также представителям семейства Aphidiidae (Hymenoptera): Aphidius ervi Hal., Aphidius colemani Hal., Lysiphlebus fabarum Marsh., Lysiphlebus testaceipes Hal., Praon volucres Hal.

В посевах сои выявлены 7 видов семейства Coccinellidae (табл. 3), в том числе 6 видов хищных энтомофагов – Exochomus quadripustulatus L., Coccinela septempunctata L., Harmonia axyridis Pal., Coccinella bipunctata L., Coccinella quatuordesimpustulata L., Stetorus punctillum Ws.; 1 микофаг – Psyllobora vigintiduopunctata L.

Табл. 3. Трофическая специализация Coccinellidae, обитающих в Краснодарском крае на сое

Таксономический статус	Трофическая специализация
Триба Coccinellini Latreille, 1807
Coccinella septempunctata L.	Aphididae (тли) Latreille Diaspididae (щитовки) T. Aleyrodidae (белокрылки) W. Metcalfa pruinosa S. (цикадки) Thysanoptera (трипсы) Haliday Яйца Lepidoptera (чешуекрылые) L. Tetranychidae (паутинные клещи) D.
Harmonia axyridis Pal.
Propylea quatuordecimpunctata L.
Adalia bipunctata L.
Stetorus punctillum Ws.
Coccinula quatuordecimpustulata L.	Aphididae (тли) Latreille
Триба Psylloborini Gade, 1921
Psyllobora vigintiduopunctata L.	Erysiphaceae (мучнисто-росянные грибы) Tul. et C. Tul.

Выявленные виды хищных кокцинеллид оказывают влияние на численность не только тли, но и других фитофагов сои: паутинных клещей, трипсов, цикадок, а также представителей чешуекрылых, питаясь их яйцами и личинками.

В 2023 г. в Динском районе тля на сое появилась в первой декаде августа и составляла 10,9 экз./растение, жаркое лето 2024 г. (см. табл. 1) способствовало развитию тли, численность которой к концу июля достигала 11,6 экз./растение (см. табл. 4). Афидофаги (Coleoptera: Coccinellidae, Neuroptera: Chrysopidae, Hemiptera: Anthocoridae, Nabidae, Diptera: Syrphidae) начали мигрировать на сою с других сельскохозяйственных культур. Эффективность афидофагов в 2023 г. составила 73,4 %, в 2024 г. – 81,0 %.

Табл. 4. Влияние афидофагов на численность тли в посевах сои, фермерское хозяйство КХ «Кононенко» Динского района

Год	Среднее число тлей на растение		Эффективность, %
Год	до появления афидофагов, экз.	после появления афидофагов, экз.	Эффективность, %
2023	10,9^b	2,9^a	73,4
2024	11,6^b	2,2^a	81,0

*между вариантами, обозначенными одинаковыми буквенными индексами, при сравнении в пределах столбцов нет статистически достоверных различий по критерию Дункана при уровне вероятности 95 % (здесь и в табл. 5).

В посевах сои выявлены два аборигенных паразита Pediobius cassidae Erdos и Anastatus bifasciatus Geoffroy, способных контролировать численность коричнево-мраморного клопа и незары зеленой. Их паразитическая активность в ранневесенний период составляла 14…18 % (табл. 5). Природные паразиты эффективно заражали яйцекладки клопов-пентатомид. Заражение яиц коричнево-мраморного клопа паразитом P. cassidae составило 14,3 %, A. bifasciatus – 18,0 %.

Табл. 5. Количество яиц Halyomorpha halys Stål., зараженных паразитическими насекомыми из Hymenoptera (2024 г.)

Вид паразита	Halyomorpha halys Stål.
Вид паразита	Количество яиц, шт.	Паразитировано, %	Заражено, %
Pediobius cassidae Erdоs	66±0,6^c	42^a	14,3^a
Anastatus bifasciatus Geoffroy	54±0,6^b	48^a	18,0^b

Выводы. В видовом составе энтомофагов в посевах сои в Краснодарском крае комплекс паразитов совок сои представлен 43 видами семейств Ichneumonidae, Bethylidae, Braconidae, Encyrtidae, Elasmidae, Eupelmidae, Eulophidae, Pteromalidae, Torymidae, Trichogrammatidae. В посевах культуры обнаружено 7 видов семейства Coccinellidae, среди которых 6 видов – энтомофаги, 1 вид – микофаг, а также два аборигенных паразитических перепончатокрылых P. cassidae и A. bifasciatus, эффективных против адвентивных видов клопов-пентатомид H. halys и N. viridula.

Видовой состав паразитических перепончатокрылых, ассоциированных с акациевой огнёвкой (Etiella zinckenella Tr.) на различных преимагинальных стадиях, включал 16 видов из семейств Braconidae, Eulophidae, Trichogrammatidae, Encyrtidae и Elasmini.

Отмеченные энтомофаги эффективно регулируют численность доминантных вредителей сои.

ФИНАНСИРОВАНИЕ РАБОТЫ.

Исследование выполнено за счет гранта Российского научного фонда № 24-26-00263 (https://rscf.ru/project/24-26-00263/).

СОБЛЮДЕНИЕ ЭТИЧЕСКИХ СТАНДАРТОВ.

В данной работе отсутствуют исследования человека или животных.