The study of hybridization processes within genus Sparganium L. Subgenus Xanthosparganium holmb. Based on data of next generation sequencing (NGS)

Cover Page

Abstract


The study represents the results of research of intragenic polymorphism in transcribed spacer ITS1 of the 35S rRNA genes in representatives of subgenus Xanthosparganium genus Sparganium which were obtained by means of locus-specific next generation sequencing on the platform Illumina MiSeq. It was shown that ribotype variations in studied samples generally correspond to the division of this genus into three sections – Erecta (subgenus Sparganium), Natantia and Minima (subgenus Xanthosparganium). High level of intragenic polymorphism was revealed in S. hyperboreum, with ribotypes distributed among several groups. Genome of this species includes ribotypes which are typical for other species in subgenus Xanthosparganium. For two investigated S. glomeratum samples, there were no ribotypes similar to such ribotypes in other species of Natantia section. S. glomeratum has got ribotypes identical with S. hyperboreum of Minima section. This feature may be the evidence of ancient intersectional hybridization of these two species. Characteristics of rDNA in S. glomeratum are in favor of putting this species into Minima section. It was suggested that speciation processes within the genus could be based not only on hybridization but also went on in allopatric way. The fist statement is supported by the presence of similar and identical ribotypes in S. emersum, S. × longifolium, S. gramineum and S. hyperboreum, the second – as it was mentioned by other researchers, is due to close relationship between North American and Eurasian taxa.


ВВЕДЕНИЕ

Явления межвидовой и межродовой гибридизации в последнее время рассматриваются как эффективный путь к освоению новых экологических ниш и видообразованию у сосудистых растений [1–4]. Среди 37 тыс. видов флоры Европы, Северной Америки и части Австралии, относящихся к 3212 родам 282 семейств сосудистых растений, виды, морфология которых позволяет предполагать их гибридное происхождение, были отмечены в 40 % семейств и 16 % родов со средней частотой 9 видов гибридогенного происхождения на 100 видов негибридного происхождения [5]. В частности, среди водных и прибрежно-водных растений гибриды отмечены в составе родов Potamogeton L. [6–9], Nuphar Smith [10], Nymphaea L. [11, 12], Carex L. [13–15], Ranunculus L. [16, 17], Typha L. [18, 19]. Большой интерес как объект исследования, с этой точки зрения, вызывает род Sparganium L. (ежеголовник), относящийся к сестринскому для Poaceae семейству Typhaceae [20–24].

Геном Sparganium один из наименьших геномов среди сосудистых растений — 1С = 490 млн п. н. [25]. Заметим, что в отличие от злаков, у которых вследствие недавних актов полиплоидизации и вторичной диплоидизации происходило неоднократное изменение числа хромосом в геноме [26, 27], у разных видов ежеголовников, число хромосом стабильно — 2n = 30 [28, 29], то есть средний размер хромосомы у ежеголовников 32 млн п. н. — в 4 раза меньше чем, например, у человека.

В кариотипе Sparganium две пары ядрышкообразующих хромосом [30]. Относительно высокое число хромосом в кариотипе (x = 15) позволяет предположить, что все представители рода полиплоиды, вероятно, аллотетраплоиды [31]. Имеющиеся данные позволяют предполагать распространение в роде ежеголовник межвидовой гибридизации, способствующей созданию новых генотипов и фенотипов, позволяющих растениям занимать определенные экологические ниши в разнотипных водоемах в широком спектре природно-климатических зон. Так, Y. Ito et al. [23] путем сравнения топологии молекулярно-филогенетических древ, построенных на основании вариаций последовательностей генов хлоропластной ДНК и ядерного гена фитохрома С (phyC), показали существование целого ряда комбинаций гибридов — S. angustifolium × S. emersum (S. engleranum Asch. et Graebn.), S. hyperboreum × S. natans, S. acaule × S. fluctuans и S. fallax × S. japonicum. По-видимому, гибриды ежеголовников — гомоплоидные гибриды, сохраняющие уровень плоидности, характерный для родительских видов. Такой тип гибридизации, сопровождающийся, как правило, включением некоторой части генов одного родительского вида в геном другого, назван интрогрессивной гибридизацией [32].

Нами проведен сравнительный анализ внутригеномного полиморфизма в подроде Xanthosparganium Holmb. рода Sparganium и поиск следов гибридизационных процессов у родственных видов рода путем локус-специфичного секвенирования транскрибируемого спейсера (targeted sequencing — ITS1) многократно повторенных в геноме генов 35S рРНК, кодирующих последовательности 18S, 5.8S и 26S рРНК большой и малой субъединиц рибосом. У растений эти последовательности транскрибируются в виде одной транскрипционной единицы, молекулярная масса транскрипта около 35S (у животных 45S) [33]. В каждом ядрышковом организаторе (ЯОР) может быть несколько тысяч генов 35S рРНК [34, 35]. Исследование гомоплоидных гибридов и аллополиплоидов показало, что в их геноме в течение многих поколений могут сохраняться гены 35S рРНК, полученные от предков. Их секвенирование позволяет выявлять события межвидовой гибридизации в недавней истории вида [36, 37], что и было целью нашей работы.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

В связи с вероятным гибридным происхождением видов, мы исследовали внутригеномный полиморфизм маркерного участка ядерного генома (первого транскрибируемого спейсера ITS1 гена 35S рРНК) методом локус-специфичного секвенирования района ITS1 на секвенаторе Illumina MiSeq. Выбор именно района ITS1 в качестве маркера обусловлен тем, что в ряде случаев изогенизация рДНК происходит не полностью и гибриды сохраняют в своем геноме родительские последовательности (например, [38]). Успешное исследование гибридного происхождения с помощью пиросеквенирования района ITS1 было ранее проведено для орхидей [39].

Выделение геномной ДНК производилось как описано в [40], далее образцы ДНК передавались в ЦКП ВНИИСХМ для подготовки библиотек и секвенирования.

Первичные данные секвенирования следующего поколения (next generation sequencing (NGS)) обрабатывались при помощи стандартных инструментов: программ FastQC [41], Trimmomatic [42] и Fastq-join [43]. Для дальнейшей фильтрации данных использовали: консенсусную фильтрацию гаплотипов, подсчет соответствующих частот встречаемости гаплотипов, сортировку в порядке уменьшения частоты встречаемости гаплотипов (одинаковые гаплотипы представлены в дальнейшем анализе одной копией, но с указанием частоты повторения), исключение из анализа единичных и редких гаплотипов, безреференсное выравнивание и фильтрацию контаминантов по базе данных ГенБанка (BLAST) https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/.

Данные NGS о внутригеномных пулах последовательностей ITS1 были получены нами для следующих гербарных образцов Sparganium: S. emersum Rehm. (образец № 55 — Россия, Тверская обл., Андреапольский р-н, оз. Паршинское в окрестностях д. Паршино и пос. Бологово, 14.VIII.2016 г., собр.: Е.А. Беляков, Э.В. Гарин, в коллекции Е.А. Белякова; № 56 — Респ. Беларусь, Минская обл., Мядельский р-н, р. Страча, Заказник «Голубые озера», 23.VI.2016 г., собр.: Е.А. Беляков, Э.В. Гарин, А.Г. Лапиров, в коллекции Е.А. Белякова; № 59 — Россия, Нижегородская обл., Арзамасский р-н, окр. с. Старая Пустынь, в протоке между оз. Долгое и Паровое, 14.VIII.2014 г., собр.: Е.А. Беляков, в коллекции Е.А. Белякова), S. gramineum Georgi (образец № 61 — Тюменская обл., Сургутский р-н, в 10 км. от с. п. Угут, оз. Екипомыхлор (Киняминское), мелководье у берега, 28.VII.2000 г., собр.: А.С. Байкалова, LE), S. glomeratum (Laest. ex Beurl.) Neuman (образец № 52 — Россия, Ярославская обл., Пошехонский р-н, окрестности д. Голодяйка, в лесной канаве, 10.IX.2016 г., собр.: Е.А. Беляков, в коллекции Е.А. Белякова; № 58 — Россия, Вологодская обл., Череповецкий р-н, Дарвинский заповедник, окр. д. Муравьево, ручей, приток р. Чимсоры, 01.VIII.1997 г. собр.: А.А. Бобров, IBIW), S. hyperboreum Laest. (образец № 51 — Россия, Тюменская обл., Тазовский р-н, окр. п. Тазовский, в обводненном придорожном понижении, 01.VIII.2015 г., собр.: С.А. Николаенко, в коллекции Е.А. Белякова; № 53 — то же, проросшее из семян растение; № 57 — Россия, Респ. Коми, Ижемский р-н, в 76 км от с. Ижма, путепровод Б. Ижма, в 2,5 км ниже, 02.VIII.1979 г., собр.: З.Г. Улле, в коллекции Е.А. Белякова), S. microcarpum (Neum.) Domin (образец № 60 — Респ. Беларусь, Минская обл., Мядельский р-н, р. Страча, Заказник «Голубые озера», 23.VII.2016 г., собр.: Е.А. Беляков, Э.В. Гарин, А.Г. Лапиров, в коллекции Е.А. Белякова) и одном гибриде S. × longifolium Turcz. ex Ledeb. (образец № 62 — Россия, Ярославская обл., Ростовский р-н., мелководье оз. Чашницкое в окр. д. Чашницы, 16.VIII.2016 г., собр.: Е.А. Беляков, в коллекции Е.А. Белякова).

Всего нами были получены данные для пяти видов и одного гибрида. Кроме того, для сравнительного анализа из базы данных GenBank [41] были взяты последовательности следующих видов: S. emersum (KF265393), S. glomeratum (KF265386), S. gramineum (KF265381), S. fluctuans (KF265378), S. fallax (KF265376), S. subglobosum (KF265397, KF265387), S. hyperboreum (KF265396), S. natans (KF265385), S. stoloniferum (KF265395) [22].

РЕЗУЛЬТАТЫ

Полученные нами результаты показывают, что риботипы изученных образцов распределены по 10 группам (см. рисунок). Группа 1 (SAE) включает в себя KF265393, аннонсированную в ГенБанке как S. emersum. Однако риботип данного образца отличается от исследованного нами образца S. emersum из Респ. Беларусь на 8 нуклеотидных замен. Такое различие позволяет нам согласиться с мнением Y. Ito et al. [23], что последовательность KF265393 была секвенирована из образца, который должны были определить как S. acaule [23]. Группа 2 (SGH) образована, главным образом, риботипами S. glomeratum и, в меньшей степени, риботипами S. hyperboreum. При этом у двух образцов S. glomeratum имеются общие риботипы только с образцами S. hyperboreum. Группа 3 (SLG) включает в себя риботипы S. × longifolium и его родительского вида — S. gramineum (KF265381). Группа 4 (SFS) представлена S. fluctuans (KF265378 из ГенБанка). В самую большую группу 5 (SNA) объединены риботипы S. emersum, S. glomeratum, S. gramineum и S. × longifolium, относящиеся к секции Natantia. Далее следуют две группы риботипов, выделенные на базе образцов из ГенБанка: группа 6 (SFX) — представлена риботипом S. fallax (KF265376); группа 7 (SSM) — риботипом S. subglobosum (KF265397, KF265387). Группа 8 (SNH) образована как риботипами S. natans (KF265385) и S. hyperboreum (KF265396), так и полученными нами риботипами из образцов S. hyperboreum из Тюменской обл. и Респ. Коми. Группа 10 (SHM) несет риботипы, характерные только для S. hyperboreum. Отметим, что группы 8 и 10 отличаются характерными информативными нуклеотидными заменами по 20 несовпадающим позициям. Группа 9 (SMH) включает в себя риботипы представителей секции Erecta (S. stoloniferum (KF265395) и S. microcarpum из Респ. Беларусь). Здесь же отмечено наличие редко встречающихся риботипов S. hyperboreum.

 

Рис. Молекулярно-филогенетический анализ и риботипы ITS1 в пределах рода Sparganium подрода Xanthosparganium по данным NGS. Молекулярно-филогенетический анализ был выполнен методом максимального правдоподобия на основе модели Тамуры – Нея [51]. Представлено дерево с наибольшим логарифмическим правдоподобием (-1211.06). Процент деревьев, в которых связанные таксоны сгруппированы вместе, показан в узлах ветвления. Исходные деревья для эвристического поиска были получены на основе алгоритмов Neighbor-Join и BioNJ по матрице попарных расстояний, оцененных по максимальному составному правдоподобию с последующим выбором топологии с наиболее высоким значением логарифмического правдоподобия. Дерево построено в масштабе, длина ветвей измеряется числом замен на сайт. В анализе использованы 56 нуклеотидных последовательностей. Всего в итоговом наборе данных было 339 позиций. Эволюционный анализ был проведен в MEGA7 [52]. Первая буква (A–F) в названии риботипа соответствует уменьшению частоты встречаемости (A — самая высокая)

 

По данным сравнительного анализа внутригеномного полиморфизма участка ITS1, S. hyperboreum сохранил в своем геноме следы гибридизационных процессов с S. glomeratum. Наличие одинаковых риботипов у S. glomeratum и S. hyperboreum может указывать на то, что эти два вида близки и включены лишь в редкие события интрогресссивной гибридизации. Напротив, у S. emersum, S. × longifolium, S. gramineum и S. hyperboreum имеется много близких и одинаковых риботипов.

Наиболее отдален от всех изученных образцов S. microcarpum. В эту же группу входит образец S. stoloniferum из ГенБанка. Оба вида входят в состав подрода Sparganium. Заметим, что в данную группу также попали и единичные риботипы S. hyperboreum (образец № Е51 из Тюменской обл.).

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

В нестабильных климатических условиях олигоцена и последующих геологических эпох степень устойчивости ежеголовников к похолоданию и значительным температурным колебаниям возрастала, что не могло не способствовать расширению ареала отдельных видов. На этом фоне, перекрытие ареалов таксонов и различные критические ситуации, коими явились периодические климатические изменения и антропогенная трансформация биотопов, могли вызывать спонтанную гибридизацию видов [44–56]. Именно гибридные растения, занимающие по своим признакам (например, по характеру и структуре эндокарпов [47–48]) промежуточное положение, возможно, в первых поколениях гетерозисные, высокополиморфные по геному и фенотипу, имели шанс адаптироваться к новым экологическим условиям.

Как показало наше исследование, наличие близких и одинаковых риботипов в группе S. emersum, S. × longifolium, S. gramineum и S. hyperboreum указывает на наличие гибридизации в рамках секции Natantia подрода Xanthosparganium. Вывод о гибридном происхождении S. × longifolium согласуется и с особенностями его морфологии — в нем сочетаются признаки S. emersum и S. gramineum [49]. Гибридизация между этими видами и случай возвратных гибридов вполне возможны, поскольку ареалы видов частично перекрываются. В данном случае, по-видимому, селективная дифференциация ведет к замещению естественных (родительских) видов путем генетической ассимиляции [50]. Кроме того, гибридизация между двумя высокоспециализированными видами может способствовать вторичной деспециализации, повышающей экологическую пластичность гибрида. Примером этого утверждения может служить то, что S. × longifolium со временем вытесняет из водоема родительские виды ежеголовников, постепенно занимая их место обитания [49].

Полученная нами картина распределения гаплотипов согласуется с разделением Sparganium на два подрода — Sparganium и Xanthosparganium. В рамках подрода Xanthosparganium хорошо поддерживаются представители секций Natantia (S. emersum, S. × longifolium, S. gramineum) и Minima (S. hyperboreum и S. natans). Однако наличие общих риботипов у исследованных образцов S. hyperboreum и S. glomeratum позволяет говорить о переносе последнего из секции Natantia в секцию Minima. Ранее принадлежность S. glomeratum к секции Natantia была обусловлена, прежде всего, габитуальным сходством (размерные характеристики, листья с выраженным килем и т. д.) этого растения со S. emersum. Отметим, что лектотипом секции Natantia является S. angustifolium Michx. [53]. Между тем, S. glomeratum имеет промежуточное положение по длине столбика (у плодика) между двумя вышеупомянутыми секциями (для примера, у S. glomeratum длина столбика 1,3 ± 0,2 мм, у S. emersum — 3,4 ± 0,6 мм, у S. hyperboreum — 0,3 ± 0,1 мм), обладает сближенными друг с другом верхними пестичными соцветиями, что нередко наблюдается у представителей секции Minima. Таким образом, перенос S. glomeratum в секцию Minima может быть обоснован как молекулярными, так и морфологическими признаками.

Наличие общих для всех исследованных видов подрода Xanthosparganium гаплотипов может свидетельствовать о распространенности гибридизации в подроде. Следует отметить, что значительный внутригеномный полиморфизм был обнаружен у S. hyperboreum, который имел общие гаплотипы с тремя другими видами секции Natantia. Наибольшее число общих гаплотипов отмечено у S. hyperboreum и S. glomeratum. При этом сам S. glomeratum имел общие гаплотипы только с S. hyperboreum. Такую картину можно объяснить интрогрессивной гибридизацией между этими двумя видами. Кроме того, сам S. hyperboreum может быть видом гибридного происхождения, результатом гибридизации видов из разных секций — Natantia и Minina.

Видообразование в рамках рода могло происходить не только на основе гибридизации, но и аллопатрическим путем. В этом отношении важную роль играет подтверждение на молекулярном уровне близкой связи между североамериканскими и евразийскими парами видов, например, такими как S. fluctuans S. gramineum [22, 23]. Существуют и другие пары видов, интересующие современных исследователей (например, S. americanum S. japonicum [54]), родственные связи которых пока еще недостаточно изучены по молекулярным данным [22]. Высказанная ранее точка зрения о формировании таксонов аллопатрическим путем [22, 23] подтверждается еще и тем, что в эоцене–олигоцене произошло объединение материковых фрагментов, приведшее к сокращению числа экологических провинций: Индостан отделился от Африки и присоединился к Азии; в мелу–палеогене (52–60–65 млн лет назад) раскололась Лавразия — Северная Америка отделилась от Гренландии, а Гренландия — от Европы, произошел раскол остатков Гондваны — разделение Антарктиды и Австралии [55]. Заметим, что подтверждение близкой связи североамериканских и евроазиатских таксонов указывает на монофилетичность рода Sparganium [22, 56].

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Таким образом, сравнительный анализ внутригеномного полиморфизма спейсера ITS1 по данным NGS показывает, что распределение близких гаплотипов изученных образцов соответствует делению рода Sparganium на два подрода (Sparganium и Xanthosparganium).

В рамках подрода Xanthosparganium хорошо поддерживается секция Minima. Что касается секции Natantia, то у двух изученных образцов S. glomeratum не обнаружено одинаковых гаплотипов с другими изученными образцами видов этой секции, но имеются одинаковые гаплотипы с двумя изученными образцами S. hyperboreum из секции Minima. Таким образом, S. glomeratum может быть отнесен к секции Minima.

Наличие большого числа гибридных таксонов, в том числе и межсекционных, позволяет рассматривать род Sparganium как перспективный для молекулярно-филогенетических исследований интрогрессивно-межвидовой комплекс.

Работа выполнена с использованием оборудования ЦКП «Геномные технологии, протеомика и клеточная биология» ФГБНУ «Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии» и ЦКП «Клеточные и молекулярные технологии изучения растений и грибов» Ботанического института им. В.Л. Комарова РАН.

Исследование было поддержано проектом РФФИ № 18-34-00257 мол_а «Молекулярная филогения, адаптивный потенциал и особенности морфологической эволюции некоторых сосудистых растений при освоении водной среды», а также, частично, грантом РФФИ № 18-04-01040 «Пути и механизмы изменений геномов и кариотипов цветковых растений у межвидовых гибридов и гибридогенных видов».

Evgeniy A. Belyakov

Papanin Institute for Biology of Inner Waters, RAS; Cherepovets State University

Email: eugenybeliakov@yandex.ru
SPIN-code: 6944-1980

Russian Federation, 109, Borok, Nekouz, Yaroslavl, 152742; 5, Lunacharscy street, Cherepovets, 162600

Candidate of Biological Sciences, Senior Researcher, Laboratory of Higher Aquatic Plants

Eduard M. Machs

Komarov Botanical Institute RAS

Email: emachs@binran.ru
SPIN-code: 9496-0538
Scopus Author ID: 8619012500
ResearcherId: J-4970-2018

Russian Federation, 2, Professor Popov str., Saint Petersburg, 197376

Candidate of Biological Sciences, Senior Researcher, Laboratory of Biosystematics and Cytology

Yulia V. Mikhailova

Komarov Botanical Institute RAS

Email: ymikhaylova@binran.ru
ORCID iD: 0000-0001-9278-0937
SPIN-code: 4271-1072
Scopus Author ID: 6506004774
ResearcherId: L-7482-2015

Russian Federation, 2, Professor Popov str., Saint Petersburg, 197376

Candidate of Biological Sciences, Researcher, Laboratory of Biosystematics and Cytology

Aleksandr V. Rodionov

Komarov Botanical Institute RAS; St. Petersburg State University

Author for correspondence.
Email: avrodionov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-1146-1622
SPIN-code: 6206-2123
Scopus Author ID: 23767636100

Russian Federation, 2, Professor Popov str., Saint Petersburg, 197376; 7/9, Universitetskaya embankment, Saint-Petersburg, 199034

Doctor of Biological Sciences, Professor, Chief Researcher with the Assignment of the Duties of the Head of the Laboratory of Biosystematics and Cytology

  1. Baack EJ, Rieseberg LH. A genomic view of introgression and hybrid speciation. Curr Opin Genet Dev. 2007;17(6):513-518. https://doi.org/10.1016/j.gde.2007.09.001.
  2. Soltis PS, Soltis DE. The role of hybridization in plant speciation. Annu Rev Plant Biol. 2009;60:561-588. https://doi.org/10.1146/annurev.arplant.043008.092039.
  3. Носов Н.Н., Пунина Е.О., Мачс Э.М., Родионов А.В. Межвидовая гибридизация в происхождении видов растений на примере рода Poa sensu lato // Успехи современной биологии. – 2015. – Т. 135. – № 1. – С. 21–39. [Nosov NN, Punina EO, Machs EM, Rodionov AV. Interspecies hybridization in the origin of plant species: cases in the genus Poa sensu lato. Biology Bulletin Reviews. 2015;5(4):366-382.] https://doi.org/10.1134/S2079086415040088.
  4. Родионов А.В., Амосова А.В., Беляков Е.А., и др. Генетические последствия межвидовой гибридизации, ее роль в видообразовании и фенотипическом разнообразии растений // Генетика. – 2019. – Т. 55. – № 3. – С. 255–272. https://doi.org/10.1134/S0016675819030159. [Rodionov AV, Amosova AV, Belyakov EA, et al. Genetic consequences of interspecific hybridization, its role in speciation and phenotypic diversity of plants. Russian Journal of Genetics. 2019;55(3): 278-294.] doi: 10.1134/S1022795419030141.
  5. Whitney KD, Ahern JR, Campbell LG, et al. Patterns of hybridization in plants. Perspect Plant Ecol Evol Syst. 2010;12(3):175-182. https://doi.org/10.1016/j.ppees.2010.02.002.
  6. Kaplan Z, Fehrer J. Molecular identification of hybrids from a former hot spot of Potamogeton hybrid diversity. Aquat Bot. 2013;105:34-40. https://doi.org/10.1016/j.aquabot.2012.11.002.
  7. Iida S, Kadono Y, Kosuge K. Maternal effects and ecological divergence in aquatic plants: a case study in natural reciprocal hybrids between Potamogeton perfoliatus and P. wrightii. Plant Species Biol. 2013;28(1):3-11. https://doi.org/10.1111/1442-1984.12006.
  8. Ito Y, Tanaka N, Pooma R, Tanaka N. DNA barcoding reveals a new record of Potamogeton distinctus (Potamogetonaceae) and its natural hybrids, P. distinctus × P. nodosus and P. distinctus × P. wrightii (P. malainoides) from Myanmar. Biodivers Data J. 2014;2: e1073. https://doi.org/10.3897/bdj.2.e1073.
  9. Yang T, Zhang TI, Guo YH, Liu X. Identification of hybrids in Potamogeton: incongruence between plastid and its regions solved by a novel barcoding marker PHYB. PLoS ONE. 2016;11(11):1-12. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0166177.
  10. Arrigo N, Bétrisey S, Graf L, et al. Hybridization as a threat in climate relict Nuphar pumila (Nymphaeaceae). Biodivers Conserv. 2016;25(10):1863-1877. https://doi.org/10.1007/s10531-016-1165-z.
  11. Borsch T, Wiersema JH, Hellquist CB, et al. Speciation in North American water lilies: evidence for the hybrid origin of the newly discovered Canadian endemic Nymphaea loriana sp. nov. (Nymphaeaceae) in a past contact zone. Botany. 2014;92(12):867-882. https://doi.org/10.1139/cjb-2014-0060.
  12. Nierbauer KU, Kanz B, Zizka G. The widespread naturalisation of Nymphaea hybrids is masking the decline of wild-type Nymphaea alba in Hesse, Germany. Flora. 2014;209(2):122-130. https://doi.org/10.1016/j.flora.2013.12.005.
  13. Wiecław H, Koopman J. Numerical analysis of morphology of natural hybrids between Carex hostiana and the members of Carex flava agg. (Cyperaceae). Nord J Bot. 2013;31(4):464-472. https://doi.org/10.1111/j.1756-1051.2013.00095.x.
  14. Więcław H, Wilhelm M. Natural hybridization within the Carex flava complex (Cyperaceae) in Poland: morphometric studies. Ann Bot Fenn. 2014;51(3):129-147. https://doi.org/10.5735/085.053.0101.
  15. Pedersen AT, Nowak MD, Brysting AK, et al. Correction: hybrid origins of Carex rostrate var. borealis and C. stenolepis, two problematic taxa in Carex section Vesicariae (Cyperaceae). PLoS ONE. 2016;11(10): 1-18. https://doi.org/10.1371%2Fjournal.pone.0165430.
  16. Zalewska-Gałosz J, Jopek M, Ilnicki T. Hybridization in Batrachium group: controversial delimitation between heterophyllous Ranunculus penicillatus and the hybrid Ranunculus fluitans × R. peltatus. Aquat Bot. 2015;120:160-168. https://doi.org/10.1016/j.aquabot.2014.03.002.
  17. Bobrov AA, Zalewska-Gałosz J, Jopek M, Movergoz EA. Ranunculus schmalhausenii (section Batrachium, Ranunculaceae), a neglected water crowfoot endemic to Fennoscandia – a case of rapid hybrid speciation in postglacial environment of North Europe. Phytotaxa. 2015;233(2):101-138. https://doi.org/10.11646/ phytotaxa.233.2.1.
  18. Ball D, Freeland J. Synchronous flowering times and asymmetrical hybridization in Typha latifolia and T. angustifolia in northeastern North America. Aquat Bot. 2013;104:224-227. https://doi.org/10.1016/j.aquabot.2012.08.006.
  19. Freeland J, Ciotir C, Kirk H. Regional differences in the abundance of native, introduced, and hybrid Typha spp. in northeastern North America influence wetland invasions. Biol Invasions. 2013;15(12):2651-65. https://doi.org/10.1007/s10530-013-0481-4.
  20. Givnish TJ, Barfuss MH, van Ee B, et al. Phylogeny, adaptive radiation, and historical biogeography in Bromaliaceae: insights from an 8-locus plastid phylogeny. Am J Bot. 2011;98(5):872-895. https://doi.org/10.3732/ajb.1000059.
  21. Givnish TJ, Zuluaga A, Spalink D, et al. Monocot plastid phylogenomics, timeline, net rates of species diversification, the power of multi-gene analyses, and a functional model for the origin of monocots. Am J Bot. 2018;105(11): 1888-1910. https://doi.org/10.1002/ajb2.1178.
  22. Sulman JD, Drew BT, Drummond C, et al. Systematics, biogeography, and character evolution of Sparganium (Typhaceae): diversification of a widespread, aquatic lineage. Am J Bot. 2013;100(10):2023-2039. https://doi.org/10.3732/ajb.1300048.
  23. Ito Y, Tanaka N, Kim C, et al. Phylogeny of Sparganium (Typhaceae) revisited: non-monophyletic nature of S. emersum sensu lato and resurrection of S. acaule. Plant Syst Evol. 2016;302(1):129-135. https://doi.org/10.1007/s00606-015-1245-7.
  24. Su T, Yang JX, Lin YG, et al. Characterization of the complete chloroplast genome of Sparganium stoloniferum (Poales: Typhaceae) and phylogenetic analysis. Mitochondrial DNA B Resour. 2019;4(1):1402-1403. https://doi.org/10.1080/23802359.2019.1598798.
  25. Leitch IJ, Johnston E, Pellicer J, et al. Plant DNA C-values database. Release 7.1, April 2019. Available from: https://cvalues.science.kew.org/.
  26. Родионов А.В., Ким Е.С., Пунина Е.О., и др. Эволюция хромосомных чисел в трибах Aveneae и Poeae по данным сравнительного исследования внутренних транскрибируемых спейсеров ITS1 и ITS2 ядерных генов 45S рРНК // Ботанический журнал. – 2007. – Т. 92. – № 1. – С. 57–71. [Rodionov AV, Kim ES, Punina EO, et al. Evolution of chromosome numbers in the tribes Aveneae and Poeae inferred from the comparative analysis of the internal transcribed spacers ITS1 and ITS2 of nuclear 45S rRNA genes. Botanicheskii zhurnal. 2007;92(1):57-71. (In Russ.)]
  27. Salse J. Deciphering the evolutionary interplay between subgenomes following polyploidy: a paleogenomics approach in grasses. Am J Bot. 2016;103(7):1167-1174. https://doi.org/10.3732/ajb.1500459.
  28. Болховских З.В., Гриф В.Г., Захарьева О.И., Матвеева Т.С. Хромосомные числа цветковых растений. – Л.: Наука, 1969. – 926 с. [Bolkhovskikh ZV, Grif VG, Zakharyeva OI, Matveeva TS. Khromosomnyye chisla tsvetkovykh rasteniy. Leningrad: Nauka; 1969. 926 p. (In Russ.)]
  29. Агапова Н.Д., Архарова К.Б., Вахтина Л.И., и др. Числа хромосом цветковых растений флоры СССР: Moraceae-Zygophyllaceae. – СПб.: Наука, 1993. – 427 с. [Agapova ND, Arkharova KB, Vakhtina LI, et al. Chisla khromosom tsvetkovykh rasteniy flory SSSR: Moraceae-Zygophyllaceae. Saint Petersburg: Nauka; 1993. 427 p. (In Russ.)]
  30. Kim CS, Kim SY, Meon MO. A new record for the Korean flora: Sparganium fallax Graebn. (Sparganiaceae). Korean J Plant Taxonomy. 2010;40(3):169-173. https://doi.org/10.11110/kjpt.2010.40.3.169.
  31. Goldblatt P. Polyploidy in angiosperms: monocotyledons. In: Polyploidy. Boston (MA): Springer; 1980. рр. 219-239.
  32. Anderson E. Introgressive hybridization. London–New York: Hafner Publ. Co.; 1969. 109 p.
  33. Seitz U, Seitz U. Molecular-weight of ribosomal-RNA precursor molecules and their processing in higher-plant cells. Z Naturforsch C Biosci. 1979;34(3-4): 253-258. https://doi.org/10.1515/znc-1979-3-416.
  34. Garcia S, Kovařík A, Leitch AR, Garnatje T. Cytogenetic features of rRNA genes across land plants: analysis of the plant rDNA database. Plant J. 2017;89(5):1020-1030. https://doi.org/10.1111/tpj.13442.
  35. Родионов А.В., Гнутиков A.А., Коцинян А.Р., и др. Последовательность ITS1-5.8S рДНК-ITS2 в генах 35S рРНК как маркер при реконструкции филогении злаков (сем. Poaceae) // Уcпехи современной биологии. – 2016. – Т. 136. – № 5. – С. 419–437. [Rodionov AV, Gnutikov AA, Kotsinyan AR, et al. ITS1-5.8S rDNA-ITS2 sequence in 35S rRNA genes as marker for reconstruction of phylogeny of grasses (Poaceae family). Biology Bulletin Reviews, 2017, 7(2):85-102. (In Russ.)]. https://doi.org/10.1134/S2079086417020062.
  36. Egan AN, Schlueter J, Spooner DM. Applications of next-generation sequencing in plant biology. Am J Bot. 2012;99(2):175-185. https://doi.org/10.3732/ajb.1200020.
  37. Пунина Е.О., Мачс Э.М., Крапивская Е.Е., Родионов А.В. Полиморфные сайты в транскрибируемых спейсерах генов 35Sр РНК пионов как индикатор происхождения сортов // Генетика. – 2017. – Т. 53. – № 2. – С. 181-191. [Punina EO, Machs EM, Krapivskaya EE, Rodionov AV. Pilymorphic sites in transcribed spacers of 35S rRNA genes as an indicator of origin of the Paeonia cultivars. Russian Journal of Genetics. 2017;53(2):202-212.] https://doi.org/10.1134/S1022795417010112.
  38. Пунина Е.О., Мачс Э.М., Крапивская Е.Е., и др. Межвидовая гибридизация в роде Paeonia (Paeoniaceae): полиморфные сайты в транскрибируемых спейсерах генов 45S рРНК как индикаторы происхождения природных и искусственных гибридов пионов // Генетика. – 2012. – Т. 48. – № 7. – С. 812. [Punina EO, Machs EM, Krapivskaya EE, et al. Interspecific hybridization in the genus Paeonia (Paeoniaceae): polymorphic sites in transcribed spacers of the 45S rRNA genes as indicators of natural and artificial peony hybrids. Russian Journal of Genetics. 2012;48(7):684-697.] https://doi.org/10.1134/S1022795412070113.
  39. Андронова Е.В., Мачс Е.М., Филиппов Е.Г., и др. Филогеография таксонов рода Cyprepedium (Orchidaceae) на территории России // Ботанический журнал. – 2017. – Т. 102. – № 8. – С. 1027-1059. [Andronova EV, Machs EM, Filippov EG, et al. Phylogeography of the Genus Cyprepedium (Orchidaceae) taxa in Russia. Botanicheskii zhurnal. 2017;102(8): 1027-1059. (In Russ.)]. https://doi.org/10.1134/S0006813617080014.
  40. Doyle JJ, Doyle JL. A rapid DNA isolation procedure for small quantities of fresh leaf tissue. Phytochemical Bulletin. 1987;19(1):11-15.
  41. National Center for Biotechnology Information. GenBank Overview. Available from: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/genbank/.
  42. Bolger AM, Lohse M, Usadel B. Trimmomatic: a flexible trimmer for Illumina sequence data. Bioinformatics. 2014;30(15):2114-2120. https://doi.org/10.1093/bioinformatics/btu170.
  43. Aronesty E. Сomparison of sequencing utility program. Open Bioinformatics J. 2013;7:1-8. https://doi.org/10.2174/1875036201307010001.
  44. Taylor SA, Larson EL, Harrison RG. Hybrid zones: windows on climate change. Trends Ecol Evol. 2015;30(7):398-406. https://doi.org/10.1016/j.tree.2015.04.010.
  45. Vallejo-Marin M, Hiscock SJ. Hybridization and hybrid speciation under global change. New Phytologist. 2016;211(4):1170-1187. https://doi.org/10.1111/nph.14004.
  46. Preston CD, Pearman DA. Plant hybrids in the wild: evidence from biological recording. Biol J Linn Soc Lond. 2015;115(3):555-572. https://doi.org/10.1111/bij.12577.
  47. Дорофеев П.И. Третичные флоры Западной Сибири. – М., Л.: Издательство Академии наук СССР, 1963. – 346 с. [Dorofeev PI. Tretichnyye flory Zapadnoy Sibiri. Moscow-Leningrad: Izdatel’stvo Akademii Nauk SSSR; 1963. 346 p. (In Russ.)]
  48. Дорофеев П.И. К систематике третичных Sparganium // Советская палеокарпология: итоги и перспективы / Сб. статей под ред. Г.И. Горецкого, В.П. Гричук. – М.: Наука, 1979. – С. 53–75. [Dorofeev PI. K sistematike tretichnykh Sparganium. In: (Collected papers) Sovetskaya paleokarpologiya: itogi i perspektivy. Ed. by G.I. Goretskiy, V.P. Grichuk. Moscow: Nauka; 1979. рр. 53-75. (In Russ.)]
  49. Беляков Е.А., Щербаков А.В., Лапиров А.Г., Шилов М.П. Морфология и экологические особенности Sparganium × longifolium (Typhaceae) в центре Европейской части России // Biosystems Diversity. – 2017. – Vol. 25. – № 2. – P. 154–161. [Belyakov EA, Shcherbakov AV, Lapirov AG, Shilov MP. Morphology and ecological characteristics of Sparganium × longifolium (Typhaceae) in the Central part of European Russia. Biosystems Diversity. 2017;25(2):154-161. (In Russ.)]. https://doi.org/10.15421/011723.
  50. Виноградова Ю.К., Галкина М.А. Гибридизация как фактор инвазионной активности чужеродных видов золотарника (Solidago) // Журнал общей биологии. – 2019. – Т. 80. – № 1. – С. 43–56. [Vinogradova YuK, Galkina MA. Hybridization as a factor of invasive activity of alien species of goldenrods (Solidago). Journal of general biology. 2019;80(1):43-56. (In Russ.)]. https://doi.org/10.1134/S004445961901007X.
  51. Tamura K, Nei M. Estimation of the number of nucleotide substitutions in the control region of mitochondrial DNA in humans and chimpanzees. Mol Biol Evol. 1993;10(3):512-526. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a040023.
  52. Kumar S, Stecher G, Tamura K. MEGA7: Molecular Evolutionary Genetics Analysis version 7.0 for bigger datasets. Mol Biol Evol. 2016;33(7):1870-1874. https://doi.org/10.1093/molbev/msw054.
  53. Цвелев Н.Н. Заметки о некоторых гидрофильных растениях флоры СССР // Новости систематики высших растений. – 1984. – Т. 21. – С. 232–242. [Tzvelev NN. Notulae de florae URSS plants hydrophilis nonnulis. Novitates systematicae plantarum vascularium. 1984;21:232-242. (In Russ.)]
  54. Cook CD, Nicholls MS. A monographic study of the genus Sparganium. Part 2: Subgenus Sparganium. Bot Helv. 1987;97(1):1-44.
  55. Снакин В.В. Динамика биоразнообразия, дрейф материков и глобализация // Век глобализации. – 2015. – № 1. – С. 66–74. [Snakin VV. The Dynamics of biodiversity, continental drift and globalization. Age of Globalization. 2015;(1):66-74. (In Russ.)]
  56. Chaw SM, Zharkikh A, Sung HM, et al. Molecular phylogeny of extant gymnosperms and seed plant evolution: analysis of nuclear 18S rRNA sequences. Mol Biol Evol. 1997;14(1):56-68. https://doi.org/10.1093/oxfordjournals.molbev.a025702.

Supplementary files

Supplementary Files Action
1. Fig. Molecular phylogenetic analysis and ITS1 ribotypes within the genus Sparganium of the subgenus Xanthosparganium according to NGS. Molecular phylogenetic analysis was performed by the maximum likelihood method based on the Tamura – Ney model [51]. The tree with the most logarithmic likelihood is presented (-1211.06). The percentage of trees in which related taxa are grouped together is shown at the branch nodes. The source trees for the heuristic search were obtained on the basis of the Neighbor-Join and BioNJ algorithms based on the pairwise distance matrix estimated by the maximum composite likelihood with the subsequent selection of the topology with the highest value of the logarithmic likelihood. The tree is built to scale, the length of the branches is measured by the number of replacements per site. The analysis used 56 nucleotide sequences. In total, there were 339 positions in the final data set. An evolutionary analysis was performed at MEGA7 [52]. The first letter (A – F) in the name of the ribotype corresponds to a decrease in the frequency of occurrence (A is the highest) View (178KB) Indexing metadata

Views

Abstract - 69

PDF (Russian) - 22

Cited-By


PlumX


Copyright (c) 2019 Belyakov E., Machs E., Mikhailova Y., Rodionov A.V.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies