Ecological genetics of beetles of the genus Adalia: restructuring of A. bipunctata populations as a global warming effect
- Authors: Zakharov I.A.1, Rubanovich A.V.1
-
Affiliations:
- Institute of General Genetics of the Russian Academy of Sciences
- Issue: Vol 21, No 1 (2023)
- Pages: 33-39
- Section: Genetic basis of ecosystems evolution
- URL: https://journals.eco-vector.com/ecolgenet/article/view/317164
- DOI: https://doi.org/10.17816/ecogen317164
- ID: 317164
Cite item
Abstract
The dynamics of the composition of the populations of Adalia bipunctata L. in St. Petersburg and Yalta (Crimean Peninsula) for 47–32 years has been studied. The proportion of black individuals in them decreased by almost 2 times. Comparison of the composition of populations with climatic features of habitats (average annual temperature) showed that the proportion of black individuals in the population negatively correlates with the average annual temperature of the previous year. The observed change in the composition of geographically remote populations is probably the effect of global warming.
Keywords
Full Text
АКТУАЛЬНОСТЬ
Жуки Adalia bipunctata L. (Coleoptera: Coccinellidae) — популярный объект исследований в области экологической генетики благодаря их широкому распространению по территории Евразии и легко учитываемому моногенному полиморфизму. Изучение состава популяций этого вида в связи с экологическими условиями их обитания было начато Я.Я. Лусисом [1], а затем продолжено в ряде европейских стран и в СССР/России [2, 3]. Популяция Ленинграда – Санкт-Петербурга изучается одним из нас (И.А.З.) с 1975 г. Достаточно регулярно проводимые сборы показали существенное снижение к настоящему времени доли черных особей. Аналогичное изменение состава популяции было обнаружено и в Ялте (Крымский п-ов). В настоящем сообщении представлены результаты многолетнего изучения состава популяций Санкт-Петербурга и Ялты, и обосновывается предположение, что главным фактором, вызывающим обнаруженную перестройку популяций, является повышение среднегодовой температуры как результат глобального потепления.
МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Сбор жуков A. bipunctata проводили в Санкт-Петербурге с 1975 г., в Ялте — с 1986 г. Имаго, а также куколок обычно собирали в период активного размножения, в Санкт-Петербурге — в июне-июле, в Ялте — в июне; первый сбор был сделан в Ялте в сентябре, когда были собраны жуки, укрывшиеся в свернутых листьях плодовых деревьев. В Санкт-Петербурге жуков собирали на карагане (Caragana sp.), липах (Tilia sp.), шиповнике (Rosa sp.), в Ялте — на тамариксе (Tamarix sp.).
Собранных жуков делили на красных и черных (меланистов). К первым относили морфы typica и anulata, к черным — морфы 6-pustulata и 4-maculata, встречающиеся в популяциях примерно с одинаковой частотой. Перечисленные морфы имеют следующий генотип: typica — StSt, 6-pustulata — Sp-, 4-maculata — Sm-. Аллели образуют ряд доминирования: Sm > Sp > St. Редкая морфа anulata не показывает в скрещиваниях четкой картины наследования.
Состав популяций сопоставлен с данными о среднегодовой температуре в местах сборов. Последние взяты из баз данных [4, 5]. Поскольку в большинстве случаев собирали жуков в начале лета и в сборах преобладали перезимовавшие особи, было сочтено правильным состав популяций сопоставлять со среднегодовой температурой не года сбора, а предыдущего года.
Для обработки результатов использовали встроенные процедуры пакета Excel.
РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ
В Санкт-Петербурге были собраны жуки четырех популяций: ул. Кораблестроителей (западная часть Васильевского острова), университет (восточная часть Васильевского острова, сборы проводили на Университетской набережной и в некоторых случаях во дворе главного здания университета), Петроградская сторона (сборы вдоль Каменноостровского проспекта от Заячьего острова до р. Карповки) и Московский парк Победы. Последняя популяция на юго-западе города удалена от остальных более чем на 8 км и отделена сплошной застройкой. Разделены также две изученные популяции Васильевского острова (расстояние между ними около 5 км).
Результаты сборов представлены в табл. 1–3. В Московском парке Победы в 1975 г. была собрана 281 особь, доля черных среди них 59,1 % (значительно ниже, чем в центральной части города). В 2022 г. здесь было собрано Д.А. Романовым 72 особи, доля черных 38,9 %.
Таблица 1. Состав популяции Adalia bipunctata «Петербург – Университет»
Table 1. Composition of the population of Adalia bipunctata “Petersburg University”
Время сбора | Всего жуков | Из них черных особей | % черных особей* |
07.1975 | 340 | 288 | 84,7 (80,4–88,4) |
06–08.1982 | 657 | 548 | 83,4 (80,3–86,2) |
07.1984 | 213 | 172 | 80,7 (74,8–85,8) |
07.1986 | 244 | 200 | 82,0 (76,6–86,6) |
06.1988 | 124 | 96 | 77,4 (69,0–84,4) |
07.1990 | 451 | 340 | 75,4 (71,1–79,3) |
07.1994 | 230 | 163 | 70,9 (64,5–76,7) |
06.2001 | 263 | 156 | 59,3 (53,1–65,3) |
07.2002 | 620 | 389 | 62,7 (58,8–66,6) |
06.2009 | 186 | 89 | 47,8 (40,5–55,3) |
06.2010 | 109 | 61 | 56,0 (46,1–65,5) |
07.2018 | 270 | 122 | 45,2 (39,2–51,3) |
*В скобках указаны 95 % доверительные интервалы (точный тест Фишера).
Таблица 2. Состав популяции Adalia bipunctata «Петербург – ул. Кораблестроителей»
Table 2. Composition of the population of Adalia bipunctata “Petersburg–Korablestroiteley Street”
Время сбора | Всего жуков | Из них черных особей | % черных особей* |
06.1989 | 128 | 83 | 64,8 (55,9–73,1) |
07.1990 | 147 | 114 | 77,6 (69,9–84,0) |
07.1994 | 220 | 170 | 77,3 (71,2–82,6) |
06.1995 | 114 | 85 | 74,6 (65,5–82,3) |
07.1999 | 81 | 68 | 83,9 (74,1–91,2) |
07.2004 | 125 | 78 | 62,4 (53,3–70,9) |
06.2005 | 109 | 72 | 66,1 (56,4–74,9) |
06.2007 | 89 | 69 | 77,5 (67,5–85,7) |
06.2010 | 79 | 48 | 60,8 (49,1–71,6) |
06.2012 | 168 | 99 | 58,9 (51,1–66,5) |
06.2015 | 152 | 80 | 52,6 (44,4–60,8) |
06.2018 | 354 | 150 | 42,4 (37,2–47,7) |
06.2019 | 59 | 28 | 47,5 (34,3–60,9) |
07.2022** | 137 | 75 | 54,7 (46,0–63,3) |
*В скобках указаны 95 % доверительные интервалы (точный тест Фишера). **Сбор Д.А.Романова.
Таблица 3. Состав популяции Adalia bipunctata «Петербург – Петроградская сторона»
Table 3. Composition of the population of Adalia bipunctata “Petersburg–Petrogradskaya side”
Время сбора | Всего жуков | Из них черных особей | % черных особей* |
08.1987 | 144 | 121 | 84,0 (77,00–89,60) |
07.1990 | 267 | 198 | 74,2 (68,47–79,30) |
08.1996 | 241 | 185 | 76,8 (70,91–81,94) |
07.1997 | 228 | 167 | 73,2 (67,00–78,87) |
07.1999 | 341 | 231 | 67,7 (62,50–72,68) |
07.2022** | 79 | 42 | 53,2 (41,60–64,49) |
*В скобках указаны 95 % доверительные интервалы (точный тест Фишера). **Сбор Д.А. Романова.
Таким образом, во всех представленных здесь петербургских популяциях за время наблюдений произошло значительное снижение доли меланистов. То же самое наблюдается и в Ялте (табл. 4, рис. 1).
Таблица 4. Состав популяции Adalia bipunctata «Ялта»
Table 4. Composition of the population of Adalia bipunctata “Yalta”
Время сбора | Всего жуков | Из них черных особей | % черных особей* |
09.1986 | 127 | 82 | 64,6 (55,6–72,9) |
06.1992 | 130 | 84 | 64,6 (55,8–72,8) |
06.1997 | 466 | 280 | 60,1 (55,5–64,6) |
06.2017 | 114 | 34 | 29,8 (21,6–39,1) |
06.2018 | 85 | 23 | 27,1 (18,0–37,8) |
*В скобках указаны 95 % доверительные интервалы (точный тест Фишера).
Рисунок. Зависимость частоты черных особей в популяции от времени сбора
Figure. Dependence of the frequency of black individuals in the population on the time of collection
Прежде всего, надо убедиться в достоверности снижения в изученных популяциях доли черных особей. Для этого оценивали коэффициенты регрессии между частотой встречаемости и годом наблюдения. Во всех случаях они были статистически значимы (табл. 5).
Таблица 5. Корреляции по Пирсону частоты встречаемости черных форм особей с годом наблюдения и среднегодовой температурой
Table 5. Pearson correlations of the frequency of occurrence of black forms with the year of observation and the average annual temperature (p-values in parentheses)
Популяция | Число временных точек | Корреляция с годом наблюдения | Корреляция со среднегодовой температурой |
Петербург – ул. Кораблестроителей | 14 | –0,781 (0,001) | –0,650 (0,012) |
Петербург – Университет | 12 | –0,976 (6,6Е-8) | –0,632 (0,037) |
Петербург – Петроградская сторона | 6 | -0,951 (0,003) | –0,540 (0,269) |
Ялта | 5 | –0,981 (0,003) | –0,492 (0,400) |
Примечание. В скобках приведены р-значения.
Из рисунка видно, что углы регрессий частоты черных форм на год сбора практически не зависят от места сбора. Так, различия углов наклона для популяций Ялты и Университета согласно Z-тесту составляют 1,77, р = 0,177.
Популяции Санкт-Петербурга и Ялты удалены на 1700 км и существуют в сильно отличающихся климатических и экологических условиях. Кажется вероятным, что одновременное и параллельное снижение доли черных особей в северных (Санкт-Петербург) и в южной популяциях вызвано не локальными изменениями экологических условий, а каким-то глобально действующим фактором. В качестве такового прежде всего можно указать глобальное потепление. Действительно, с 1979 по 2021 г. расчетная среднегодовая температура в Петербурге возросла от 3,5 до 6,2°, а в Ялте от 10,2 до 12,4°. Мы рассчитали корреляцию частоты черных особей в популяциях со среднегодовой температурой предшествующего сборам года (табл. 5). Во всех случаях был получен высокий коэффициент корреляции, который, однако, в случае популяций «Петроградская сторона» и «Ялта» из-за малого числа наблюдений оказался незначимым.
Таким образом, кажется возможным объяснить наблюдаемое в нескольких популяциях снижение доли черных особей повышением среднегодовой температуры. К представленным в настоящей статье наблюдениям можно добавить и результаты изучения состава популяции Берген (Норвегия), где доля меланистов в 1973–1975 гг. составляла 83 %, а в 2017 г. снизилась до 35,7 % [6].
Брейкфилд и Де Йонг представили аналогичные нашим данные по снижению доли черных особей в популяциях Нидерландов [7]. Наблюдения проводились с 1980 по 2004 г. в 16 точках с юга на север, от внутренней части страны до побережья. Вдоль этой трансcекты в 1980 г. наблюдалось изменение доли меланистов с 56,2 до 17,8 %. В тех же точках сбора в 2004 г. доли черных особей составляли 21,7 и 22,2 %, то есть различия между «приморскими» и «континентальными» популяциями исчезли, и доля меланистов в первых резко снизилась [7].
Есть по меньшей мере три группы наблюдений, говорящих в пользу сделанного здесь предположения о роли повышения среднегодовой температуры в перестройке состава популяций.
В прямых экспериментах было показано, что черные особи сильнее прогреваются солнечной радиацией, чем красные, и при повышении инсоляции проявляют большую двигательную активность [8, 9].
При изучении ряда популяций в Крыму нами показана зависимость доли черных особей от средней температуры летних месяцев в местах сборов, а именно, чем выше температура летом, в период размножения жуков, тем меньше в популяции черных особей [10]. То же самое было нами обнаружено для популяций Италии [11]. При более высокой окружающей температуре преимущество черных особей перед красными снижается или совсем нивелируется.
Наконец, можно сослаться на старые наблюдения Н.В. Тимофеева-Ресовского над популяцией A. bipunctata в пригороде Берлина: на протяжении 10 лет черные особи размножались в летние месяцы более успешно, чем красные [12].
ЗАКЛЮЧЕНИЕ
Таким образом, мы предполагаем, что в стабильных климатических условиях в каждой популяции складывается некое равновесие селективной ценности красных и черных морф A. bipunctata, поддерживаемое большим успехом черных особей в размножении в летние месяцы в результате их лучшей прогреваемости солнечной радиацией.
При повышении температуры, которое глобально наблюдается в последние 4 десятилетия, лучшее поглощение тепла черными особями перестает быть критическим и меланисты теряют свое преимущество перед красными морфами, что ведет к перестройке состава популяции — к снижению доли первых. Необходимы дальнейшие многолетние наблюдения, которые покажут, до какого нового равновесного состояния будет идти описанный здесь процесс изменения состава изучаемых популяций.
ДОПОЛНИТЕЛЬНАЯ ИНФОРМАЦИЯ
Благодарность. Авторы выражают свою признательность Д.А. Романову, предоставившему свои сборы 2022 г.
Влад авторов. Все авторы внесли существенный вклад в разработку концепции, проведение исследования и подготовку статьи, прочли и одобрили финальную версию перед публикацией.
Источник финансирования. Работа была выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (грант № 22-24-00435).
Конфликт интересов. Авторы декларируют отсутствие явных и потенциальных конфликтов интересов, связанных с публикацией настоящей статьи.
ADDITIONAL INFORMATION
Acknowledgments. The authors express their gratitude to D.A. Romanov, who provided his collecting materials for 2022.
Author contribution. Thereby, all authors made a substantial contribution to the conception of the study, acquisition, analysis, interpretation of data for the work, drafting and revising the article, final approval of the version to be published and agree to be accountable for all aspects of the study. Contribution of each author:
Funding source. This work was supported by the with the financial support of the Russian Science Foundation (No. 22-24-00435).
Competing interests. The authors declare that they have no competing interests.
About the authors
Ilya A. Zakharov
Institute of General Genetics of the Russian Academy of Sciences
Email: zakharov@vigg.ru
ORCID iD: 0000-0002-7779-1969
professor, Corresponding member of the Russian Academy of Sciences
Russian Federation, MoscowAlexander V. Rubanovich
Institute of General Genetics of the Russian Academy of Sciences
Author for correspondence.
Email: rubanovich@vigg.ru
ORCID iD: 0000-0002-1251-8806
SPIN-code: 2941-6237
Scopus Author ID: 7004237387
Dr. Sci. (Biol.)
Russian Federation, 119333, Moscow, Gubkina str. 3References
- Lusis YaYa. O biologicheskom znachenii polimorfizma okraski u dvutochechnoi korovki Adalia bipunctata L. Latv Entomologs. 1961;(4):3–29. (In Russ.)
- Majerus MEN. Melanism. Evolution in action. Oxford: Oxford University Press, 1998. 338 p.
- Zakharov IA. Industrial melanism and its dynamics in populations of the two-spot ladybird Adalia bipunctata L. Uspekhi sovremennoi biologii. 2003;123(1): 3–15. (In Russ.)
- meteoblue.com [Internet]. Pogoda. Sankt-Peterburg [cited 2023 April 19]. Available at: https://www.meteoblue.com/ru (In Russ.)
- pogodaiklimat.ru [Internet]. Pogoda i klimat [cited 2023 April 19]. Available at: http://www.pogodaiklimat.ru (In Russ.)
- Zakharov IA, Rubanovich AV. Ecological genetics of beetles of the genus Adalia: populations of A. bipunctata of Norway and Kola Peninsula. Ecological genetics. 2018;16(1):49–52. (In Russ.) doi: 10.17816/ecogen16149-52
- Brakefield PM, de Jong PW. A steep cline in ladybird melanism has decayed over 25 years: a genetic response to climate change? Heredity. 2011;107:574–578. doi: 10.1038/hdy.2011.49
- Brakefield PM, Willmer PG. The basis of thermal melanism in the ladybird Adalia bipunctata: Differences in reflectance and thermal properties between the morphs. Heredity. 1985;54:9–14. doi: 10.1038/hdy.1985.3
- De Jong PW, Gussekloo SWS, Brakefield PM. Differences in thermal balance, body temperature and activity between non-melanic and melanic twospot ladybird beetles (Adalia bipunctata) under controlled conditions. J Exp Biol. 1996;199(12):2655–2666. doi: 10.1242/jeb.199.12.2655
- Zakharov IA, Rubanovich AV. Ecological genetics of beetles of the genus Adalia: population structure of A. bipunctata of the Crimea depends on climatic factors. Ecological genetics. 2018;16(1):45–48. (In Russ.) doi: 10.17816/ecogen16145-48
- Zakharov IA, Rubanovich AV. Ecological genetics of beetles of the genus Adalia: composition of A. bipunctata populations from Italy but not France depends on climatic factors. Ecological genetics. 2020;18(3):289–292. (In Russ.) doi: 10.17816/ecogen18669
- Timofeeff-Ressovsky NV. Zur Analyse des Polymorphismus bei Adalia bipunctata L. Biologisches Zentrblatt. 1940;60:130–137. (In Germ.)