Molecular-genetic nature of resistance of the diamondback moth Plutella xylostella (Linnaeus 1758) to pyrethroids



Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription or Fee Access

Abstract

The diamondback moth (Plutella xylostella) is a globally significant pest of cruciferous crops, causing substantial economic losses. Resistance to pyrethroid insecticides, widely used for its control, has become a major issue. This study explores the molecular and genetic mechanisms underlying pyrethroid resistance in P. xylostella, focusing on mutations in the voltage-gated sodium channel gene (para), which is the primary target of pyrethroids.
The review involved the analysis of P. xylostella populations from various regions, particularly in Asia and Australia, where resistance to pyrethroids is prevalent. Molecular techniques, including KASP assays, PCR-based genotyping, and sequencing, were employed to identify and characterize resistance-associated mutations in the para gene. 
Several key mutations in the para PxNav were identified, including L1014F, T929I, and M918I, which are associated with pyrethroid resistance. These mutations were found to be widespread in Asian populations, with high frequencies observed in China. An analysis of the literature on resistance mechanisms in other insect species revealed resistance mutations at the same sites in a wide range of species, indicating its common mechanisms.
The identified mutations in the para gene provide valuable markers for resistance detection. The development of diagnostic tools based on these findings is crucial for effective resistance management and sustainable pest control. The review also emphasizes the need for integrated pest management (IPM) approaches to mitigate the spread of resistance and reduce reliance on chemical insecticides

Full Text

Введение

Капустная моль (лат. Plutella xylostella (Linnaeus 1758)) является одним из наиболее вредоносных насекомых из отряда чешуекрылые, угрожающих крестоцветным растениям по всему миру [1]. Это насекомое повреждает такие культуры, как бамия, хрен, абиссинская горчица, рапс, различные виды капусты (включая листовую, кочанную, кольраби), китайская капуста, турнепс и ряд сорняков, включая пастушью сумку,  латук полевой и другие [2]. Распространение этого вида охватывает все регионы, где возделываются крестоцветные растения, от Гренландии [3] до Новой Зеландии [2;4]. Уровень вредоносности капустной моли продолжает расти. Общая стоимость наносимого ею ущерба и расходов на борьбу с ней увеличилась за 20 лет — с 1 миллиарда долларов в 1992 году [1] до 4-5 миллиардов долларов США в 2012 году [5]. В связи с этим остро стоит проблемы контроля численности вредителя на фоне возникающих в его популяциях адаптационных изменениях к пестицидам. Этой проблеме посвящен данный обзор, в котором мы привели основные сведения  о молекулярно-генетических механизмах резистентности капустной моли к пиретроидам (одним из наиболее распространенных инсектицидов).

Биологическая характеристика капустной моли Plutella xylostella(Linnaeus 1758)

Капустная моль относится к насекомым семейства серпокрылых молей (Plutellidae). Передние крылья имеют размах от 10 до 17 мм, они узкие, с тёмно-бурой центральной частью, которая ближе к костальному краю становится светлее, украшенная белой волнистой полосой сверху. От других серпокрылых молей взрослые особи отличаются цветом и узором на задних крыльях. Самка кладет по 1-5 яиц на обратной стороне листьев вдоль прожилок. Плодовитость самок варьируется в зависимости от условий и культуры, находясь в пределах от 70 до 170 яиц за жизнь. Яйцо имеет овальную форму, жёлто-белый или светло-жёлтый цвет, и по мере развития темнеет до черного. Его длина составляет 0,4-0,5 мм, а ширина — 0,2-0,3 мм. Личинки проходят через четыре стадии развития. Первая стадия характеризуется желтовато-серой окраской и темно-бурой головой шириной 0,15 мм. На второй стадии ширина головы составляет 0,25 мм, на третьей — 0,4 мм. На четвёртой стадии гусеница достигает длины от 8 до 12 мм, имеет жёлто-бурую голову с тёмными пятнами. Тело обычно светло-зелёное, хотя может быть и зеленовато-серым или желтоватым. Личинка на всех стадиях питается листвой и незрелыми стручками крестоцветных. Продолжительность цикла развития варьируется от 6 до 24 дней. Окраска куколки зелёная или грязно-жёлтая с двумя продольными темно-бурыми полосками на каждом боку, тело длиной 5,5-8 мм. В процессе созревания куколка темнеет и перед вылетом становится почти чёрной. Фаза куколки длится от 3 до 22 дней [6].

Зимующими формами являются взрослые особи в состоянии оцепенения и куколки P. xylostella. Первый лёт наблюдается в апреле-мае. Взрослые особи активны в сумерках и ночью, привлекаются светом. В год развивается от одного поколения в Гренландии до десяти поколений в Средней Азии. Часто в одной популяции могут одновременно присутствовать все фазы вредителя. [6]

На текущий момент учёные не имеют однозначного мнения о том, откуда происходит капустная моль. Согласно наиболее ранним гипотезам, её родина — Европа, где начали активно культивировать растения семейства крестоцветных (Hardy, 1938) [7]. Однако существуют также версии, предполагающие, что этот вредитель мог появиться в Южной Африке (Kfir, 1998) [8] либо в северных или центральных районах Китая [9] из-за обилия специализированных паразитов, что указывает на долгую коэволюцию. Генетический анализ P. xylostella и некоторых её паразитов не противоречит вышеуказанным мнениям [10] и предполагает, что капустная моль с высокой вероятностью могла возникнуть в Кении (Африка) или в Азии.

Вредоносность капустной моли

Капустная моль крайне вредоносна для молодых посевов крестоцветных [11]. Экономический порог вредоносности (ЭПВ) для капустной моли изменяется в зависимости от вида культуры и стадии её развития. В большинстве российских публикаций указывается, что для капусты в стадии розетки листьев ЭПВ составляет от 2 до 5 гусениц на одно растение при условии, что более 10 % растений поражены. На фазах цветения и формирования рыхлого кочана этот порог увеличивается до 2–10 гусениц на растения при заселении не менее 10–25 % [12, 13]. Также приведены данные по экономическому порогу для моли на рапсе: в период всходов необходимо учитывать 2–3 гусеницы на растение при заселении 10 % растений [11] или 10–15 % повреждений на листовой поверхности [14].

Ввиду значительного ущерба, наносимого P. xylostella, в глобальном масштабе активно используются химические препараты для контроля над этим вредителем. Однако, это приводит к быстрому возникновению и широкому распространению популяций моли, устойчивых к различным классам инсектицидов, в разных странах. Интенсивное применение инсектицидов особенно характерно для субтропических и тропических зон, таких как южные и центральные регионы Китая, Малайзия, Индия, Пакистан, Гавайи и Бразилия. В этих регионах благоприятный климат способствует непрерывному развитию моли и достижению высокой численности [4, 15-17].

Широкое распространение устойчивости к инсектицидам у P. xylostella обусловлено несколькими факторами. В областях, подвергшихся нашествию, наличие множества разнообразных кормовых растений и дефицит специализированных хищников играют важную роль. Кроме того, значительное количество генераций в течение года (до 20 в тропиках и субтропиках) и интенсивное применение инсектицидов на различных крестоцветных культурах также ускоряют этот процесс [4].

Среди полутора десятков особо опасных вредителей из класса членистоногих, демонстрирующих повсеместную устойчивость к пестицидам, капустная моль сейчас находится на втором месте по значимости [18]. По данным за 2019 год, зафиксировано 96 активных компонентов инсектицидов, к которым этот вредитель выработал резистентность в различных регионах мира. Однако, к 2022 году число случаев развития устойчивости увеличилось до 596, и наблюдалось уже по отношению к 101 веществу, как химического, так и биологического происхождения [19].

Методы контроля численности капустной моли

Изначально для контроля популяции данного вредителя применялись синтетические инсектициды, включая ДДТ, фосфорорганические соединения, карбаматы и пиретроиды. Тем не менее, уже в 1953 году в Индонезии зафиксировали случай устойчивости капустной моли к ДДТ, ознаменовавший собой первое появление резистентности у сельскохозяйственных вредителей к химическим методам защиты растений [20, 21]. В дальнейшем, невосприимчивость к разнообразным инсектицидам стремительно распространилась среди популяций капустной моли по всему миру, особенно в тропических и субтропических зонах, где благоприятные климатические условия позволяют этому насекомому размножаться в течение всего года [4, 15].

Из-за многочисленных сообщений о появлении резистентности к классическим химическим инсектицидам в 1970-е годы [22], с целью контроля над капустной молью, стали применяться микробиологические средства, базирующиеся на бактерии Bacillus thuringiensis (Bt). В начале использования они демонстрировали значительную эффективность. Тем не менее, уже к 1990 году на Гавайских островах было отмечено возникновение устойчивости к Bt-токсинам [23]. Впоследствии невосприимчивость к токсинам Bt была выявлена у популяций капустной моли в Японии, Малайзии и КНР [24-26]. В 1980-х годах, в ответ на появление устойчивых популяций капустной моли, в практику вошли ингибиторы синтеза хитина, такие как трифлумурон и хлорфлуазурон [22]. Однако, спустя непродолжительное время, и к этим соединениям начала формироваться резистентность [27, 28].

В 1990-е годы, на замену классическим инсектицидам пришли инновационные группы химических веществ, включая авермектины (например, абамектин), спинозины (такие как спиносад) и оксидиазины (в частности, индоксакарб). Несмотря на их первоначальную высокую результативность, со временем у капустной моли в различных географических зонах начали появляться сообщения о формировании резистентности и к этим химическим классам средств защиты растений [15, 29, 30].

В первом десятилетии XXI века для контроля над капустной молью стали применять диамидные инсектициды (флубендиамид и хлорантранилипрол), быстро завоевавшие популярность во всем мире благодаря своей эффективности. Тем не менее, уже к 2010 году в Таиланде было обнаружено возникновение устойчивости к диамидам, и эта проблема вскоре охватила и другие государства [31, 32], .

Для контроля популяции капустной моли, помимо применения химических и биологических препаратов, использовались агротехнические приемы, включающие ротацию культур, высадку приманочных растений (например, горчицы сарептской) и создание физических преград (сети, укрытия) [1, 33, 34]. Существенное значение в ограничении численности данного вредителя имеют естественные враги, такие как паразитические перепончатокрылые (Diadegma, Cotesia, Oomyzus) и хищные насекомые и паукообразные [2, 35]. Так же для контроля над капустной молью применяются феромонные ловушки, препятствующие размножению, и стерилизация самцов с помощью гамма-излучения [36, 37]. Несмотря на доказанную действенность, масштабное внедрение этих способов сдерживается экономическими и технологическими сложностями.

В общем, контроль численности капустной моли предполагает многостороннюю стратегию, охватывающую обдуманное применение инсектицидов, агротехнические приемы, биологический контроль, а также инновационные решения, такие как феромоны и генетические методы борьбы. Создание и внедрение интегрированных систем защиты растений (IPM) играет важнейшую роль в предотвращении устойчивости и уменьшении вреда, наносимого капустной молью [2].

Несмотря на альтернативы, самыми распостраннёнными остаются химические методы борьбы с капустной молью. Наиболее распостраннёнными инсектицидами выступают пиретроиды благодаря их дешивезне, низкой токсичности для млекопитающих и высокой скорости действия (Palmquist et al., 2012). По данным ФАО в 2024 году было использовано 3,6 млн т пиретроидов по всему земному шару, что свидельствует об их активном использовании, несмотря на развитие резистентности (https://www.fao.org/faostat/en/#data/RP/visualize) FAO. FAOSTAT: Data Visualization. Food and Agriculture Organization of the United Nations. URL: https://www.fao.org/faostat/en/#data/RP/visualize (дата обращения: 10.10.2023).

Пиретроиды: общая характеристика и принцип действия.

Капустная моль известна своей способностью развивать устойчивость к различным инсектицидам, включая пиретроиды.

Пиретроиды первого поколения представляют собой эфиры хризантемовой кислоты. Эти вещества отличаются высокой инсектицидной активностью, однако, как и природные пиретрины, они подвержены окислению под воздействием света, что ограничивает их применение в основном закрытыми помещениями. Пиретроиды второго поколения более устойчивы к фотоокислению. К ним относятся эфиры 3-(2,2-дигалогенвинил)-2,2-диметил-циклопропан-карбоновых кислот, такие как перметрин, циперметрин (в настоящее время самый распространённый пиретроид), дельтаметрин (декаметрин, «децис»), а также фенвалерат — пиретроид, не содержащий циклопропанового кольца. Эти соединения имеют широкий спектр действия и оказывают эффективность даже в малых дозах. К пиретроидам третьего поколения относятся цигалотрин, флуцитринат, флувалинат, тралометрин, цифлутрин, фенпропатрин, бифентрин, имипротрин, циклопротрин, а также этофенпрокс, который, в отличие от прочих пиретроидов, не содержит сложноэфирной группы[39].

Основной мишенью для пиретроидов является α-субъединица потенциал-зависимого натриевого канала, кодируемого геном para, позже названным Nav [40]. Потенциалзависимые натриевые каналы являются интегральными трансмембранными белками, необходимыми для инициации и распространения потенциала действия в нейронах и других возбудимых клетках. Натриевые каналы млекопитающих и насекомых имеют общие основные топологические и функциональные свойства, Большинство видов насекомых, в отличие от млекопитающих, несут только один ген натриевого канала, а далее два посттранскрипционных механизма: альтернативный сплайсинг и редактирование РНК, приводят к формированию разнообразия натриевых каналов у насекомых [41]. Изначально структура потенциал-зависимых натриевых каналов была описана у млекопитающих. Было показано, что они состоят из порообразующей α-субъединицы и одной или нескольких β-субъединиц. α-субъединицы имеют четыре гомологичных домена (I-IV), каждый домен имеет шесть трансмембранных сегментов. В каждом домене сегменты 1-4 (S1-S4) составляют модуль чувствительности к напряжению, тогда как S5, S6 и петля, соединяющая сегменты S5 и S6 (называемая P-областью), образуют модуль поры. Субъединицы β (β1-β4) представляют собой небольшие трансмембранные белки, которые обладают внеклеточным иммуноглобулиновым доменом, одним трансмембранным сегментом и коротким внутриклеточным С-концевым доменом [42, 43]. Коэкспрессия субъединиц β модулирует экспрессию натриевых каналов и их воротные свойства. Первый ген натриевого канала насекомых (DmNav) был клонирован из Drosophila melanogaster. Аминокислотная последовательность белка DmNav имеет высокое сходство с α-субъединицами натриевого канала млекопитающих [44-46]. Ортологи субъединиц β млекопитающих  у насекомых не обнаружены. Вместо этого неродственный белок TipE у D. melanogaster [47, 48] и его ортологи у других насекомых [49-51] способствуют надежной экспрессии натриевых каналов насекомых в ооцитах Xenopus и рассматриваются как вспомогательные субъединицы натриевых каналов насекомых [52].

Ионная селективность натриевых каналов определяется мотивом селективного фильтра «DEKA») в аналогичных позициях доменов I, II, III и IV α-субъединицы соответственно, . Каждый сегмент S4 содержит повторяющиеся мотивы положительно заряженных аминокислотных остатков, за которыми следуют два гидрофобных остатка - датчики напряжения натриевого канала. В ответ на деполяризацию мембраны сегменты S4 движутся наружу, инициируя конформационные изменения, которые приводят к открытию пор и инактивации натриевых каналов. Короткие внутриклеточные линкеры между сегментами S4 и S5 (L45) передают движения модулей, чувствительных к напряжению, сегментам S6 во время открытия и закрытия канала. Быстрая инактивация достигается перемещением инактивационного затвора (образованного в основном мотивом IFM в коротком внутриклеточном линкере, соединяющем домены III и IV), который физически закрывает открытую пору (рис. 1) [41].

 

Рис. 1. Структура потенциалзависимого натриевого канала и мутации в нем, связанные с устойчивостью к пиретроидам у капустной моли, имеющие аналоги у других видов членистоногих

В ответ на возбуждение натриевые каналы открываются (активируются) и позволяют ионам натрия течь в клетку, тем самым деполяризуя мембрану. Через несколько миллисекунд после активации канала пора канала закупоривается, это процесс, который частично отвечает за нисходящую фазу потенциала действия [44].

Пиретроиды усиливают активацию и подавляют дезактивацию и инактивацию, что приводит к длительному открытию канала. На клеточном уровне пиретроиды нарушают функцию нерва, вызывая повторяющиеся разряды, деполяризацию мембраны и синаптические нарушения [53-55].

Механизмы резистентности к пиретроидам

 Устойчивость капустной моли к пиретроидам была задокументирована в Азии и Австралии [56-59]. Она может возникать за счет реализации как минимум двух механизмов - активации путей детоксикации или возникновение мутантных форм белка-мишени действия препарата[60]

В большинстве случаев устойчивость капустной моли к пиретроидам связана с механизмами, приводящими к изменению чувствительности нервной системы к этим соединениям [61, 62]. У восприимчивых насекомых пиретроидные инсектициды избирательно влияют на динамику инактивации натриевого канала [44], что приводит к параличу и смерти.  У устойчивых особей мутации в связывающем кармане делают натриевый канал нечувствительным к пиретроидам [46].

Конкретные мутации, приводящие к резистентности к пиретроидам были впервые описаны у устойчивого штамма из Тайваня [59]. В этом штамме найдено две сцепленные мутации L1014F и T929I [59]. T929I - это замена треонина на изолейцин (ACC/ATC), которая происходит в середине сегмента 5 в домене II и расположена на 11 аминокислот downstream по отношению к ранее описанной у комнатной мухи мутации M918 T (super-kdr). Однако, замена T929I, присутствуя в гене как единичная мутация,  вызывает низкий уровень устойчивости к пиретроидам [63], но высокий уровень устойчивости к ДДТ [64]; а, когда она сцеплена с L1014F, наблюдается их аддитивное или синергическое действие [65, 66]. Помимо них известно еще четыре значимых SNP в пределах гена мишени [57]. Информация о характере замен и географическом распространении аллелей, содержащих эти замены  приведена в таблице 1.

Таблица 1. Мутации гена натриевого канала PxNaV, обнаруженные в популяциях капустной моли

Мутация, приводящая к замене аминокислоты

Географические точки, гда найдены мутации

Метод обнаружения

ссылка

Haplotypes containing the mutation

M918I

КНР

KASP анализ

(конкурентная аллель-специфичная ПЦР по конечной точке с флуоресцентной детекцией)

[56]

M918I,
 L1014F+M918I,
 

Республика Корея

PASA генотипирование (PCR amplification of specific alleles)

[58]

Япония

Секвенирование по Сэнджеру

[60]

T929I

КНР

KASP анализ

[56]

T929I,
 T929I+L1014F+A1101T+P1879S

[57]

Республика Корея

PASA-генотипирование

[58]

Австралия

[59]

Япония

Секвенирование по Сэнджеру

[60]

L1014F

КНР

KASP анализ

[56]

L1014F,
 T929I+L1014F,
 M918I+L1014F,
 T929I+L1014F+A1101T+P1879S

[57]

Республика Корея

PASA-генотипирование

[58]

Австралия

[59]

F1020S

КНР

KASP анализ

[56]

F1020S

Республика Корея

PASA-генотипирование

[58]

Австралия

[59]

Япония

Секвенирование по Сэнджеру

[60]

A1101T

КНР

KASP анализ

[56]

A1101T,
 A1101T+P1879S.   

Тайвань

пиросеквенирование

[67]

P1879S

Япония

Секвенирование по Сэнджеру

[60]

P1879S,
 A1101T+P1879S.

 

Как видно из таблицы, все приведенные там замены были обнаружены в Азиатском регионе, а три из них также найдены в Австралии. Отсутствие данных по другим территориям может быть связано, как с реальным распространением этих аллелей резистентности, так и со степенью исследованности темы.

Исследования других объектов свидетельствуют о том, что точковые мутации, приводящие к заменам аминокислот в в гене натрий-калиевого насоса, вызывают резистентность к пиретроидам у клещей и более чем двадцати видов насекомых из различных семейств, включая тараканов, тлей, комаров, трипсов, блох, белокрылок и др., . Так у комара жёлтолихорадочного, Aedes aegypti, являющегося   переносчиком лихорадки Денге, чикунгуньи, жёлтой лихорадки, вируса Зика, и некоторых других заболеваний, устойчивость к пиретроидам вызвана мутациями в гене натрий-калиевого насоса VSSC: A1007G, D1763Y, F1534C, F1534L, G923V, I1011M, I1011V, L982W, S989P, T1520I, V1016G, V1016I, V410L [68].

Частоты аллелей резистентности заметно повышаются в районах длительного массового применения препарата. Например, на юге Вьетнама фотостабильные пиретроиды 2-го поколения использовались в больших количествах на обширных территориях для борьбы с переносчиками малярии и Денге. В результате частота аллелей с мутацией L982W в образцах комаров, собранных там в 2006-2008 гг. составила 59,2% , F1534C - 21,7% [69].

У других насекомых причиной резистентности к пиретроидам наравне с мутациями в гене натриевого канала выступают механизмы метаболической детоксикации. Например, у таба́чного трипса (Thrips tabaci) выявлены мутации резистентности к пиретроидам: T929I (Nazemi et al, 2016 ) [70] K1774N, M918L [71] и V1010A [72], M918T+L1014F [80]. Кроме того показана роль в реализации признака  ферментов метаболической детоксикации [70]. В результате исследования Boné, с соавторами (2021) у резистентных особей Blattella germanica была установлена связь между пиретроидной резистентностью и метаболическим профилем Blattella germanica] [73] а в исследованиях Dong с соавторами (2007) [44] и Pridgeon с соавторами (2002) [74] найдены мутации L1014F и F1020 в исследуемом гене.

Список примеров мутаций резистентнгости у других видов широк, но важно отметить параллелизм мутационных изменений гена под селективным давлением пиретроидов.

В таблице 2 представлены мутации в гене PxNav у капустной моли, имеющие аналоги у других видов.

Таблица 2. Аналоги  мутаций резистентности гена PxNav, обнаруженные у других объектов.

Мутация у  Plutella xylostella

Мутация в том же положении у другого объекта

ссылка

 

замена

объект

 

M918I

M918T

Haematobia irritans irritans

[75]

 

Aphis gossypii

[76]

 

Tetranychus evansi

[77]

 

Haematobia irritans irritans

[75]

 

Liriomyza huidobrensis

 

Musca domestica

[40]

 

Myzus persicae

[79]

 

Thrips tabaci

[80]

 

Tuta absoluta

[81]

 

M918L

Aphis gossypii

[82]

 
 

Hyelella azteca

[83]

 

Trialeurodes vaporariorum

[84]

 

M918V

Bemisia tabaci

[85]

 
 

T929I  

T929I  

Thrips tabaci

[80]

 

Thrips palmi

[86]

 

Trialeurodes vaporariorum

[84]

 

Leptinotarsa decemlineata

[87]

 

Sitophilus zeamais

[88]

 

Pediculus humanus capitis

[51]

 

Frankliniella occidentalis

[89]

 

Leptinotarsa decemlineata

[87]

 

Plutella xylostella

[63]

 

Tuta absoluta

[81]

 

T929V

Bemisia tabaci

[90]

 
 

Ctenocephalides felis

[91]

 
 

Frankliniella occidentalis

[89]

 

Ctenocephalides felis

[91]

 

T929N

Leptinotarsa decemlineata

[87]

 

T929C

Frankliniella occidentalis

[89]

 
 

L1014F

L1014S

Anopheles arabiensis

[92]

 
 

Anopheles culicifacies

[93]

 

Anopheles gambiae

[94]

 

Anopheles parilae

[95]

 

Anopheles peditaeniatus

[95]

 

Anopheles sacharovi

[96]

 

Anopheles sinensis

[95]

 

Anopheles vagus

[95]

 

Culex pipiens pallens

[97]

 

Culex pipiens pipiens

[98]

 

L1014H

Helicoverpa zea

[99]

 

Heliothis virescens

[100]

 

Liriomyza trifolii

[78]

 

Musca domestica

[101, 102]

 

L1014C

Stomoxys calcitrans

[103]

 

L1014C Anopheles sinensis

[104]

 

Anopheles albimanus

[105]

 

Culex pipiens pipiens

[106]

 

L1014W

Anopheles sinensis

[107]

 

F1020S

F1020S

Blattella germanica

[74]

 
 
 

 

Представленные данные позволяют сделать вывод о важности конкретных аминокислотных остатков в структуре белка и необходимости создания диагностикумов для их обнаружения с целью экологического мониторинга. Моделирование на основе рентгеноструктурного анализа предсказывает взаимодействие пиретроидов с линкерной спиралью, соединяющей S4 и S5 в домене II (IIL45) и спиралями IIS5 и IIIS6 (треугольник IIL45-IIS5-IIIS6). Интересно, что остатки (M918) , (T929), экспонируются в интерфейсе между линкерной спиралью IIL45 и трансмембранными спиралями IIS5 и IIIS6, другие мутации kdr, такие как L1014F, расположены далеко от сайта 1. Первоначально предполагалось, что эти мутации влияют на действие пиретроида аллостерически, препятствуя изгибным движениям спиралей S6, которые необходимы для открытия канала [108]. Однако позже предположили, что существует второй сайт связывания пиретроида , образованны спиралями IL45, IS5 и IIS6.

Диагностические системы для выявления всех отображенных в таблице 2 мутаций были описаны в работе Shen с соавторами (2022) . Диагностикум была основан на ПЦР в реальном времени  системой  генерации флуоресценции KASP. Авторы показали высокую частоту мутаций L1041F and T929I и низкую частоту всех остальных. Результаты исследований китайских коллег на основе секвенирования ампликонов целевого гена показывают, что в Китае популяции P. xylostella демонстрируют исключительно высокую частоту (более 88.67%) мутаций T929I и L1014F гена PxNav [57].  Применение молекулярной диагностики исключительно важно для понимания целесообразности применения препарата.

Хотя пиретроиды считаются относительно нетоксичными для человека на всех стадиях его онтогенеза благодаря низкой кожной абсорбции и быстрым превращением в нетоксичные метаболиты, применение препаратов в отношении резистентных вредителей не только экономически нецелесообразно, но и влечет определенные риски для здоровья людей. Так последние данные показывают, что при контакте с высокими концентрациями пиретроидов последние попадая в организм человека через контакт с кожей, дыхательные пути, пищу или воду, оказывают неблагоприятное воздействие на фертильность, иммунную, сердечно-сосудистую систему, проявляют нефро- и гепатотоксичность [109]. При профессиональном контакте основным путем попадания пиретроидов в организм человека является всасывание через кожу. Роль вдыхания гораздо менее важна, но увеличивается, когда пиретроиды используются в замкнутых пространствах. Основным побочным эффектом воздействия на кожу является парестезия, предположительно из-за гиперактивности кожных чувствительных нервных волокон. Чаще всего поражается лицо, а парестезия усиливается при сенсорной стимуляции, такой как тепло, солнечный свет, расчесывание, потоотделение или применение воды [110].

Заключение

Капустная моль (лат. Plutella xylostella (Linnaeus 1758)) является одним из наиболее вредоносных насекомых из отряда чешуекрылые, угрожающих крестоцветным растениям по всему миру. Пииретроиды являются одними из наиболее распространенных пестицидов для  борьбы с ней, благодаря их дешивезне, низкой токсичности для млекопитающих и высокой скорости действия. Основной мишенью для пиретроидов является α-субъединица потенциал-зависимого натриевого канала, кодируемого геном PxNav. Именно в этом гене обнаружены мутации, приводящие к резистентности вредителя к данному инсектициду. Детальный анализ распределения мутаций и их встречаемости в разных группах насекомых позволяет выделить нуклеотидные замены, перспективные для дизайна молекулярных маркеров резистентности к пиретроидам. Диагностические системы на их основе должны стать важным инструментмом экологического мониторинга резистентности вредителя к пиретроидам, развитие которой в популяциях происходит с высокой скоростью [111]. Кроме того, важно понимать, что если в популяции достаточно высока частота аллелей резистентности к пестициду, то его применение повлечет дальнейший рост этой частоты и увеличение вероятности распространения резистентных аллелей в результате миграций насекомых в другие популяции.

Таким образом,  В настоящее время создание отечественных диагностических систем для выявления аллелей резистентности является крайне актуальной и вполне реализуемой задачей, поскольку изменчивость гена мишени на молекулярном уровке детально изучена.

×

About the authors

Dmitry Aleksandrovich Emelianov

Author for correspondence.
Email: dimitriy.nord@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-0308-6108
Russian Federation

Fedor Denisovich Bogomaz

Email: pickayut2006@gmail.com
ORCID iD: 0009-0005-4885-3904

Ksenia Alekseevna Shabanova

Email: kotukkc@gmail.com
ORCID iD: 0009-0009-3296-3868

Tatiana V. Matveeva

Saint Petersburg State University; All-Russian Research Institute of Plant Protection

Email: radishlet@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-8569-6665
SPIN-code: 3877-6598
Scopus Author ID: 7006494611

Dr. Sci. (Biology), Professor, department of genetics and biotechnology

Russian Federation, 7–9 Universitetskaya emb., Saint Petersburg, 199034; Saint Petersburg

References

  1. Talekar NS, Shelton AM. Biology, ecology, and management of the diamondback moth. Annual Review of Entomology. 1993;38(1):275-301. doi: 10.1146/annurev.en.38.010193.001423.
  2. Mason P. Plutella xylostella (diamondback moth). CABI Compendium. CABI International; 2022. doi: 10.1079/cabicompendium.42318.
  3. Coulson SJ, Hodkinson ID, Webb NR, Mikkola K, Harrison JA, Pedgley DE. Aerial colonization of high Arctic islands by invertebrates: the diamondback moth Plutella xylostella (Lepidoptera: Yponomeutidae) as a potential indicator species. Diversity and Distributions. 2002;8(6):327-334. doi: 10.1046/j.1472-4642.2002.00157.x.
  4. Shelton AM. Management of the diamondback moth: déjà vu all over again? In: The management of diamondback moth and other crucifer pests. 2004:3-8.
  5. Zalucki MP, Shabbir A, Silva R, Adamson D, Shu-Sheng L, Furlong MJ. Estimating the economic cost of one of the world's major insect pests, Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae): just how long is a piece of string? Journal of Economic Entomology. 2012;105(4):1115-1129. doi: 10.1603/EC12107.
  6. Velikan VS, Golub VB, Gur'eva EL, et al. Opredelitel' vrednykh i poleznykh nasekomykh i kleshchei zernovykh kul'tur v SSSR. Leningrad: Kolos; 1980. 335 p. (In Russ.)
  7. Hardy JE. Plutella maculipennis Curt., its natural and biological control in England. Bulletin of Entomological Research. 1938;29:343-372.
  8. Kfir R. Origin of the diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae). Annals of the Entomological Society of America. 1998;91(2):164-167.
  9. Liu X, et al. Cross‐resistance, mode of inheritance, synergism, and fitness effects of cyantraniliprole resistance in Plutella xylostella. Entomologia Experimentalis et Applicata. 2015;157(3):271-278. doi: 10.1111/eea.12345.
  10. Juric I, Salzburger W, Balmer O. Spread and global population structure of the diamondback moth Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae) and its larval parasitoids Diadegma semiclausum and Diadegma fenestrale (Hymenoptera: Ichneumonidae) based on mtDNA. Bulletin of Entomological Research. 2017;107(2):155-164. doi: 10.1017/S000748531600085X.
  11. Andreyeva IA, Shatalova EI, Khodakova AV. Plutella xylostella: ecological and biological aspects, harmfulness, and population control. Vestnik Zashchity Rasteniy. 2021;104(1):28-39. (In Russ.)
  12. Spichenko NN, Krivokhizhin VI, Shternshis MV, Mishchenko VS. Zashchita kapusty ot vreditelei s minimal'nym primeneniem yadokhimikatov v Novosibirskoi oblasti. Novosibirsk; 1985. 20 p. (In Russ.)
  13. Shternshis MV, Andreeva IV, Shatalova EI, Shul'gina OA. Primenenie biopreparatov dlya zashchity kapusty ot fitofagov v Zapadnoi Sibiri. Novosibirsk; 2012. 25 p. (In Russ.)
  14. Gorbunov NN, et al. Fitosanitarnyi kontrol' za vreditelyami i sornyakami sel'skokhozyaistvennykh kul'tur v Sibiri. Novosibirsk: Novosibirskii GAU; 2001. (In Russ.)
  15. Zhao JZ, Li YX, Collins H, Gusukuma-Minuto L, Mau RFL, Thompson GD, Shelton AM. Monitoring and characterization of diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae) resistance to Spinosad. Journal of Economic Entomology. 2002;95(2):430-436. doi: 10.1603/0022-0493-95.2.430.
  16. Uthamasamy S, Kannan M, Senguttuvan K, Jayaprakash SA. Status, damage potential, and management of diamondback moth, Plutella xylostella in Tamil Nadu, India. In: Proceedings of the 6th International Workshop on Diamondback Moth. AVRDC, Taiwan; 2011:270-279.
  17. Walker GP, Cameron PJ, Berry NA. Implementing of an IPM programme for vegetable brassicas in New Zealand. Regional Institute. 2013. Available from: http://regional.org.au/au/esa/2001/13/1301walker.htm.
  18. Sparks TC, et al. Insecticides, biologics, and nematicides: Updates to IRAC's mode of action classification—a tool for resistance management. Pesticide Biochemistry and Physiology. 2020;167:104587. doi: 10.1016/j.pestbp.2020.104587.
  19. Mota-Sanchez D, Wise JC, Poppen RV, Gut LJ, Hollingworth RM. Resistance of codling moth, Cydia pomonella (L.) (Lepidoptera: Tortricidae), larvae in Michigan to insecticides with different modes of action and the impact on field residual activity. Pest Management Science. 2008;64(9):881-890. doi: 10.1002/ps.1576.
  20. Ankersmit GW. DDT resistance in Plutella maculipennis (Curt.) (Lep.) in Java. Bulletin of Entomological Research. 1953;44:421-425. doi: 10.1017/S0007485300025530.
  21. Johnson DR. Plutella maculipennis resistance to DDT in Java. Journal of Economic Entomology. 1953;46(1):176.
  22. Sukhoruchenko GI, Dolzhenko VI, Gannibal FB, et al. Resistance of harmful arthropods, phytopathogenic fungi, and rodents to pesticides. St. Petersburg: Petropolis; 2024. 672 p. (In Russ.)
  23. Tabashnik BE, Cushing NL, Finson N, Johnson MW. Field development of resistance to Bacillus thuringiensis in diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae). Journal of Economic Entomology. 1990;83(5):1671-1676. doi: 10.1093/jee/83.5.1671.
  24. Hama H, Suzuki K, Tanaka H. Inheritance and stability of resistance to Bacillus thuringiensis formulations of the diamondback moth, Plutella xylostella (Linnaeus) (Lepidoptera: Yponomeutidae). Applied Entomology and Zoology. 1992;27(3):355-362. doi: 10.1303/aez.27.355.
  25. Sayyed AH, Wright DJ. Fipronil resistance in the diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae): inheritance and number of genes involved. Journal of Economic Entomology. 2004;97(6):2043-2050. doi: 10.1093/jee/97.6.2043.
  26. Zhang S, Zhang X, Shen J, Mao K, You H, Li J. Susceptibility of field populations of the diamondback moth, Plutella xylostella, to a selection of insecticides in Central China. Pesticide Biochemistry and Physiology. 2016;132:38-46. doi: 10.1016/j.pestbp.2016.01.007.
  27. Perng FS, et al. Teflubenzuron resistance in diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae). Journal of Economic Entomology. 1988;81(5):1277-1282.
  28. Kobayashi S. Resistance of diamondback moth to insect growth regulators. In: Diamondback Moth and Other Crucifer Pests. Proceedings of the 2nd International Workshop, AVRDC; 1992:383-390.
  29. Iqbal M, et al. Evidence for resistance to Bacillus thuringiensis (Bt) subsp. kurstaki HD‐1, Bt subsp. aizawai and Abamectin in field populations of Plutella xylostella from Malaysia. Pesticide Science. 1996;48(1):89-97.
  30. Attique MNR, Khaliq A, Sayyed AH. Could resistance to insecticides in Plutella xylostella (Lep., Plutellidae) be overcome by insecticide mixtures? Journal of Applied Entomology. 2006;130(2):122-127.
  31. Sukonthabhirom S. Update on DBM diamide resistance from Thailand/causal factors and learnings. IRAC. 2009. Available from: http://www.irac-online.org/wp-content/uploads/2009/09/F2F-Diamide-WG-Mtg-2011_IRACa.pdf.
  32. Ribeiro LMS, et al. Field resistance of Brazilian Plutella xylostella to diamides is not metabolism-mediated. Crop Protection. 2017;93:82-88. doi: 10.1016/j.cropro.2016.11.018.
  33. Sarfraz M, Dosdall LM, Keddie BA. Resistance of some cultivated Brassicaceae to infestations by Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae). Journal of Economic Entomology. 2007;100(1):215-224. doi: 10.1093/jee/100.1.215.
  34. da Silva Ponce F, et al. Low tunnels with shading meshes: An alternative for the management of insect pests in kale cultivation. Scientia Horticulturae. 2021;288:110284. doi: 10.1016/j.scienta.2021.110284.
  35. Furlong MJ, et al. Experimental analysis of the influence of pest management practice on the efficacy of an endemic arthropod natural enemy complex of the diamondback moth. Journal of Economic Entomology. 2004;97(6):1814-1827. doi: 10.1093/jee/97.6.1814.
  36. Ohno T, Asayama T, Ichikawa K. Evaluation of communication disruption method using synthetic sex pheromone to suppress diamondback moth infestations. In: Diamondback Moth and Other Crucifer Pests: Proceedings of the Second International Workshop. Tainan, Taiwan; 1990:10-14.
  37. Bin Bahari I. Radiation-induced changes in reproductive ability of diamondback moth (Lepidoptera: Plutellidae). Journal of Economic Entomology. 1994;87(5):1190-1197.
  38. Palmquist K, Salatas J, Fairbrother A. Pyrethroid insecticides: use, environmental fate, and ecotoxicology. In: Insecticides—advances in integrated pest management. 2012:251-278.
  39. Alesho NA, Kostina MN, Kaira AN. Sovremennye metody i sredstva unichtozheniya vrednykh nasekomykh i kleshchei — perenoschikov vozbuditelei boleznei cheloveka. Moscow: RMAPO; 2015. 68 p. (In Russ.)
  40. Williamson MS, Martinez-Torres D, Hick CA, Devonshire AL. Identification of mutations in the housefly para-type sodium channel gene associated with knockdown resistance (kdr) to pyrethroid insecticides. Molecular and General Genetics. 1996;252:51-60. doi: 10.1007/BF02173204.
  41. Dong K, Du Y, Rinkevich F, Nomura Y, Xu P, Wang L, Silver K, Zhorov BS. Molecular biology of insect sodium channels and pyrethroid resistance. Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2014;44:30-38. doi: 10.1016/j.ibmb.2014.03.012.
  42. Brackenbury WJ, Isom LL. Na+ channel β subunits: overachievers of the ion channel family. Frontiers in Pharmacology. 2011;2:53. doi: 10.3389/fphar.2011.00053.
  43. Catterall WA. From ionic currents to molecular mechanisms: the structure and function of voltage-gated sodium channels. Neuron. 2000;26:13-25. doi: 10.1016/S0896-6273(00)81133-2.
  44. Dong K. Insect sodium channels and insecticide resistance. Invertebrate Neuroscience. 2007;7:17-30. doi: 10.1007/s10158-006-0036-9.
  45. Loughney K, Kreber R, Ganetzky B. Molecular analysis of the para locus, a sodium channel gene in Drosophila. Cell. 1989;58(6):1143-1154. doi: 10.1016/0092-8674(89)90512-6.
  46. Soderlund DM, Bloomquist JR. Neurotoxic actions of pyrethroid insecticides. Annual Review of Entomology. 1989;34:77-96. doi: 10.1146/annurev.en.34.010189.000453.
  47. Feng G, et al. Cloning and functional analysis of TipE, a novel membrane protein that enhances Drosophila para sodium channel function. Cell. 1995;82(6):1001-1011. doi: 10.1016/0092-8674(95)90277-5.
  48. Warmke JW, et al. Functional expression of Drosophila para sodium channels: modulation by the membrane protein TipE and toxin pharmacology. Journal of General Physiology. 1997;110(2):119-133. doi: 10.1085/jgp.110.2.119.
  49. Bourdin CM, et al. Intron retention in mRNA encoding ancillary subunit of insect voltage-gated sodium channel modulates channel expression, gating regulation, and drug sensitivity. PLoS One. 2013;8(8):e67290. doi: 10.1371/journal.pone.0067290.
  50. Du Y, et al. Molecular evidence for dual pyrethroid-receptor sites on a mosquito sodium channel. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2013;110(29):11785-11790. doi: 10.1073/pnas.1305118110.
  51. Lee SH, et al. Mutations in the house fly Vssc1 sodium channel gene associated with super-kdr resistance abolish the pyrethroid sensitivity of Vssc1/tipE sodium channels expressed in Xenopus oocytes. Insect Biochemistry and Molecular Biology. 1999;29(2):185-194. doi: 10.1016/S0965-1748(98)00119-1.
  52. Derst C, et al. Four novel sequences in Drosophila melanogaster homologous to the auxiliary Para sodium channel subunit TipE. Biochemical and Biophysical Research Communications. 2006;339(3):939-948. doi: 10.1016/j.bbrc.2006.01.096.
  53. Narahashi T. Neuronal ion channels as the target sites of insecticides. Pharmacology & Toxicology. 1996;79(1):1-14. doi: 10.1111/j.1600-0773.1996.tb00234.x.
  54. Silver KS, et al. Voltage-gated sodium channels as insecticide targets. Advances in Insect Physiology. 2014;46:389-433. doi: 10.1016/B978-0-12-417010-0.00005-7.
  55. Soderlund DM. Molecular mechanisms of pyrethroid insecticide neurotoxicity: recent advances. Archives of Toxicology. 2012;86:165-181. doi: 10.1007/s00204-011-0726-x.
  56. Shen XJ, et al. A comprehensive assessment of insecticide resistance mutations in source and immigrant populations of the diamondback moth Plutella xylostella (L.). Pest Management Science. 2023;79(2):569-583. doi: 10.1002/ps.7223.
  57. Liu Z, et al. Frequencies of insecticide resistance mutations detected by the amplicon sequencing in Plutella xylostella (Lepidoptera: Plutellidae) and Spodoptera exigua (Lepidoptera: Noctuidae) from China. Journal of Economic Entomology. 2024;117(4):1648-1654. doi: 10.1093/jee/toae012.
  58. Kwon DH, et al. Knockdown resistance allele frequency in field populations of Plutella xylostella in Korea. Pesticide Biochemistry and Physiology. 2004;80(1):21-30. doi: 10.1016/j.pestbp.2004.06.001.
  59. Endersby NM, et al. Widespread pyrethroid resistance in Australian diamondback moth, Plutella xylostella (L.), is related to multiple mutations in the para sodium channel gene. Bulletin of Entomological Research. 2011;101(4):393-405. doi: 10.1017/S0007485310000684.
  60. Sonoda S. Molecular analysis of pyrethroid resistance conferred by target insensitivity and increased metabolic detoxification in Plutella xylostella. Pest Management Science. 2010;66(5):572-575. doi: 10.1002/ps.1918.
  61. Busvine JR. Mechanism of resistance to insecticide in houseflies. Nature. 1951;168:193-195. doi: 10.1038/168193a0.
  62. Soderlund DM, Knipple DC. The molecular biology of knockdown resistance to pyrethroid insecticides. Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2003;33(6):563-577. doi: 10.1016/S0965-1748(03)00023-7.
  63. Schuler TH, et al. Toxicological, electrophysiological, and molecular characterisation of knockdown resistance to pyrethroid insecticides in the diamondback moth, Plutella xylostella (L.). Pesticide Biochemistry and Physiology. 1998;59(3):169-182. doi: 10.1006/pest.1998.2320.
  64. Vais H, et al. The molecular interactions of pyrethroid insecticides with insect and mammalian sodium channels. Pest Management Science. 2001;57(10):877-888. doi: 10.1002/ps.392.
  65. Soderlund DM, Knipple DC. The molecular biology of knockdown resistance to pyrethroid insecticides. Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2003;33(6):563-577. doi: 10.1016/S0965-1748(03)00023-7.
  66. Usherwood PNR, et al. Mutations in DIIS5 and the DIIS4-S5 linker of Drosophila melanogaster sodium channel define binding domains for pyrethroids and DDT. FEBS Letters. 2007;581(28):5485-5492. doi: 10.1016/j.febslet.2007.10.057.
  67. Chang CC, et al. Insecticide resistance and characteristics of mutations related to target site insensitivity of diamondback moths in Taiwan. Pesticide Biochemistry and Physiology. 2024;203:106001. doi: 10.1016/j.pestbp.2024.106001.
  68. Chen M, et al. Chronology of sodium channel mutations associated with pyrethroid resistance in Aedes aegypti. Archives of Insect Biochemistry and Physiology. 2020;104(2):e21686. doi: 10.1002/arch.21686.
  69. Kawada H, Higa Y, Kasai S. Reconsideration of importance of the point mutation L982W in the voltage-sensitive sodium channel of the pyrethroid resistant Aedes aegypti (L.) (Diptera: Culicidae) in Vietnam. PLoS One. 2023;18(5):e0285883. doi: 10.1371/journal.pone.0285883.
  70. Nazemi A, Khajehali J, Van Leeuwen T. Incidence and characterization of resistance to pyrethroid and organophosphorus insecticides in Thrips tabaci (Thysanoptera: Thripidae) in onion fields in Isfahan, Iran. Pesticide Biochemistry and Physiology. 2016;129:28-35. doi: 10.1016/j.pestbp.2015.10.013.
  71. Jouraku A, et al. T929I and K1774N mutation pair and M918L single mutation identified in the voltage-gated sodium channel gene of pyrethroid-resistant Thrips tabaci (Thysanoptera: Thripidae) in Japan. Pesticide Biochemistry and Physiology. 2019;158:77-87. doi: 10.1016/j.pestbp.2019.04.012.
  72. Wu M, et al. Identification of an alternative knockdown resistance (kdr)-like mutation, M918L, and a novel mutation, V1010A, in the Thrips tabaci voltage-gated sodium channel gene. Pest Management Science. 2014;70(6):977-981. doi: 10.1002/ps.3638.
  73. Boné E, et al. Characterization of the pyrethroid resistance mechanisms in a Blattella germanica (Dictyoptera: Blattellidae) strain from Buenos Aires (Argentina). Bulletin of Entomological Research. 2022;112(1):21-28. doi: 10.1017/S000748532100050X.
  74. Pridgeon JW, et al. Variability of resistance mechanisms in pyrethroid resistant German cockroaches (Dictyoptera: Blattellidae). Pesticide Biochemistry and Physiology. 2002;73(3):149-156. doi: 10.1016/S0048-3575(02)00103-7.
  75. Guerrero FD, Jamroz RC, Kammlah D, Kunz SE. Toxicological and molecular characterization of pyrethroid-resistant horn flies, Haematobia irritans: identification of kdr and super-kdr point mutations. Insect Biochemistry and Molecular Biology. 1997;27:745-755. doi: 10.1016/S0965-1748(97)00057-X.
  76. Marshall KL, Moran C, Chen Y, Herron GA. Detection of kdr pyrethroid resistance in the cotton aphid, Aphis gossypii (Hemiptera: Aphididae), using a PCR-RFLP assay. Journal of Pesticide Science. 2012;37:169-172. doi: 10.1584/jpestics.D11-017.
  77. Nyoni BN, Gorman K, Mzilahowa T, Williamson MS, Navajas M, Field LM, Bass C. Pyrethroid resistance in the tomato red spider mite, Tetranychus evansi, is associated with mutation of the para-type sodium channel. Pest Management Science. 2011;67:891-897. doi: 10.1002/ps.2145.
  78. Davies TG, Field LM, Usherwood PN, Williamson MS. A comparative study of voltage-gated sodium channels in the Insecta: implications for pyrethroid resistance in Anopheline and other Neopteran species. Insect Molecular Biology. 2007;16:361-375. doi: 10.1111/j.1365-2583.2007.00733.x.
  79. Eleftherianos I, Foster SP, Williamson MS, Denholm I. Characterization of the M918T sodium channel gene mutation associated with strong resistance to pyrethroid insecticides in the peach-potato aphid, Myzus persicae (Sulzer). Bulletin of Entomological Research. 2008;98:183-191. doi: 10.1017/S0007485307005524.
  80. Toda S, Morishita M. Identification of three point mutations on the sodium channel gene in pyrethroid-resistant Thrips tabaci (Thysanoptera: Thripidae). Journal of Economic Entomology. 2009;102(6):2296-2300. doi: 10.1603/029.102.0635.
  81. Haddi K, et al. Identification of mutations associated with pyrethroid resistance in the voltage-gated sodium channel of the tomato leaf miner (Tuta absoluta). Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2012;42(7):506-513. doi: 10.1016/j.ibmb.2012.03.008.
  82. Carletto J, et al. Insecticide resistance traits differ among and within host races in Aphis gossypii. Pest Management Science. 2010;66(3):301-307. doi: 10.1002/ps.1874.
  83. Weston DP, Poynton HC, Wellborn GA, Lydy MJ, Blalock BJ, Sepulveda MS, Colbourne JK. Multiple origins of pyrethroid insecticide resistance across the species complex of a nontarget aquatic crustacean, Hyalella azteca. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2013;110:16532-16537. doi: 10.1073/pnas.1302023110.
  84. Karatolos N, et al. Mutations in the sodium channel associated with pyrethroid resistance in the greenhouse whitefly, Trialeurodes vaporariorum. Pest Management Science. 2012;68(6):834-838. doi: 10.1002/ps.2334.
  85. Morin S, et al. Mutations in the Bemisia tabaci para sodium channel gene associated with resistance to a pyrethroid plus organophosphate mixture. Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2002;32(12):1781-1791. doi: 10.1016/S0965-1748(02)00137-6.
  86. Bao WX, Sonoda S. Resistance to cypermethrin in melon thrips, Thrips palmi, (Thysanoptera: Thripidae), is conferred by reduced sensitivity of the sodium channel and CYP450-mediated detoxification. Applied Entomology and Zoology. 2012;47:443-448. doi: 10.1007/s13355-012-0126-6.
  87. Rinkevich FD, et al. Multiple evolutionary origins of knockdown resistance (kdr) in pyrethroid-resistant Colorado potato beetle, Leptinotarsa decemlineata. Pesticide Biochemistry and Physiology. 2012;104(3):192-200. doi: 10.1016/j.pestbp.2012.08.001.
  88. Araujo RA, Williamson MS, Bass C, Field LM, Duce IR. Pyrethroid resistance in Sitophilus zeamais is associated with a mutation (T929I) in the voltage-gated sodium channel. Insect Molecular Biology. 2011;20:437-445. doi: 10.1111/j.1365-2583.2011.01079.x.
  89. Forcioli D, Frey B, Frey JE. High nucleotide diversity in the para-like voltage-sensitive sodium channel gene sequence in the western flower thrips (Thysanoptera: Thripidae). Journal of Economic Entomology. 2002;95:838-848. doi: 10.1603/0022-0493-95.4.838.
  90. Roditakis E, Tsagkarakou A, Vontas J. Identification of mutations in the para sodium channel of Bemisia tabaci from Crete, associated with resistance to pyrethroids. Pesticide Biochemistry and Physiology. 2006;85(3):161-166. doi: 10.1016/j.pestbp.2005.11.007.
  91. Bass C, et al. Identification of mutations associated with pyrethroid resistance in the para-type sodium channel of the cat flea, Ctenocephalides felis. Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2004;34(12):1305-1313. doi: 10.1016/j.ibmb.2004.09.002.
  92. Stump AD, Atieli FK, Vulule JM, Besansky NJ. Dynamics of the pyrethroid knockdown resistance allele in western Kenyan populations of Anopheles gambiae in response to insecticide-treated bed net trials. American Journal of Tropical Medicine and Hygiene. 2004;70:591-596.
  93. Singh OP, Dykes CL, Das MK, Pradhan S, Bhatt RM, Agrawal OP, Adak T. Presence of two alternative kdr-like mutations, L1014F and L1014S, and a novel mutation, V1010L, in the voltage-gated Na+ channel of Anopheles culicifacies from Orissa, India. Malaria Journal. 2010;9:146. doi: 10.1186/1475-2875-9-146.
  94. Ranson H, et al. Identification of a point mutation in the voltage-gated sodium channel gene of Kenyan Anopheles gambiae associated with resistance to DDT and pyrethroids. Insect Molecular Biology. 2000;9(5):491-497. doi: 10.1046/j.1365-2583.2000.00209.x.
  95. Verhaeghen K, et al. Knockdown resistance in Anopheles vagus, An. sinensis, An. paraliae and An. peditaeniatus populations of the Mekong region. Parasites & Vectors. 2010;3:1-12. doi: 10.1186/1756-3305-3-59.
  96. Lüleyap HÜ, et al. Detection of knockdown resistance mutations in Anopheles sacharovi (Diptera: Culicidae) and genetic distance with Anopheles gambiae (Diptera: Culicidae) using cDNA sequencing of the voltage-gated sodium channel gene. Journal of Medical Entomology. 2002;39(6):870-874. doi: 10.1603/0022-2585-39.6.870.
  97. Chen L, et al. Molecular ecology of pyrethroid knockdown resistance in Culex pipiens pallens mosquitoes. PLoS One. 2010;5(7):e11681. doi: 10.1371/journal.pone.0011681.
  98. Martinez-Torres D, et al. A sodium channel point mutation is associated with resistance to DDT and pyrethroid insecticides in the peach-potato aphid, Myzus persicae (Sulzer) (Hemiptera: Aphididae). Insect Molecular Biology. 1999;8(3):339-346. doi: 10.1046/j.1365-2583.1999.830339.x.
  99. Hopkins BW, Pietrantonio PV. The Helicoverpa zea (Boddie) (Lepidoptera: Noctuidae) voltage-gated sodium channel and mutations associated with pyrethroid resistance in field-collected adult males. Insect Biochemistry and Molecular Biology. 2010;40(5):385-393. doi: 10.1016/j.ibmb.2010.03.004.
  100. Field LM, et al. Voltage-gated sodium channel genes hscp and hDSC1 of Heliothis virescens F. genomic organization. Insect Molecular Biology. 1999;8(2):161-170. doi: 10.1046/j.1365-2583.1999.820161.x.
  101. Liu N, Pridgeon JW. Metabolic detoxication and the kdr mutation in pyrethroid resistant house flies, Musca domestica (L.). Pesticide Biochemistry and Physiology. 2002;73(3):157-163. doi: 10.1016/S0048-3575(02)00101-3.
  102. Rinkevich FD, et al. Frequencies of the pyrethroid resistance alleles of Vssc1 and CYP6D1 in house flies from the eastern United States. Insect Molecular Biology. 2006;15(2):157-167. doi: 10.1111/j.1365-2583.2006.00620.x.
  103. Olafson PU, Pitzer JB, Kaufman PE. Identification of a mutation associated with permethrin resistance in the para-type sodium channel of the stable fly (Diptera: Muscidae). Journal of Economic Entomology. 2011;104(1):250-257. doi: 10.1603/EC10307.
  104. Kim H, et al. Frequency detection of pyrethroid resistance allele in Anopheles sinensis populations by real-time PCR amplification of specific allele (rtPASA). Pesticide Biochemistry and Physiology. 2007;87(1):54-61. doi: 10.1016/j.pestbp.2006.06.009.
  105. Lol JC, et al. Molecular evidence for historical presence of knock-down resistance in Anopheles albimanus, a key malaria vector in Latin America. Parasites & Vectors. 2013;6:1-7. doi: 10.1186/1756-3305-6-268.
  106. Wang ZM, et al. Detection and widespread distribution of sodium channel alleles characteristic of insecticide resistance in Culex pipiens complex mosquitoes in China. Medical and Veterinary Entomology. 2012;26(2):228-232. doi: 10.1111/j.1365-2915.2011.00985.x.
  107. Tan WL, et al. First detection of multiple knockdown resistance (kdr)-like mutations in voltage-gated sodium channel using three new genotyping methods in Anopheles sinensis from Guangxi Province, China. Journal of Medical Entomology. 2014;49(5):1012-1020. doi: 10.1603/ME11266.
  108. O'Reilly AO, et al. Predictive 3D modelling of the interactions of pyrethroids with the voltage-gated sodium channels of ticks and mites. Pest Management Science. 2014;70(3):369-377. doi: 10.1002/ps.3561.
  109. Chrustek A, et al. Current research on the safety of pyrethroids used as insecticides. Medicina. 2018;54(4):61. doi: 10.3390/medicina54040061.
  110. Bradberry SM, et al. Poisoning due to pyrethroids. Toxicological Reviews. 2005;24:93-106. doi: 10.2165/00139709-200524020-00003.
  111. Wang M, et al. Influence of seasonal migration on evolution of insecticide resistance in Plutella xylostella. Insect Science. 2022;29(2):496-504. doi: 10.1111/1744-7917.12987.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) Eco-Vector


СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 89324 от 21.04.2025.