Роль гипоксии в целостности генетического аппарата и формировании памяти у дрозофилы в парадигме условно-рефлекторного подавления ухаживания

Обложка


Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

М.Е. Лобашев и В.Б. Савватеев в 1959 г. получили уникальные данные о расширении адаптивных возможностей организма при тренировке свойств высшей нервной деятельности путем образования пищевых условных рефлексов на истощающие нервную систему раздражители. По-видимому, формирование условной связи способствовало преодолению стрессорного воздействия, адаптации к рестриктивным условиям и изменению функционирования нервной системы. Для проверки этого предположения было изучено влияние гипоксии на обучение и память дрозофилы в парадигме условно-рефлекторного подавления ухаживания. Результаты исследования свидетельствуют об улучшении способности к обучению при гипоксическом воздействии. Данные экспериментальные условия не повлияли на формирование памяти. Выявлено воздействие гипоксии на хромосомы посредством формирования двухцепочечных разрывов. Данные обсуждаются в свете взаимосвязи процессов нейропластичности и механизмов адаптации к стрессорным воздействиям.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Анна Владимировна Медведева

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки «Институт физиологии им. И.П. Павлова» Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: avmed56@mail.ru
Scopus Author ID: 16689705800

канд. биол. наук, старший научный сотрудник лаборатории нейрогенетики

Россия, Санкт-Петербург

Елена Владимировна Токмачева

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки «Институт физиологии им. И.П. Павлова» Российской академии наук

Email: tokmatcheva@mail.ru

канд. биол. наук, научный сотрудник лаборатории нейрогенетики

Россия, Санкт-Петербург

Екатерина Александровна Никитина

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки «Институт физиологии им. И.П. Павлова» Российской академии наук; Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена»

Email: 21074@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1897-8392
SPIN-код: 7844-8621
Scopus Author ID: 56603106300

д-р биол. наук, заведующий кафедрой анатомии и физиологии человека и животных; ведущий научный сотрудник лаборатории нейрогенетики

Россия, Санкт-Петербург

Светлана Александровна Васильева

Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена»

Email: swetlana.gorohowa@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-7785-7091

ассистент кафедры анатомии и физиологии человека и животных

Россия, Санкт-Петербург

Екатерина Сергеевна Заломаева

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки «Институт физиологии им. И.П. Павлова» Российской академии наук; Федеральное государственное бюджетное образовательное учреждение высшего образования «Российский государственный педагогический университет им. А.И. Герцена»

Email: Zalomaeva.E@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-6005-3433
SPIN-код: 2075-1823

ассистент кафедры анатомии и физиологии человека и животных; аспирант лаборатории нейрогенетики

Россия, Санкт-Петербург

Елена Владимировна Савватеева-Попова

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки «Институт физиологии им. И.П. Павлова» Российской академии наук

Email: esavvateeva@mail.ru
SPIN-код: 2559-4778
Scopus Author ID: 6603078303

д-р биол. наук, заведующий лабораторией нейрогенетики

Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Лобашев М.Е., Савватеев В.Б. Физиология суточного ритма животных. – М.; Л.: Наука, 1959. [Lobashev ME, Savvateev VB. Fiziologiya sutochnogo ritma zhivotnykh. Moscow, Leningrad: Nauka; 1959. (In Russ.)]
  2. Каминская А.Н., Никитина Е.А., Паялина Т.Л. и др. Влияние соотношения изоформ LIMK1 на поведение ухаживания Drosophila melanogaster: комплексный подход // Экологическая генетика. – 2011. – Т. 9. – № 4. – С. 3–14. [Kaminskaya AN, Nikitina EA, Payalina TL, et al. Effect of the LIM Kinase 1 isoform ratio on Drosophila melanogaster courtship behavior: A complex approach. Russian Journal of Genetics: Applied Research. 2012;2(5):367–377]. https://doi.org/10.1134/S2079059712050024.
  3. Лобашев М.Е. Сигнальная наследственность // Исследования по генетике. – 1961. – Т. 1. – С. 3–11. [Lobashev ME. Signalnaya nasledstvennost. Issledovaniya po genetike. 1961;1:3–11. (In Russ.)]
  4. Siegel RW, Hall JC. Conditioned responses in courtship behavior of normal and mutant Drosophila. Proc Natl Acad Sci USA. 1979;76(1):283–289. https://doi.org/10.1073/pnas.76.7.3430.
  5. Ejima A, Smith BPC, Lucas C, et al. Generalization of courtship learning in Drosophila is mediated by cis-vaccenyl acetate. Curr Biol. 2007;17(7):599–605. https://doi.org/10.1016/j.cub.2007.01.053.
  6. Журавлев А.В., Никитина Е.А., Савватеева-Попова Е.В. Обучение и память у дрозофилы: физиолого-генетические основы // Успехи физиологических наук. – 2015. – Т. 46. – № 1. – С. 76–92. [Zhuravlev AV, Nikitina EA, Savvateeva-Popova EV. Education and memory in drosophila: physiological and genetic bases. Progress in physiological science. 2015;46(1):76–92. (In Russ.)]
  7. Kamyshev NG, Iliadi KG, Bragina JV. Drosophila conditioned courtship: Two ways of testing memory. Learn Mem Cold Spring Harb. 1999;6(1):1–20.
  8. Griffith LC, Ejima A. Courtship learning in Drosophila melanogaster: Diverse plasticity of a reproductive behavior. Learn Mem. 2009;16(12):743–750. https://doi.org/10.1101/lm.956309.
  9. Зарубина И.В. Современные представления о патогенезе гипоксии и ее фармакологической коррекции // Обзоры по клинической фармакологии и лекарственной терапии. – 2011. – Т. 8. – № 3. – С. 31–48. [Zarubina IV. Modern view on pathogenesis of hypoxia and its pharmacological correction. Reviews on clinical pharmacology and drug therapy. 2011;8(3):31–48. (In Russ.)]
  10. Ветровой О.В., Рыбникова Е.А., Самойлов М.О. Церебральные механизмы гипоксического/ишемического посткондиционирования // Биохимия. – 2017. – Т. 82. – № 3. – С. 542–551. [Vetrovoy OV, Rybnikova EA, Samoylov MO. Tserebralnye mekhanismy gipoksicheskogo/ishemicheskogo postkonditsionirovaniya. Biochemistry. 2017;82(3):542–551. (In Russ.)]
  11. Лобашев М.Е. Генетика. – Л.: Изд-во ЛГУ, 1967. [Lobashev ME. Genetika. Leningrad: Isd-vo LGU; 1967. (In Russ.)]
  12. Suberbielle E, Sanchez P, Kravitz A. Physiologic brain activity causes DNA double-strand breaks in neurons, with exacerbation by amyloid-b. Nature Neurosci. 2013;16:613–621. https://doi.org/10.1038/nn.3356.
  13. Piotrowicz Z, Chalimoniuk M, Płoszczyca K, et al. Acute normobaric hypoxia does not affect the simultaneous exercise-induced increase in circulating BDNF and GDNF in young healthy men: A feasibility study. PLoS One. 2019;14(10):e0224207. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0224207.
  14. Mitroshina ЕV, Mishchenko TA, Shirokova OM, et al. Intracellular neuroprotective mechanisms in neuron-glial networks mediated by glial cell line-derived neurotrophic factor. Oxid Med Cell Longev. 2019;1036907. https://doi.org/10.1155/2019/1036907.
  15. Ibáñez CF, Andressoo JO. Biology of GDNF and its receptors — relevance for disorders of the central nervous system. Neurobiol Dis. 2017;97(Pt B):80–89. https://doi.org/10.1016/j.nbd.2016.01.021.
  16. Irala D, Bonafina A, Fontanet PA, et al. The GDNF-GFRα1 complex promotes the development of hippocampal dendritic arbors and spines via NCAM. Development. 2016;143(22):4224–4235. https://doi.org/10.1242/dev.140350.
  17. Cunha C, Brambilla R, Thomas KL. A simple role for BDNF in learning and memory? Front Mol Neurosci. 2010;3:1. https://doi.org/10.3389/neuro.02.001.2010.
  18. Kesslak JP, So V, Choi J, et al. Learning upregulates brain-derived neurotrophic factor messenger ribonucleic acid: A mechanism to facilitate encoding and circuit maintenance? Behav Neurosci. 1998;112(9):1012–1019. https://doi.org/ 10.1037//0735-7044.112.4.1012.
  19. Mizuno M, Yamada K, Olariu A, et al. Involvement of brain-derived neurotrophic factor in spatial memory formation and maintenance in a radial arm maze test in rats. J Neurosci. 2000;20:7116–7121. https://doi.org/10.1523/JNEUROSCI.20-18-07116.2000.
  20. Ma YL, Wang HL, Wu HC, et al. Brain-derived neurotrophic factor antisense oligonucleotide impairs memory retention and inhibits long-term potentiation in rats. Neuroscience. 1998;82:957–967. https://doi.org/10.1016/S0306-4522(97)00325-4.
  21. Nikitina EA, Medvedeva AV, Dolgaya YuF, et al. Involvement of GDNF and LIMK1 and heat shock proteins in Drosophila learning and memory formation. Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology. 2012;48(5–6):529–539. https://doi.org/10.1134/S0022093012050076.
  22. Merelli A, Rodríguez JCG, Folch J, et al. Understanding the role of hypoxia inducible factor during neurodegeneration for new therapeutics opportunities. Curr Neuropharmacol. 2018;16(10):1484–1498. https://doi.org/0.2174/1570159X 16666180110130253.
  23. Licht T, Goshen I, Avital A, et al. Reversible modulations of neuronal plasticity by VEGF. Proc Natl Acad Sci USA. 2011;108(12):5081–5086. https://doi.org/10.1073/pnas.1007 640108.
  24. Hamidi G, Arabpour Z, Shabrang M, et al. Erythropoietin improves spatial learning and memory in streptozotocin model of dementia. Pathophysiology. 2013;20(2):153–158. https://doi.org/10.1016/j.pathophys.2013.01.001.
  25. Kraggerud SM, Sandvik JA, Pettersen EO. Regulation of protein synthesis in human cells exposed to extreme hypoxia. Anticancer Res. 1995;15(3):683–686.
  26. Masuda K, Abdelmohsen K, Gorospe M. RNA-binding proteins implicated in the hypoxic response. J Cell Mol Med. 2009;13(9a):2759–2769. https://doi.org/10.1111/j.1582-4934.2009.00842.x.
  27. Hodgman R, Tay J, Mendez R, Richter JD. CPEB phosphorylation and cytoplasmic polyadenylation are catalyzed by the kinase IAK1/Eg2 in maturing mouse oocytes. Development. 2001;128:2815–2822.
  28. Sudhakaranand IP, Ramaswami M. Long-term memory consolidation: The role of RNA-binding proteins with prion-like domains. RNA Biol. 2017;14(5):568–586. https://doi.org/ 10.1080/15476286.2016.1244588.
  29. Gorospe M, Tominaga K, Wu X, et al. Post-transcriptional control of the hypoxic response by RNA-binding proteins and microRNAs. Front Mol Neurosci. 2011;4:7. https://doi.org/10.3389/fnmol.2011.00007.
  30. Mircea I, Huang X. miR-210: Fine-tuning the hypoxic response. Adv Exp Med Biol. 2014;772:205–227. https://doi.org/10.1007/978-1-4614-5915-6_10.
  31. Godlewski J, Lenart J, Salinska E. MicroRNA in brain pathology: Neurodegeneration the other side of the brain cancer. Non coding RNA. 2019;5(1):20. https://doi.org/10.3390/ncrna5010020.
  32. Liu L-L, Li D, He Y-L, et al. miR-210 protects renal cell against hypoxia-induced apoptosis by targeting HIF-1 alpha. Mol Med. 2017;23:258–271. https://doi.org/10.2119/molmed.2017.00013.
  33. Watts ME, Williams SM, Nithianantharajah J, Claudianos C. Hypoxia-induced microRNA-210 targets neurodegenerative pathways. Non coding RNA. 2018;4(2):10. https://doi.org/10.3390/ncrna4020010.
  34. Савватеева-Попова Е.В., Никитина Е.А., Медведева А.В. От нейрогенетики к нейроэпигенетике // Генетика. – 2015. – Т. 51. – № 5. – С. 613–624. https://doi.org/10.7868/ S0016675815050070. [Savvateeva-Popova EV, Medvedeva AV, Nikitina EA. Neurogenetics and neuroepigenetics. Russian Journal of Genetics. 2015;51(5):518–528]. https://doi.org/10.1134/S1022795415050075.
  35. Steward O, Fass B. Polyribosomes associated with dendritic spines in the denervated dentate gyrus: Evidence for local regulation of protein synthesis during reinnervation. Prog Brain Res. 1983;58:131–136. https://doi.org/10.1016/S0079-6123(08)60013-8.
  36. Каминская А.Н., Никитина Е.А., Герасименко М.С. и др. Обучение и формирование памяти в сопоставлении с распределением pCREB и белковых агрегатов в нейромышечных контактах у Drosophila melanogaster при полиморфизме limk1 // Генетика. – 2015. – Т. 51. – № 6. – С. 685–693. [Kaminskaya AN, Nikitina EA, Gerasimenko MS, et al. The influence of the limk1 gene polymorphism on learning acquisition and memory formation, pcreb distribution and aggregate formation in neuromuscular junctions in Drosophila melanogaster. Russian Journal of Genetics. 2015;51(6):685–693]. https://doi.org/10.7868/S0016675815060077.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Частота перестроек хромосом после воздействия гипоксией через разные промежутки времени. CS —линия дикого типа Canton S дрозофилы. * достоверные отличия от контроля, p ≤ 0,05

Скачать (101KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Влияние гипоксии на элементы полового поведения необученных самцов дрозофилы. НБГ — необученные без гипоксии самцы; Н1ПГ — необученные в течение часа после гипоксии самцы; Н3ПГ — необученные через 3 ч после гипоксии самцы. * достоверные отличия от контроля, p ≤ 0,05

Скачать (97KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Влияние тренировки в условиях гипоксии на компоненты полового поведения у дрозофилы в парадигме условно-рефлекторного подавления ухаживания. Н1ПГ — необученные в течение часа после гипоксии самцы; ТВУГ0 — самцы, тренирующиеся в условиях гипоксии. * достоверные отличия от контроля, p ≤ 0,05

Скачать (72KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Влияние гипоксии на обучение и память дрозофилы в парадигме условно-рефлекторного подавления ухаживания. К0 — контрольные самцы без гипоксии; ТВУГ0 — самцы, тренирующиеся в условиях гипоксии; К3 — контрольные самцы через 3 ч после тренировки; ТВУГ3 — самцы, тренирующиеся в условиях гипоксии, через 3 ч после тренировки. * достоверные отличия от контроля, p ≤ 0,05; • достоверные отличия от тестируемых сразу после тренировки, p ≤ 0,05

Скачать (91KB)
Метаданные

© Медведева А.В., Токмачева Е.В., Никитина Е.А., Васильева С.А., Заломаева Е.С., Савватеева-Попова Е.В., 2021

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 74760 от 29.12.2018 г.