Синтез инозитолфосфатов в корнях проростков гороха Pisum sativum L. на ранних этапах после инокуляции Rhizobium leguminosarum bv. viciae

Обложка


Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Изучение участия инозитолфосфатов в регуляции сигнального обмена между бобовыми растениями и клубеньковыми бактериями, представляет большой интерес, поскольку именно эти соединения могут влиять на изменение уровня кальция в клетках корня под влиянием сигналов бактерий при формировании симбиоза. Регуляция внутриклеточного содержания кальция является одним из ключевых событий в контроле развития симбиоза, но остается очень малоизученной. В данной работе мы выявили существенное увеличение содержания инозитолгексафосфата (ИФ6), происходящее в ответ на узнавание Nod-факторов и свидетельствующее о том, что у растений, в отличие от животных, эта форма (наряду с инозитолтрифосфатом (ИФ3)) может быть важна для передачи сигнала. Это соответствует данным о том, что у растений до сих пор не был обнаружен рецептор к ИФ3, несмотря на многочисленные попытки.

Анализ экспрессии генов, кодирующих ферменты двух путей биосинтеза инозитолфосфатов, показал стимуляцию гена PsITPK1 (Psat6g210960), который может контролировать фосфолипид-независимый путь синтеза этих соединений. Несмотря на то, что представитель другого пути PsPIP5K (Psat5g134320) не показал повышенной экспрессии в наших экспериментах при инокуляции, об активации фосфолипид-зависимого пути биосинтеза инозитолфосфатов может свидетельствовать стимуляция регуляторов этого пути, ряда генов фосфолипаз С (PLC), выявленная нами ранее у гороха Pisum sativum, а также при анализе транскриптомов корней Medicago truncatula, обработанных Nod-факторами. Таким образом, у растений в отличие от животных пути синтеза инозитолфосфатов могут быть более разнообразными, что свидетельствует о пластичности сигнальных путей.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Андрей Дмитриевич Бовин

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: andy-piter2007@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4061-435X
SPIN-код: 8119-0360

мл. научн. сотр, лаборатория сигнальной регуляции

Россия, Санкт-Петербург

Светлана Алексеевна Широбокова

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: schirobokova.s@gmail.com

инженер-исследователь, лаборатория сигнальной регуляции

Россия, Санкт-Петербург

Георгий Васильевич Каракашев

Научно-исследовательский институт гигиены, профпатологии и экологии человека

Email: karakashev58@mail.ru

д-р биол. наук, заведующий лабораторией аналитической токсикологии

Россия, Санкт-Петербург

Елена Анатольевна Долгих

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Автор, ответственный за переписку.
Email: dol2helen@yahoo.com
ORCID iD: 0000-0002-5375-0943
SPIN-код: 4453-2060

д-р биол. наук, заведующая лабораторией сигнальной регуляции

Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Kirienko A.N., Porozov Y.B., Malkov N.V., et al. Role of a receptor-like kinase K1 in pea Rhizobium symbiosis development // Planta. 2018. Vol. 248, No. 5. P. 1101–1120. doi: 10.1007/s00425-018-2944-4
  2. Kirienko A.N., Vishnevskaya N.A., Kitaeva A.B., et al. Structural variations in LysM domains of LysM-RLK psK1 may result in a different effect on Pea–Rhizobial symbiosis development // Int J Mol Sci. 2019. Vol. 20, No. 7. P. 1–20. doi: 10.3390/ijms20071624
  3. Zhukov V., Radutoiu S., Madsen L.H., et al. The pea Sym37 receptor kinase gene controls infection-thread initiation and nodule development // Mol Plant-Microbe Interact. 2008. Vol. 21, No. 12. P. 1600–1608. doi: 10.1094/MPMI-21-12-1600
  4. Stracke S., Kistner C., Yoshida S., et al. A plant receptor-like kinase required for both bacterial and fungal symbiosis // Nature. 2002. Vol. 417, No. 6892. P. 959–962. doi: 10.1038/nature00841
  5. Oláh B., Brière C., Bécard G., et al. Nod factors and a diffusible factor from arbuscular mycorrhizal fungi stimulate lateral root formation in Medicago truncatula via the DMI1/DMI2 signalling pathway // Plant J. 2005. Vol. 44, No. 2. P. 195–207. doi: 10.1111/j.1365-313X.2005.02522.x
  6. Riely B.K., Lougnon G., Ané J.M., et al. The symbiotic ion channel homolog DMI1 is localized in the nuclear membrane of Medicago truncatula roots // Plant J. 2007. Vol. 49, No. 2. P. 208–216. doi: 10.1111/j.1365-313X.2006.02957.x
  7. Cooke A., Charpentier M. Encoding nuclear calcium oscillations in root symbioses. In: The Model Legume Medicago truncatula. F. De Bruijn ed. Wiley. 2019. P. 461–466. doi: 10.1002/9781119409144.ch58
  8. Fonouni-Farde C., Tan S., Baudin M., et al. DELLA-mediated gibberellin signalling regulates Nod factor signalling and rhizobial infection // Nat Commun. 2016. Vol. 7. P. 12636. doi: 10.1038/ncomms12636
  9. Charpentier M., Sun J., Vaz Martins T., et al. Nuclear-localized cyclic nucleotide-gated channels mediate symbiotic calcium oscillations // Science. 2016. Vol. 352, No. 6289. P. 1102–1105. doi: 10.1126/science.aae0109
  10. Riely B.K., Lougnon G., Ané J.M., et al. The symbiotic ion channel homolog DMI1 is localized in the nuclear membrane of Medicago truncatula roots // Plant J. 2007. Vol. 49, No. 2. P. 208–216. doi: 10.1111/j.1365-313X.2006.02957.x
  11. Kevei Z., Lougnon G., Mergaert P., et al. 3-Hydroxy-3-methylglutaryl coenzyme A reductase1 interacts with NORK and is crucial for nodulation in Medicago truncatula // Plant Cell. 2007. Vol. 19, No. 12. P. 3974–3989. doi: 10.1105/tpc.107.053975
  12. Chen T., Zhu H., Ke D., et al. A MAP Kinase Kinase Interacts with SymRK and Regulates Nodule Organogenesis in Lotus japonicus // Plant Cell Online. 2012. Vol. 24, No. 2. P. 823–838. doi: 10.1105/tpc.112.095984
  13. Chen T., Duan L., Zhou B., et al. Interplay of pathogen-induced defense responses and symbiotic establishment in Medicago truncatula // Front Microbiol. 2017. Vol. 8. P. 937. doi: 10.3389/fmicb.2017.00973
  14. Lomovatskaya L.A., Kuzakova O.V., Romanenko A.S., et al. Activities of Adenylate Cyclase and Changes in cAMP Concentration in Root Cells of Pea Seedlings Infected with Mutualists and Phytopathogens // Russ J Plant Physiol. 2018. Vol. 65, No. 4. P. 588–597. doi: 10.1134/S1021443718030056
  15. Lomovatskaya L.A., Kuzakova O.V, Romanenko A.S. Current Views on Plant Adenylate Cyclases // Russ J Plant Physiol. 2022. Vol. 69, No. 3. P. 45. doi: 10.1134/S102144372202011X
  16. Gao J.P., Xu P., Wang M., et al. Nod factor receptor complex phosphorylates GmGEF2 to stimulate ROP signaling during nodulation // Curr Biol. 2021. Vol. 31, No. 16. P. 3538–3550.e5. doi: 10.1016/j.cub.2021.06.011
  17. Pingret J.L., Journet E.P., Barker D.G. Rhizobium Nod factor signaling: Evidence for a G protein-mediated transduction mechanism // Plant Cell. 1998. Vol. 10, No. 5. P. 659–672. doi: 10.1105/tpc.10.5.659
  18. Choudhury S.R., Pandey S. Heterotrimeric G-protein complex and its role in regulation of nodule development // Exocytosis Cell Res. 2016. Vol. 27, No. 2. P. 29–35.
  19. Bovin A.D., Pavlova O.A., Dolgikh A.V., et al. The Role of Heterotrimeric G-Protein Beta Subunits During Nodulation in Medicago truncatula Gaertn and Pisum sativum L // Front Plant Sci. 2022. Vol. 12. P. 808573. doi: 10.3389/fpls.2021.808573
  20. Kolesnikov Y., Kretynin S., Bukhonska Y., et al. Phosphatidic Acid in Plant Hormonal Signaling: From Target Proteins to Membrane Conformations // Int J Mol Sci. 2022. Vol. 23, No. 6. P. 3237. doi: 10.3390/ijms23063227
  21. Berridge M.J. Inositol trisphosphate and calcium signalling mechanisms // Biochim Biophys Acta. 2009. Vol. 1793, No. 6. P. 933–940. doi: 10.1016/j.bbamcr.2008.10.005
  22. Nunes P., Demaurex N. The role of calcium signaling in phagocytosis // J Leukoc Biol. 2010. Vol. 88, No. 1. P. 57–68. doi: 10.1189/jlb.0110028
  23. Sagar S., Singh A. Emerging role of phospholipase C mediated lipid signaling in abiotic stress tolerance and development in plants // Plant Cell Rep. 2021. Vol. 40, No. 11. P. 2123–2133. doi: 10.1007/s00299-021-02713-5
  24. Rhee S.G. Regulation of Phosphoinositide-Specific Phospholipase C // Annu Rev Biochem. 2001. Vol. 70. P. 281–312. doi: 10.1146/annurev.biochem.70.1.281
  25. den Hartog M., Verhoef N., Munnik T. Nod factor and elicitors activate different phospholipid signaling pathways in suspension-cultured alfalfa cells. // Plant Physiol. 2003. Vol. 132, No. 1. P. 311–317. doi: 10.1104/pp.102.017954
  26. den Hartog M., Musgrave A., Munnik T. Nod factor-induced phosphatidic acid and diacylglycerol pyrophosphate formation: a role for phospholipase C and D in root hair deformation. // Plant J. 2001. Vol. 25, No. 1. P. 55–65. doi: 10.1046/j.1365-313x.2001.00931.x
  27. Charron D., Pingret J.L., Chabaud M., et al. Pharmacological Evidence That Multiple Phospholipid Signaling Pathways Link Rhizobium Nodulation Factor Perception in Medicago truncatula Root Hairs to Intracellular Responses, Including Ca2+ Spiking and Specific ENOD Gene Expression // Plant Physiol. 2004. Vol. 136, No. 3. P. 3582–3593. doi: 10.1104/pp.104.051110
  28. De Los Santos-Briones C., Cárdenas L., Estrada-Navarrete G., et al. GTPγS antagonizes the mastoparan-induced in vitro activity of PIP2-phospholipase C from symbiotic root nodules of Phaseolus vulgaris // Physiol Plant. 2009. Vol. 135, No. 3. P. 237–245. doi: 10.1111/j.1399-3054.2008.01184.x
  29. van Zeijl A., Op den Camp R.H., Deinum E.E., et al. Rhizobium Lipo-chitooligosaccharide Signaling Triggers Accumulation of Cytokinins in Medicago truncatula Roots // Mol Plant. 2015. Vol. 8, No. 8. P. 1213–1226. doi: 10.1016/j.molp.2015.03.010
  30. Jardinaud M.F., Boivin S., Rodde N., et al. A Laser Dissection-RNAseq Analysis Highlights the Activation of Cytokinin Pathways by Nod Factors in the Medicago truncatula Root Epidermis // Plant Physiol. 2016. Vol. 171, No. 3. P. 2256–2276. doi: 10.1104/pp.16.00711
  31. Peng X., Frohman M.A. Mammalian phospholipase D physiological and pathological roles // Acta Physiol (Oxf). 2012. Vol. 204, No. 2. P. 219–226. doi: 10.1111/j.1748-1716.2011.02298.x
  32. Kolesnikov Y.S., Nokhrina K.P., Kretynin S.V., et al. Molecular structure of phospholipase D and regulatory mechanisms of its activity in plant and animal cells // Biochem. 2012. Vol. 77, No. 1. P. 1–14. doi: 10.1134/S0006297912010014
  33. Bouillet L.E., Cardoso A.S., Perovano E., et al. The involvement of calcium carriers and of the vacuole in the glucose-induced calcium signaling and activation of the plasma membrane H+-ATPase in Saccharomyces cerevisiae cells // Cell Calcium. 2012. Vol. 51, No. 1. P. 72–81. doi: 10.1016/j.ceca.2011.10.008
  34. Lev S., Bowring B., Desmarini D., et al. Inositol polyphosphate–protein interactions: Implications for microbial pathogenicity // Cell Microbiol. 2021. Vol. 23, No. 6. P. 13325. doi: 10.1111/cmi.13325
  35. Li J., Zhang B., Ma T., et al. Role of the Inositol Polyphosphate Multikinase Ipk2 in Regulation of Hyphal Development, Calcium Signaling and Secretion in Candida albicans // Mycopathologia. 2017. Vol. 182, No. 7–8. P. 609–623. doi: 10.1007/s11046-017-0138-4
  36. Krinke O., Novotná Z., Valentová O., et al. Inositol trisphosphate receptor in higher plants: Is it real? // J Exp Bot. 2007. Vol. 58, No. 3. P. 361–376. doi: 10.1093/jxb/erl220
  37. Tan X., Calderon-Villalobos L.I., Sharon M., et al. Mechanism of auxin perception by the TIR1 ubiquitin ligase // Nature. 2007. Vol. 446, No. 7136. P. 640–645. doi: 10.1038/nature05731
  38. Fleet C.M., Ercetin M.E., Gillaspy G.E. Inositol phosphate signaling and gibberellic acid // Plant Signal Behav. 2009. Vol. 4, No. 1. P. 73–74. doi: 10.4161/psb.4.1.7418
  39. Urbano G., López-Jurado M., Aranda P., et al. The role of phytic acid in legumes: antinutrient or beneficial function? // J Physiol Biochem. 2000. Vol. 56, No. 3. P. 283–294. doi: 10.1007/BF03179796
  40. Raboy V., Dickinson D.B. The Timing and Rate of Phytic Acid Accumulation in Developing Soybean Seeds // Plant Physiol. 1987. Vol. 85, No. 3. P. 841–844. doi: 10.1104/pp.85.3.841
  41. Joyce C., Deneau A., Peterson K., et al. The concentrations and distributions of phytic acid phosphorus and other mineral nutrients in wild-type and low phytic acid Js-12-LPA wheat (Triticum aestivum) grain parts // Can J Bot. 2005. Vol. 83, No. 12. P. 1599–1607. doi: 10.1139/b05-128
  42. Graf E. Applications of phytic acid // J Am Oil Chem Soc. 1983. Vol. 60, No. 11. P. 1861–1867. doi: 10.1007/BF02901539
  43. Kepinski S. The anatomy of auxin perception // Bio Essays. 2007. Vol. 29, No. 10. P. 953–956. doi: 10.1002/bies.20657
  44. Williams S.P., Gillaspy G.E., Perera I.Y. Biosynthesis and possible functions of inositol pyrophosphates in plants // Front Plant Sci. 2015. Vol. 6. P. 67. doi: 10.3389/fpls.2015.00067
  45. Cridland C., Gillaspy G. Inositol pyrophosphate pathways and mechanisms: What can we learn from plants? // Molecules. 2020. Vol. 25, No. 12. P. 2789. doi: 10.3390/molecules25122789
  46. Wang Z., Kuo H.F., Chiou T.J. Intracellular phosphate sensing and regulation of phosphate transport systems in plants // Plant Physiol. 2021. Vol. 187, No. 4. P. 2043–2055. doi: 10.1093/plphys/kiab343
  47. Desfougères Y., Wilson M.S.C., Laha D., et al. ITPK1 mediates the lipid-independent synthesis of inositol phosphates controlled by metabolism // Proc Natl Acad Sci USA. 2019. Vol. 116, No. 49. P. 24551–24561. doi: 10.1073/pnas.1911431116
  48. Du H., Liu L., You L., et al. Characterization of an inositol 1,3,4-trisphosphate 5/6-kinase gene that is essential for drought and salt stress responses in rice // Plant Mol Biol. 2011. Vol. 77, No. 6. P. 547–563. doi: 10.1007/s11103-011-9830-9
  49. Vlčko T., Ohnoutková L. Allelic Variants of CRISPR/Cas9 Induced Mutation in an Inositol Trisphosphate 5/6 Kinase Gene Manifest Different Phenotypes in Barley // Plants (Basel). 2020. Vol. 9, No. 2. P. 195. doi: 10.3390/plants9020195
  50. Laha D., Portela-Torres P., Desfougères Y., et al. Inositol phosphate kinases in the eukaryote landscape // Adv Biol Regul. 2021. Vol. 79. P. 100782. doi: 10.1016/j.jbior.2020.100782
  51. Kuo HF, Hsu YY, Lin WC, et al. Arabidopsis inositol phosphate kinases IPK1 and ITPK1 constitute a metabolic pathway in maintaining phosphate homeostasis // Plant J. 2018. Vol. 95, No. 4. P. 613–630. doi: 10.1111/tpj.13974
  52. Van Brussel AAN, Tak T, Wetselaar A, et al. Small leguminosae as test plants for nodulation of Rhizobium leguminosarum and other rhizobia and agrobacteria harbouring a leguminosarum sym-plasmid // Plant Sci Lett. 1982. Vol. 27, No. 3. P. 317–325. doi: 10.1016/0304-4211(82)90134-1
  53. Spaink H.P., Sheeley D.M., van Brussel A.A., et al. A novel highly unsaturated fatty acid moiety of lipo-oligosaccharide signals determines host specificity of Rhizobium // Nature. 1991. Vol. 354, No. 6349. P. 125–130. doi: 10.1038/354125a0
  54. Van Brussel A.A.N., Planque K., Quispel A. The Wall of Rhizobium leguminosarum in Bacteroid and Free-living Forms // J Gen Microbiol. 1977. Vol. 101, No. 1. P. 51–56. doi: 10.1099/00221287-101-1-51
  55. Perera I.Y., Heilmann I., Chang S.C., et al. A role for inositol 1,4,5-trisphosphate in gravitropic signaling and the retention of cold-perceived gravistimulation of oat shoot pulvini // Plant Physiol. 2001. Vol. 125, No. 3. P. 1499–1507. doi: 10.1104/pp.125.3.1499
  56. Livak K.J., Schmittgen T.D. Analysis of relative gene expression data using real-time quantitative PCR and the 2-ΔΔCT method // Methods. 2001. Vol. 25, No. 4. P. 402–408. doi: 10.1006/meth.2001.1262
  57. Kreplak J., Madoui M.A., Cápal P., et al. A reference genome for pea provides insight into legume genome evolution // Nat Genet. 2019. Vol. 51, No. 9. P. 1411–1422. doi: 10.1038/s41588-019-0480-1

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Схема биосинтеза инозитолгексафосфата (ИФ6) у растений (модифицировано по [46]). ITPK — инозитолтрифосфаткиназа (inositol-1,3,4-trisphosphate 5/6-kinase), IPK — инозитолполифосфаткиназа (inositol polyphosphate kinase), PIP — фосфатидилинозитолфосфат, PI-PLC — фосфоинозитид фосфолипаза С

Скачать (132KB)
Метаданные
3. Инозитолтрифосфат (ИФ3) [M – H]–,m/z 418,9551

Скачать (14KB)
Метаданные
4. Инозитолтетрафосфат (ИФ4) [M – H]–,m/z 498,9208

Скачать (17KB)
Метаданные
5. Инозитолпентафосфат (ИФ5) [M – H]–,m/z 578,8833

Скачать (20KB)
Метаданные
6. Инозитолгексафосфат (ИФ6) [M – 2H]2–,m/z 328,9234

Скачать (23KB)
Метаданные
7. Рис. 2. Филогенетический анализ белков семейства ITPK растений у видов A. thaliana, M. truncatula и P. sativum. Для построения был использован метод максимального правдоподобия (Maximum likelihood). Тест филогении проведен при bootstrap = 1000

Скачать (72KB)
Метаданные
8. Рис. 3. Относительная экспрессия генов PsITPK1 и PsPIP5K в корнях проростков гороха, инокулированных эффективными штаммами R. leguminosarum bv. viciae RIAM 1026 и RIAM 3841 и в неинокулированном контроле (3-й дпи). Приведены уровни значимости отличий от контроля, полученные в ходе однофакторного дисперсионного анализа. Планки погрешности обозначают ошибку среднего

Скачать (112KB)
Метаданные

© ООО "Эко-Вектор", 2023


СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 65617 от 04.05.2016.


Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах