Генетическое разнообразие зерновых культур по устойчивости к мучнистой росе

Обложка


Цитировать

Полный текст

Аннотация

Мучнистая роса (возбудитель Blumeria graminis) — одно из наиболее распространенных и вредоносных грибных заболеваний зерновых культур, особенно в регионах с влажным климатом. Для патогена характерно дифференциальное взаимодействие с генотипами растений-хозяев. Наиболее рациональный, дешевый и экологически безопасный способ борьбы с мучнистой росой — возделывание сортов злаковых культур, защищенных разными генами устойчивости. Запас эффективных генов может пополняться за счет изучения коллекции генетических ресурсов культурных растений, интрогрессии устойчивости от диких родичей, а также за счет мутантных форм, созданных с помощью традиционных (искусственный мутагенез) и биотехнологических методов, включая редактирование генома. В этой связи в последние десятилетия возрос интерес к поиску и идентификации генов устойчивости, выяснению их структурно-функциональной организации, а также анализу молекулярных механизмов формирования признака. В обзоре обобщена современная информация об идентифицированных генах устойчивости к мучнистой росе основных зерновых культур — пшеницы, ячменя и овса. Приведен список идентифицированных на молекулярном уровне генов пшеницы и ячменя. Среди них: гены, кодирующие белки NLR и CLR (Pm2, Pm3, TaMla2, TaMla3 мягкой пшеницы, Pm8 ржи, Mla ячменя), рецептор-подобные белки (Mlo ячменя), транспортные белки и рецептор-подобные киназы (Lr34, Lr67, Pm21 пшеницы).

Полный текст

ВВЕДЕНИЕ

Мучнистая роса — одно из наиболее распространенных и вредоносных грибных заболеваний зерновых культур, особенно в регионах с влажным климатом. Болезнь поражает все надземные органы растения — листья, листовые влагалища, стебель, а в годы сильного развития даже колосковые чешуи и ости. У пораженных растений снижается фотосинтетическая активность листьев, существенно изменяется ход физиологических процессов (возрастает потеря воды, повышается интенсивность дыхания), вследствие чего замедляется рост и ослабевает способность к кущению, снижаются озерненность колоса и масса семян.

Возбудитель мучнистой росы злаковых растений — облигатный паразит Blumeria graminis DC. Вид включает ряд морфологически однотипных форм, различающихся по специализации к растениям-хозяевам [1]. На зерновых культурах развивается несколько специализированных форм: f. sp. tritici Marchal (на видах родов Triticum L., а также на Aegilops L. и ряде других диких злаков), f. sp. hordei Marchal (на видах рода Hordeum L.), f. sp. secalis Marchal (на растениях видов рода Secale L.) и f. sp. avenae Marchal (на видах рода Avena L.). До 2001 г. мучнистая роса не отмечалась на тритикале. Распространение заболевания на этой культуре в Европе стало следствием появления новой forma specialis triticosecale [2, 3].

Одной из основных причин, лимитирующих вредоносность мучнистой росы, является устойчивость растений. Селекция устойчивых генотипов растений — радикальный и, вместе с тем, наиболее дешевый и экологически безопасный способ борьбы с болезнью. К сожалению, для патогена характерно дифференциальное взаимодействие с генотипами растения-хозяина [4]. Это означает, что однородность возделываемых сортов по генам устойчивости к возбудителю мучнистой росы создает условия для адаптивной микроэволюции гриба.

Взаимодействие B. graminis с растениями подчиняется отношениям «ген на ген» [5]: каждому гену устойчивости хозяина соответствует специфичный ему ген вирулентности паразита. Мутация гена вирулентности у паразита обусловливает потерю эффективности гена устойчивости хозяина. Гены устойчивости обычно доминантны, так как они эволюционно более старые, вирулентность паразита (ведомого партнера) контролируется рецессивными генами. Считается, что устойчивость и авирулентность имеют «плюс»-функции (взаимодействующие продукты генов), восприимчивость и вирулентность — «минус»-функции [6].

У одного и того же сорта могут экспрессироваться разные гены устойчивости против различных популяций патогена. Гены устойчивости могут различаться по стабильности проявления, что зависит от окружающей и генетической среды. Гены устойчивости, проявляющиеся в фазе всходов («ювенильные гены»), действуют, как правило, на протяжении всей жизни растений. Вместе с тем экспрессия устойчивости может меняться в онтогенезе растений.

Устойчивость растений-хозяев к патогену обычно связана с реакцией сверхчувствительности — защитной реакцией растения, проявляющейся в быстром локальном отмирании клеток в ответ на проникновение вредного организма и сопровождающейся накоплением в погибших клетках токсических продуктов. При этом взаимодействие фитопатогена с растениями состоит из нескольких этапов: выделение индукторов (элиситоров), узнавание элиситоров растительной клеткой с помощью рецепторов, трансдукция сигнала в геном, активация транскрипции генов иммунного ответа, синтез защитных соединений [7].

Для предотвращения эпифитотий мучнистой росы необходимо выращивать сорта с разными генами устойчивости. Запас эффективных генов может пополняться за счет изучения коллекции культурных растений, интрогрессии генов устойчивости от диких родичей, а также за счет мутантных форм, созданных с помощью традиционных и биотехнологических методов. Удельное значение интрогрессии сегодня наиболее высоко для расширения разнообразия злаковых культур по генам устойчивости к B. graminis. Наследование устойчивости злаков к мучнистой росе достаточно хорошо изучено у пшеницы и ячменя. Однако информация о генетической структуре локусов и кодируемых ими продуктах известна лишь для небольшого числа генов.

Цель обзора — обобщить известные литературные данные о полиморфизме злаков по генам устойчивости к мучнистой росе.

ГЕНЫ, КОНТРОЛИРУЮЩИЕ УСТОЙЧИВОСТЬ ЗЕРНОВЫХ КУЛЬТУР К МУЧНИСТОЙ РОСЕ

В настоящее время идентифицированы 92 аллеля в 62 локусах (Pm1–Pm65), контролирующих устойчивость пшеницы к мучнистой росе (табл. 1). Большинство генов доминантны и экспрессируются на протяжении всего онтогенеза растений. Среди них 44 аллеля — собственно Triticum aestivum L., 26 переданы от различных видов рода Triticum, 11 — от Aegilops spp., 5 — от Secale cereale L., 6 генов интрогрессированы от Dasypyrum villosum (L.) Borbás (синоним Haynaldia villosa (L.) Schur), Thinopyrum ponticum (Podp.) Z.-W. Lin & R.-C. Wang, Thinopyrum intermedium (Host) Barkworth & D.R. Dewey и Agropryron cristatum (L.) Gaertn. Более 20 генам устойчивости даны временные символы.

 

Таблица 1

Гены устойчивости пшеницы к мучнистой росе

 

Хромосома

Гены устойчивости T. Aestivum

Гены устойчивости

от родственных видов

1A

Pm3a, Pm3b, Pm3c [8, 9], Pm3d, Pm3e, Pm3f [10], Pm3g [11], Pm3i, Pm3j [12], Pm3l [13], Pm3m, Pm3n, Pm3o, Pm3p, Pm3q, Pm3r [14]

Pm3h (T. durum) [12], Pm3k (T. dicoccum) [13], Pm25 (T. boeoticum) [15], Pm17 (S. ereal) [16, 17]

2A

Pm4c (Pm23) [18], Pm65 [19]

Pm50 (T. dicoccum) [20], Pm4a (T. dicoccum), Pm4b (T. persicum) [21], Pm4d (T. monococcum) [22]

3A

Pm44 [23]

–

4A

Pm61 [24]

Pm16 (T. Dicoccoides) [25]

5A

–

Pm55 (D. Villosum) [26]

6A

–

Pm56 (S. ereal) [27], Pm21 (Pm31) (D. villosum) [28]

7A

Pm1a [29], Pm1e (Pm22) [30], Pm9 [31], Pm59 [32]

Pm1b, Pm1c (Pm18) (T. monococcum), Pm1d (T. spelta) [29], Pm37 (T. timopheevii) [33], Pm60 (T. ereal) [34]

1B

Pm28 [35], Pm39 [36]

Pm32 (Ae. Speltoides) [37], Pm8 (S. ereal) [38]

2B

Pm52 [39], Pm63 [40]

Pm6 (T. timopheevii) [41], Pm26 (T. dicoccoides) [42], Pm33 (T. persicum) [43], Pm42 (T. dicoccoides) [44], Pm49 (T. dicoccum) [45], Pm64 (T. dicoccoides) [46], Pm57 (Ae. Searsii) [47], Pm51 (Th. Ponticum) [48], Pm62 (D. villosum) [49]

3B

–

Pm41 (T. dicoccoides) [50], Pm13 (Ae. erealimi) [51]

4B

–

Pm7 (S. Cereale) [52]

5B

–

Pm30 (T. dicoccoides) [53], Pm36 (T. dicoccoides) [54], Pm53 (Ae. Speltoides) [55]

6B

Pm11 [56], Pm14 [57], Pm54 [58]

Pm27 (T. timopheevii) [59], Pm12 (Ae. Speltoides) [60], Pm20 (S. ereal) [61]

7B

Pm5b, Pm5d [62], Pm5e [63], Pm47 [64]

Pm5a (T. dicoccum), Pm5c (T. sphaerococcum) [62], Pm40 (Th. Intermedium) [65]

1D

Pm10 [66], Pm24a [67, 68], Pm24b [69]

–

2D

–

Pm58 (Ae. Tauschii) [70], Pm43 (Th. Intermedium) [71]

4D

Pm46 [72]

–

5D

Pm2c [73], Pm48 [74, 75]

Pm2a (Ae. Tauschii) [76], Pm34 (Ae. Tauschii) [77], Pm35 (Ae. Tauschii) [78], Pm2b (A. cristatum) [79]

6D

Pm45 [80]

–

7D

Pm15 [57], Pm38 [81]

Pm19 (Ae. Tauschii) [82], Pm29 (Ae. Ovata) [83]

 

Помимо генов с отчетливым фенотипическим проявлением, достаточно высокий уровень устойчивости к грибу (преимущественно возрастной, проявляющейся в фазе флаг-листа) может контролироваться малыми генами (quantitative trait loci — QTL). У пшеницы картировано не менее 119 QTL возрастной устойчивости на 21 хромосоме. Показано, что долговременную устойчивость взрослых растений к бурой, желтой и стеблевой ржавчинам, а также к мучнистой росе обеспечивают кластеры Lr34/Yr18/Pm38/Sr57 (хромосома 7DS), Lr46/Yr29/Pm39/Sr58 (1BL) и Lr67/Yr46/Pm46/Sr55 (4DL) [84].

Полагают, что интрогрессированные гены благодаря различиям в структуре кодирующих последовательностей обеспечивают более широкий спектр долговременной устойчивости по сравнению с генами вида-реципиента. Так, в КНР сорта, защищенные геном Pm21 от D. villosum (транслокация T6AL.6VS), несмотря на широкое выращивание, были устойчивы к патогену более 40 лет. В настоящее время большие надежды возлагаются на новый селекционный материал с геном устойчивости Pm40 от пырея среднего [85]. Однако как «собственные» гены устойчивости, так и интрогрессированные в геном мягкой пшеницы, имеют разную эффективность и срок «полезной жизни», причем гриб может преодолеть устойчивость сортов с чужеродными генами так же легко, как и устойчивость от близкородственных видов. Например, широкое использование в селекции, начиная с 1970-х гг., гена Pm8 (транслокация T1BL.1RS) и последующее выращивание на обширных площадях генетически однородных сортов привело к тому, что в начале 1990-х гг. содержание вирулентных к гену Pm8 клонов в европейских популяциях гриба достигало 100 % [86]. Быструю потерю устойчивости в ряде случаев можно объяснить супрессией гена Pm8. Так, в опытах по транзиентной экспрессии продемонстрировано подавление реакции устойчивости в присутствии функционального и нефункционального аллелей гена пшеницы Pm3 в клетках эпидермиса линий пшеницы, несущих ген устойчивости Pm8 от сорта Петкус ржи [87]. К сожалению, пока что единственным надежным критерием для идентификации длительной устойчивости является опыт возделывания устойчивых сортов.

Известно свыше 100 генов, контролирующих устойчивость ячменя к мучнистой росе, бóльшая часть которых является аллельным вариантом генов Mla и Mlo. Они обнаружены в образцах различного происхождения, в основном из Израиля. Описано 39 аллелей гена Mla (хромосома 1Н) [88–90] и около 40 — гена Mlo (хромосома 4Н) [91]. К сожалению, большинство аллелей неэффективны против возбудителя заболевания. Длительную устойчивость к патогену сортов ячменя практически во всем мире обеспечивают ген mlo11 и, отчасти, mlo9. В настоящее время 75 % современных сортов ярового ячменя в Европе защищены этими генами [92].

Идентифицировано 11 генов, контролирующих устойчивость овса к B. graminis (DC.) E.O. Speer f. sp. avenae Em. Marchal на протяжении всего онтогенеза растений [93]. Сорт Jumbo защищен доминантным геном Pm1, который локализован в хромосоме 1C [94]. Доминантный ген Pm3, перенесенный в культурный овес (сорт Mostyn) от Avena sterilis L. var. ludoviciana, локализован в хромосоме 17А [94–96]. У сорта Rollo, помимо Pm3, в хромосоме 4C определен также второй доминантный ген устойчивости — Pm8 [94]. Устойчивость к патогену интрогрессивной линии Cc 6490, полученной с участием A. barbata, контролируется геном Pm4, локализованным в хромосоме 18D. Ген устойчивости Pm5 (хромосома 19А) интрогрессирован от A. macrostahya [94, 97, 98]. Рецессивный ген устойчивости Pm6, который локализован в хромосоме 10D, идентифицирован у сорта Bruno. Селекционная линия APR122, имеющая в родословной A. eriantha, защищена доминантным геном Pm7 на хромосоме 13А. Локализация гена Pm2, перенесенного в культурный овес от Avena hirula, пока что неизвестна [94]. Образцы A. byzantina AVE2406 и AVE2925 несут по одному эффективному доминантному гену устойчивости: Pm9 (хромосома 16А) и Pm10 (10D) соответственно [99]. У образца CN113536 (A. sterilis) идентифицирован эффективный ген устойчивости Pm11 [93].

Доноры генов устойчивости Pm1, Pm3 и Pm6, которые широко использовались в селекционных программах многих стран Европы [100–102], стали сильно поражаться патогеном. Наиболее высокий уровень устойчивости обеспечивает ген Pm4, несколько менее эффективен в Европе — Pm7 [103]. Разработаны маркеры гена Pm4, пригодные для проведения маркер-опосредованного отбора [104].

Результаты исследования обширного материала A. sativa свидетельствуют о невысоком разнообразии культуры по эффективным генам устойчивости к мучнистой росе [95, 100–102]. Выделен один сорт Canyon из Польши, который, вероятно, защищен новым геном (генами) устойчивости к патогену [102, 103]. Среди гексаплоидных видов овса источники устойчивости довольно редки. Так, из 350 изученных образцов A. sterilis лишь 10 оказались устойчивыми [105]. Среди выделившихся форм A. sterilis наиболее интересны образцы CN67383 и CN113536, которые, видимо, имеют новые гены устойчивости [106]. Показано, что образцы тетраплоидных видов A. magna и A. murphyi могут быть эффективными донорами устойчивости к болезни, причем все выделенные формы происходят из стран Средиземноморья (Марокко и Испания) [107, 108].

У овса известна также возрастная устойчивость растений к мучнистой росе. Так, выделено 9 местных форм и 2 коммерческих сорта с высоким уровнем устойчивости взрослых растений [109].

СТРУКТУРНО-ФУНКЦИОНАЛЬНОЕ РАЗНООБРАЗИЕ ГЕНОВ, КОНТРОЛИРУЮЩИХ УСТОЙЧИВОСТЬ ЗЕРНОВЫХ КУЛЬТУР К МУЧНИСТОЙ РОСЕ

У растений на клеточном уровне существует две линии защиты от патогена — внешняя и внутренняя. Внешняя защита обеспечивается находящимися на поверхности клетки трансмембранными паттерн-распознающими рецепторами (pattern recognition receptors — PRR), которые способны узнавать консервативные ассоциированные с патогеном молекулярные структуры (паттерны) (pathogen-associated molecular patterns — PAMP), такие как липополисахариды, пептидогликаны, бактериальные белки. Главными среди трансмембранных рецепторов являются рецептор-подобные киназы (receptor-like kinases — RLK) и рецептор-подобные белки (receptor-like proteins — RLP). Внутренняя линия защиты обеспечивается цитоплазматическими рецепторами, большинство из которых (кодируются генами устойчивости, или R-генами) принадлежит к консервативному семейству белков NLR, характеризующихся наличием нуклеотид-связывающих (nucleotide binding site — NBS) и обогащенных лейцином (leucine rich repeat — LRR) доменов. Эффекторные белки могут распознаваться непосредственно рецепторами NLR клетки, либо опосредованно, через модификации ассоциированных с NLR белков хозяина [110–113].

В исследованиях по молекулярной идентификации R-генов используются методы позиционного клонирования, сравнительной и мутационной геномики [114]. Однако число клонированных и секвенированных к настоящему времени генов устойчивости злаков пока невелико и ограничено в основном пшеницей и ячменем.

R-гены, кодирующие рецепторы типа NLR, как правило, являются членами мультигенных семейств. Им свойственны кластерная организация в геномах и высокий уровень изменчивости, благодаря сегментным дупликациям, рекомбинациям, неравному кроссинговеру, точечным мутациям и дивергирующему отбору [115]. Описаны серии множественных аллелей R-генов, в частности, генов Pm3 [12] и Mla пшеницы [116, 117] и ячменя [90].

Полагают, что гены эффекторов характеризуются более высоким уровнем изменчивости по сравнению с генами устойчивости. Это, в частности, показано для возбудителей мучнистой росы пшеницы и ячменя, эффекторы вирулентности которых эволюционируют быстрее, чем многие другие гены, что позволяет патогенам преодолевать эффекты родственных генов NLR [118]. Защитный ответ является результатом взаимодействия различных генов, белков, регуляторных молекул. В формализованном виде картина этих взаимодействий у пшеницы представлена в виде реконструированной генной сети, которая описывает функционально связанные группы генов, вовлеченных в формирование иммунного ответа на воздействие патогенных грибов [119].

К настоящему времени на молекулярном уровне у пшеницы идентифицировано 9 R-генов, контролирующих устойчивость пшеницы к мучнистой росе. По одному гену клонировано и секвенировано у ячменя и ржи. Гены Pm2, Pm3 и Pm60 пшеницы, гены Mla ячменя, а также ген Pm8 ржи кодируют белки, относящиеся к семейству NLR-рецепторов. Длительную устойчивость детерминируют гены, кодирующие белки с киназной или транспортной функциями: интрогрессированный от Haynaldia villosa Pm21, а также локусы с плеойтропным эффектом Lr34/Yr18/Sr57/Pm38 и Lr67/Yr46/Sr55/Pm46. Биохимическая функция белка MLO — продукта локуса Mlo (негативный регулятор иммунного ответа) — пока окончательно не выяснена [120–132] (табл. 2).

 

Таблица 2

Список секвенированных генов устойчивости злаковых культур к мучнистой росе

Ген

Белок

Вид, генотип

Литературная ссылка

Пшеница

Pm2

NLR

T. aestivum, линия CI12632/8 (отбор из сорта Chancellor)

[120]

Pm3b

CNL

T. aestivum, местный сорт Chul, линия Chul/8*Chancellor

[121, 122]

Pm21a (Stpk-V)

Сериновая и треониновая протеинкиназа

H. villosa, амфидиплоид T. durum — H. villosa, T. aestivum с транслокацией T6VS.6AL от H. villosa, линии T. aestivum с добавочными хромосомами H. villosa

[123]

Lr34/Yr18/Sr57/Pm38

АВС-транспортер

T. aestivum, линии Thatcher Lr34, Avocet Lr34, Forno, Chinese Spring

[124]

Lr67/Yr46/Sr55/Pm46

Гексозный транспортер

T. aestivum, линия Thatcher Lr67

[125]

Pm60

NLR

T. urartu, образцы из Ливана и Турции

[34]

TmMla1

То же

T. monococcum, линия DV92

[126]

TaMla2

CNL

T. aestivum, линия TAM104R с транслокацией 6BS.6RL

[127]

TaMla3

То же

T. aestivum, линия TAM104R с транслокацией BS.6RL

[127]

Рожь

Pm8

CNL

S. cereale, линия из сорта Петкус

[122]

Ячмень

Mla

CNL

H. vulgare, сорт Morex

[128]

Mlo (дикий тип)

Кальмодулин-связывающий белок

H. vulgare, сорт Ingrid

[129]

mlo1, mlo3, mlo4, mlo5, mlo7, mlo8, mlo9, mlo10, mlo13, mlo17, mlo26

То же

H. vulgare, индуцированные мутанты сортов Haisa, Maltera Heida, Foma, Carlsberg II, Diamant, Plena

[129]

mlo12, mlo16,

mlo27, mlo28,

mlo29, mlo30

»»

H. vulgare, индуцированные мутанты носителей аллеля дикого типа и сорта Sultan 5 Mlo

[130]

mlo11

»»

H. vulgare, спонтанная мутация, образцы местного ячменя из Эфиопии. Линии H. vulgare var. spontaneum из Израиля, Турции и Ирана

[131]

mlo11 (cnv2)

»»

H. vulgare, спонтанная мутация, образец из Эфиопии Eth295

[132]

 

Секвенированы гены локусов Lr34/Yr18/Pm38/Sr57 и Lr67/Yr46/Pm46/Sr55, обеспечивающих возрастную устойчивость одновременно к нескольким патогенам — возбудителям бурой, желтой и стеблевой ржавчины и мучнистой росы. Показано, что множественная устойчивость к грибам у носителей генов Lr34/Yr18/Pm38/Sr57, а также некроз кончиков листьев (маркер Ltn1) обусловлены эффектами гена Lr34, локализованного в коротком плече хромосомы 7D вблизи локуса Xgwm295 и идентичного генам Yr18, Pm38 и Sr57 [124]. Продукт гена Lr34 относится к классу ABCG АТФ-связывающих кассетных (ATP binding cassette — АВС) транспортеров, включает 1401 а. о. и содержит два цитозольных нуклеотид-связывающих домена и два гидрофобных трансмембранных домена. Аллели Lr34 чувствительного и устойчивого генотипов отличаются двумя полиморфными сайтами, которые изменяют структуру одного из трансмембранных доменов [124]. Ген Lr34 вовлечен в ремоделирование плазматической мембраны, сопровождающееся внутриклеточным накоплением фосфатидиловой кислоты и повышенным уровнем выноса фосфатидилсерина. Перераспределение фосфолипидов под контролем гена Lr34 оказывало влияние на состав мембранных белков, а также активировало ответные реакции на стресс-факторы, что способствовало накоплению нейтральных липидов в Lr34-трансгенных растениях ячменя [133].

Продукт гена Lr67, также обладающего плейотропным эффектом, — предполагаемый гексозный транспортер класса STP13 H+-симпортеров моносахаридов — имеет размер 514 а. о., содержит 12 трансмембранных спиралей и переносит глюкозу через клеточную мембрану. Белки устойчивого (Lr67res) и чувствительного (Lr67sus) генотипов отличаются всего двумя аминокислотными остатками, консервативными у STP-подобных гексозных транспортеров растений. Белок Lr67sus и родственные ему белки, кодируемые гомеоаллелями, функционируют как высокоаффинные транспортеры глюкозы. В то же время аллель Lr67res оказывает негативно-доминантный эффект. Белок Lr67res взаимодействует с продуктами этих гомеоаллелей с образованием гетеродимеров, что приводит к снижению уровня усвоения глюкозы и замедлению роста патогенных грибов [125]. Получено экспериментальное подтверждение консервативного характера механизмов устойчивости, детерминированных геном Lr67: аллель устойчивости Lr67res пшеницы определял устойчивость трансгенных растений ячменя к карликовой ржавчине и мучнистой росе, а также усиливал экспрессию связанных с патогенезом генов PR1, PR2 и PR3. Однако в отличие от пшеницы, устойчивость проявлялась на стадии проростков, что, очевидно, связано с различиями в уровне экспрессии этого гена на разных генетических фонах [134].

Гены Pm3 и Pm8, локализованные в синтеничных районах хромосом 1AS пшеницы и 1RS ржи соответственно, являются ортологами. Идентифицированные продукты генов-кандидатов Pm3b (1415 а. о.) и Pm8 (1375 а. о.) характеризуются значительным сходством. Их белковые последовательности имеют 81 % идентичных аминокислотных остатков, а наиболее полиморфные участки находятся в одних и тех же контактирующих с цитозолем обогащенных лейцином повторах. Последовательности гомологов двух генов у различных родов трибы Triticeae представляют комплекс одних и тех же гаплотипов. Это означает, что оба гена эволюционировали независимо после дивергенции видов пшенициевых от общего предка примерно 7,5 млн лет назад, но сохранили общую функцию [122].

Локус Mla (Mildew resistance locus A), определяющий расоспецифическую устойчивость ячменя к мучнистой росе, находится в коротком плече хромосомы 1Н и представлен серией, включающей более 30 аллелей [89]. Гены Mla, характеризующиеся исключительно высоким уровнем функционального разнообразия (специфичностью в отношении определенного набора рас), кодируют белки NLR, содержащие суперспирализованный (coiled coil — СС), нуклеотид-связывающий и лейцин-богатый домены (coiled coil — nucleotide binding site — leucine rich repeat — CNL-рецепторы). Они были интрогрессированы в геном культурного ячменя из различных источников, в том числе от дикого вида H. spontaneum. Устойчивость, опосредованная Mla, характеризуется быстрым развитием реакции сверхчувствительности [135]. Аллели Mla высокополиморфны. Предполагается, что каждый из аллелей Mla распознает ген AVRa, кодирующий эффектор авирулентности B. graminis. Так, в результате транскриптомного анализа 17 изолятов B. graminis, содержавших различные гены AVRa, идентифицированы варианты AVRa1 и AVRa13, кодирующие предполагаемые эффекторы, которые распознавались иммунными рецепторами ячменя, кодируемыми аллелями Mla1 и Mla13 соответственно [115]. Рядом исследователей получены данные о структурной организации локуса Mla ячменя. В частности, было установлено, что локус Mla сорта Morex содержит кластер CNL-кодирующих генов, относящихся к трем дивергентным подсемействам гомологов R-генов (resistance genes homologues — Rgh). Устойчивость контролируется аллельными вариантами подсемейства Rgh1 [89, 128, 136]. Эти выводы подтверждены и результатами исследования транскриптома 50 образцов H. spontaneum, представлявших 9 популяций, произрастающих на территориях Плодородного полумесяца. Разнообразие транскриптов Mla не было связано с происхождением образцов. Тем не менее в зависимости от структуры двух N-концевых суперспирализованных сигнальных доменов, способных опосредовать клеточную смерть, все идентифицированные транскрипты были сгруппированы в два подсемейства, одно из которых включало все известные варианты рецепторов MLA, определяющих устойчивость к B. graminis [137].

В результате биоинформатического анализа в геноме ячменя выявлены 175 генов CNL, относящихся к трем филогенетическим группам. Большинство идентифицированных кластеров локализовано в экстраперицентромерных районах хромосом, что определяет высокую степень рекомбинации, необходимой для быстрой дивергенции этой группы генов [138].

Показано, что ключевая роль в инициации иммунного ответа, индуцированного геном Mla ячменя, принадлежит семейству miR9863 микроРНК, присутствующих в геномах ячменя и пшеницы. Четыре члена этого семейства осуществляли дифференциальное расщепление транскриптов Mla и подавляли синтез белка MLA1 в опытах по гетерологичной экспрессии в клетках Nicotiana benthamiana Domin. Специфичность взаимодействия определялась однонуклеотидным полиморфизмом зрелых miR9863, а также двумя SNPs в miR9863-связывающих сайтах последовательностей Mla, в зависимости от которых все аллели этого локуса были отнесены к трем группам [139].

Гены локуса Mla сцеплены с генами Hor1 и Hor2, контролирующими синтез запасных белков зерновки — гордеинов С и В [140]. Интересно, что локус Pm3 пшеницы сцеплен со сложным локусом Glu-3/Gli-1, кодирующим запасные белки семян — низкомолекулярные субъединицы глютенина и запасные глиадины [122].

Ортологи генов Mla обнаружены в геномах представителей разных родов злаковых, дивергировавших миллионы лет назад. Так, в геноме диплоидной пшеницы T. monococcum обнаружен функциональный гомолог гена Mla ячменя (TmMla1). Аминокислотные последовательности белков TmMLA1 и HvMLA1 ячменя имеют 78 % идентичных аминокислотных остатков. Гибридный белок TmMLA1, у которого LRR-домен был замещен LLR-доменом белка HvMLA1, оказался функциональным и определял устойчивость к ранее неизвестной расе B. graminis [126]. У гексаплоидной пшеницы обнаружены ортологи Mla — гены Sr33 и Sr50, интрогрессированные соответственно из геномов ржи и A. tauschii, которые обеспечивают устойчивость к стеблевой ржавчине (Puccinia graminis f. sp. tritici) [141, 142]. Клонированы и секвенированы ортологи генов Mla Triticum aestivum — TaMla2 и TaMla3, кодирующие CNL-белки и представленные в геноме множественными копиями [127].

Неспецифическая длительная устойчивость ячменя к B. graminis связана с мутациями локуса Mlo (Mildew locus O), находящегося на длинном плече хромосомы 4 [143]. Ген Mlo включает 12 экзонов, а кодируемый им белок RLP имеет молекулярную массу 60 кДа, содержит 7 трансмембранных доменов и кальмодулин-связывающий сайт, расположенный на внутриклеточном С-конце [129, 143]. Гены Mlo дикого типа экспрессируются в различных органах, тканях и типах клеток растения и играют важную роль в защите от преждевременной смерти клеток, а также в реакциях на биотические и абиотические стрессоры. Однако в условиях инфекции им принадлежит негативная роль, так как белок MLO подавляет защитную реакцию на проникновение патогена через Ca2+-зависимое взаимодействие с кальмодулином и препятствует повреждению эпидермиса и мезофилла перекисью водорода в местах проникновения гриба. Таким образом белок MLO предотвращает окислительный взрыв и смерть клеток, супрессируя реакцию отторжения [144, 145]. У растений, гомозиготных по рецессивному аллелю, белок MLO отсутствует (мутации утраты функции), и отмечается неспецифическая устойчивость к B. graminis. Полная устойчивость наблюдается в присутствии еще двух генов, Ror1 и Ror2 (Required for mlo resistance) [146]. У устойчивых mlo-мутантов в местах проникновения гриба происходит ремоделирование клеточной стенки и ее укрепление за счет быстрого окислительного поперечного сшивания богатых гидроксипролином гликопротеинов [135]. Для mlo-мутантов характерны повреждения листьев как проявление симптомов преждевременной клеточной смерти после аппозиций клеточных стенок эпидермиса (отложения каллозы на взрослых листьях), наблюдаемые даже в отсутствие патогена [147]. Несмотря на ряд ограничений, связанных с негативными плейотропными эффектами гена, приводящими к снижению урожайности (например, преждевременное увядание листьев) и уязвимости mlo-мутантов для гриба Ramularia collo-cygni Sutton & Waller, использование аллелей mlo в селекции обеспечило стабильную длительную защиту ячменя от B. graminis в зонах с умеренным влажным климатом [148]. Мутации в гене Mlo приводят к инактивации функционально значимых сайтов белка, а также появлению стоп-кодонов. Для аллелей mlo характерна высокая частота внутригенных рекомбинаций, приводящих к появлению реверсий — восстановлению последовательности дикого типа [129].

К настоящему времени в локусе Mlo идентифицировано более 40 рецессивных аллелей утраты функции (mlo), характеризующихся различным уровнем устойчивости — от частичной (например, характерной для полученных химическим мутагенезом аллелей mlo12 и mlo28) до полной (аллель mlo11). Большая часть мутаций вызвана заменами единичных аминокислотных остатков, реже — делециями. Определены фенотипические эффекты ряда аллелей. Так, 12 из 14 изученных в работе M.C. Kim et al. [144] мутантов определяли длительную устойчивость к мучнистой росе, а две — снижали чувствительность за счет уменьшения связывания с кальмодулином. При сравнительном анализе последовательностей отдельных аллелей выявлена кластеризация мутаций, то есть их встречаемость в определенных экзонах [130, 131]. Спонтанная мутация mlo11, впервые обнаруженная в образце местного ячменя, собранного в Эфиопии в 1930 г. и определяющая длительную устойчивость ко всем расам B. graminis, широко распространена среди европейских сортов ярового ячменя. Гаплотип mlo11 устойчивых генотипов характеризуется наличием сложного тандемно организованного повтора из 11–12 повторяющихся единиц, расположенного перед последовательностью аллеля Mlo дикого типа [131]. Повторяющийся мотив включает участок 5’-регуляторной последовательности длиной 3,5 т. п. о., а также фрагмент 1,1 т. п. о. кодирующего района, содержащий последовательности первых пяти экзонов. Аберрантные транскрипты с этой последовательности нарушают накопление транскрипта Mlo и белка дикого типа, что, по-видимому, и обусловливает устойчивость. Полагают, что мутация, которая привела к появлению аллеля mlo11, произошла уже после доместикации ячменя [131]. В образце Eth295 эфиопского местного ячменя (H. vulgare convar. deficiens var. nudideficiens) из коллекции Института генетики и исследований сельскохозяйственных культур (Гатерслебен, Германия) недавно обнаружен еще один вариант аллеля mlo11, характеризующийся изменением числа повторов — mlo11(cnv2) [132]. Мутация mlo11(cnv2) обусловливает частичную устойчивость проростков и полную — взрослых растений. Мутация не имеет негативных плейотропных эффектов, связанных с аппозициями клеточной стенки или некрозом, а также утратой фотосинтетической активности. Ассоциированная с ней устойчивость, оцениваемая по числу колоний и скорости их роста, определена как количественная. Проявление устойчивости к проникновению гриба у носителей стандартного и вариантного аллелей mlo11 отличается на гистологическом уровне: у генотипа с аллелем mlo11(cnv2) в эпидермальных клетках, контактирующих с участками успешного проникновения гриба, наблюдается формирование аппозиций клеточных стенок, а также отсутствие некроза и коллапса клеток мезофилла. Различия в уровне метилирования повторов последовательностей стандартного и вариантного аллелей mlo11 коррелировали с проявлением признаков устойчивости. Аллельный вариант mlo11(cnv2), по-видимому, возник путем естественного отбора из предкового варианта mlo11 в результате рекомбинации между повторяющимися элементами и 3’-концом смежного района, содержащего Stowaway-подобный транспозон [132].

На основе последовательностей полиморфных аллелей mlo разработаны молекулярные маркеры [129, 131], успешно использованные для скрининга селекционного материала [147] и поиска носителей мутантных аллелей среди коллекционных образцов [149, 150].

Гены MLO обнаружены у растений и зеленых водорослей. У высших растений, включая злаки и двудольные, они представлены небольшими мультигенными семьями [148]. Гомологи гена HvMlo ячменя обнаружены в синтеничных позициях в геномах мягкой пшеницы и риса. В геноме мягкой пшеницы гомологи TaMlo-A1, TaMlo-B1 и TaMlo-D1 локализованы в хромосомах 4BL, 4DL и 5AL. Они кодируют три родственных белка, на 88 % идентичных белку MLO ячменя и, очевидно, произошли от трех исходных предковых геномов пшеницы. Ортолог Mlo в геноме риса, OsMlo2 (группа сцепления 3), восстанавливал чувствительность mlo-мутантов ячменя к B. graminis в опытах по транзиентной экспрессии [151]. В геноме риса обнаружено 12 потенциальных представителей семейства генов MLO [152]. Для определения их функций авторы совместили метаданные анализа экспрессии, транскриптомного и филогенетического анализов. Различные члены семейства генов OsMLO различаются по тканевой специфичности, участвуют в различных физиологических реакциях, в том числе и в реакциях на воздействие стрессоров. Экспрессия одного из генов, OsMLO3, снижалась при поражении возбудителем пирикуляриоза Magnaporthe oryzae (T.T. Hebert) M.E. Barr, что предполагает участие этого гена в защитных реакциях [152].

В геноме модельного вида Brachypodium distachyon (L.) P. Beauv. обнаружено 11 консервативных генов BdMLO, распределенных по пяти хромосомам. Как и у других растений, гены BdMLO содержат семь консервативных трансмембранных доменов и кальмодулин-связывающие сайты. Один из идентифицированных генов, BdMLO, возможно, является потенциальным геном-кандидатом устойчивости к мучнистой росе [153]. Число гомологов MLO в секвенированных геномах ряда других растений варьировало от 12 до 19 [154]. Гены MLO однодольных и двудольных растений характеризуются рядом специфических особенностей, являющихся, по-видимому, результатом негативного отбора. Вместе с тем, результаты опытов по гетерологичной комплементации (экспрессии аллелей чувствительности одного вида в устойчивом генотипе другого) свидетельствуют о наличии ряда консервативных функциональных особенностей, играющих роль при взаимодействии с возбудителями мучнистой росы растений [154].

Обсуждались различные подходы к получению новых вариантов mlo, в числе которых подавление экспрессии аллеля дикого типа (Mlo) с помощью РНК-интерференции, а также методы, не использующие трансгенез (TILLING) или с его ограниченным использованием (с помощью систем редактирования геномов TALEN и CRISP/CAS9) [148]. Результаты практической реализации технологии TILLING для модификаций последовательностей гомеологов TaMlo-A1, TaMlo-B1 и TaMlo-D1 сорта Cadenza мягкой пшеницы представлены в работе J. Acevedo-Garcia et al. [155]. Авторы получили 16 миссенс-мутаций, каждая из которых приводила к единичным заменам аминокислот. Линии, созданные на основе тройных и (в отдельных случаях) двойных мутантов, характеризовались устойчивостью к B. graminis и в то же время не имели признаков, обусловленных негативными плейотропными эффектами рецессивных аллелей mlo.

Выявлена зависимость эффективности индуцированных мутаций от их положения в гене Mlo: наиболее эффективными оказались мутации, затрагивающие вторую и третью цитоплазматические петли мембранного белка [156]. C.R. Ingvardsen et al. [157] обнаружили различия в эффективности индуцированных мутаций у гомеологичных генов. С помощью технологии TILLING авторами были получены серии мутантов гомеологов Mlo-A1 и Mlo-B1 у сорта Kronos твердой пшеницы. Эффекты мутаций в гене Mlo-B1 в целом оказались более сильными по сравнению с мутациями в гене Mlo-A1, однако наилучший результат наблюдался для генотипов, несущих мутации в обоих локусах — Mlo-A1 и Mlo-B1.

Устойчивость к мучнистой росе может быть повышена за счет мутаций других генов, участвующих в защитных реакциях растений. С помощью технологии CRISP/CAS9 Y. Zhang et al. [158] получили мутации локализованных в хромосомах 1AS, 1BL и 1ВL гомеологов консервативного гена TaEDR1 (enhanced disease resistance) мягкой пшеницы, который является негативным регулятором устойчивости. Тройные мутанты Taedr1 были устойчивы к возбудителю мучнистой росы.

Лишь два из более чем 40 известных к настоящему времени мутантных аллелей mlo — спонтанный mlo11 и индуцированный mlo9 — использовались в селекции ячменя в 1970-х и в начале 1980-х гг. В настоящее время иммунитет более половины сортов ярового ячменя, возделываемого в центральной Европе, связан с использованием аллелей mlo [91].

Накопленная к настоящему времени информация об особенностях генетического разнообразия злаковых культур по устойчивости к B. graminis подтверждает справедливость сформулированных Н.И. Вавиловым «Законов естественного иммунитета растений к инфекционным заболеваниям» [159]. Число идентифицированных главных генов устойчивости культивируемых злаков к мучнистой росе велико, и их список с течением времени постоянно пополняется. Гены, детерминирующие расоспецифическую устойчивость злаков, имеют общий принцип структурной организации (относятся к классу NLR-рецепторов иммунного ответа), которая обеспечивает возможность их коэволюции с генами паразита. Все это согласуется с первым законом, согласно которому вероятность обнаружения устойчивых форм тем выше, чем выше специализация паразита.

«Вторым основным законом, определяющим вероятность нахождения иммунных сортов и видов среди данного культурного растения, является наличие или отсутствие резкой генетической дивергенции… Наиболее контрастные различия по иммунитету выявляют растения, цитогенетически резко дифференцированные на различные виды» [159]. Это положение также иллюстрируют обсуждаемые в статье данные. В частности, возделываемые виды рода Triticum имеют сложный геномный состав, характеризуются высоким уровнем полиморфизма, тогда как культурный ячмень характеризуется относительно низким уровнем генетического разнообразия. У пшеницы в разных хромосомах (преимущественно геномов A и B) идентифицировано большое число генов устойчивости к мучнистой росе, тогда как у ячменя обсуждаются преимущественно два локуса (Mla и Mlo) с большим числом аллелей.

В соответствии с третьим законом реакция иммунитета соответствует экологическому типу растения и наиболее контрастные различия по иммунитету выявляются в контрастных условиях среды. Н.И. Вавилов считал, что иммунитет вырабатывается только в тех условиях, которые способствуют развитию инфекции [159]. По мнению M.S. Wolfe, J.M. McDermott [160], вероятный центр происхождения B. graminis f. sp. hordei — Средиземноморье и Ближний Восток. Все аллельные варианты генов Mla и Mlo, детерминирующие соответственно расоспецифическую и длительную устойчивость к B. graminis обнаружены лишь у образцов из стран Восточной Африки и Ближнего Востока.

Согласно четвертому закону, в природе широко распространен групповой, или комплексный, иммунитет [159]. Данные о структуре и функциях ассоциированных с устойчивостью генов позволяют понять механизмы такой устойчивости. Возрастная устойчивость к нескольким патогенам — возбудителям мучнистой росы, а также бурой, желтой и стеблевой ржавчины у генотипов пшеницы, несущих кластеры генов Lr34/Yr18/Pm38/Sr57 и Lr67/Yr46/Pm46/Sr55, фактически обусловлена плейотропными эффектами одного гена, кодирующего белок, с транспортной функцией — АВС-транспортер (Lr34) и гексозный транспортер (Lr67).

Исходя из вышеуказанных закономерностей, Н.И. Вавилов формулирует пятый и шестой законы. «Зная эволюцию данного культурного растения, <…> можно предвидеть в значительной мере местонахождение интересующих селекционера иммунных форм». «Эколого-географические правильности в выявлении иммунитета являются сравнительно общими, присущими различным растениям, относящимся нередко к разным родам и даже семействам» [159]. Подтверждают эти закономерности обсуждавшиеся ранее результаты изучения устойчивости злаков к патогену. Например, у овса (род Avena), так же как и у ячменя (род Hordeum), наиболее устойчивые формы происходят из Средиземноморья и Северной Африки [107, 108].

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Злаковые культуры характеризуются широким генетическим разнообразием по устойчивости к мучнистой росе. В силу специфичности отношений паразит–хозяин многие гены достаточно быстро утрачивают свою эффективность, что обусловливает необходимость поиска новых доноров устойчивости. Генофонд культурных видов относительно беден устойчивыми формами. В этой связи в последнее время наиболее важное значение при пополнении запаса эффективных генов приобрела интрогрессия устойчивости от диких родичей. Так, среди 92 идентифицированных к настоящему времени аллелей устойчивости мягкой пшеницы к B. graminis 48 переданы от геномов диких родичей: Aegilops sp., Secale sp., Dasypyrum (Haynaldia sp.), Thinopyrum sp., Agropryron. Новые источники устойчивости могут быть получены с помощью традиционных методов мутагенеза (например, множественные аллели mlo ячменя), а также путем целевых изменений последовательностей генов, в частности, с применением технологий TILLING и CRISP/CAS9. Информация о структурно-функциональной организации генов устойчивости и молекулярных механизмах формирования признака пока еще весьма ограниченна и касается исключительно пшеницы и ячменя. Идентифицированные на молекулярном уровне гены Pm2, Pm3, TmMla1 мягкой пшеницы, Pm60 дикой однозернянки T. urartu, Pm8 ржи, Mla ячменя кодируют белки NLR и CLR; Mlo ячменя —рецептор-подобные белки; Lr34, Lr67, Pm21 пшеницы — транспортные белки и рецептор-подобные киназы.

Исследование выполнено при поддержке Российского фонда фундаментальных исследований (грант № 18-016-00075) и в рамках государственного задания ВИР (бюджетный проект № 0662-2019-0006).

×

Об авторах

Евгений Евгеньевич Радченко

ФГБНУ «ФИЦ Всероссийский институт генетических ресурсов растений им. Н.И. Вавилова»

Автор, ответственный за переписку.
Email: eugene_radchenko@rambler.ru
ORCID iD: 0000-0002-3019-0306
SPIN-код: 1667-0530
Scopus Author ID: 7005353107
ResearcherId: A-5064-2017

д-р биол. наук, главный научный сотрудник, отдел генетики

Россия, Санкт-Петербург

Ренат Абдуллаевич Абдуллаев

ФГБНУ «ФИЦ Всероссийский институт генетических ресурсов растений им. Н.И. Вавилова»

Email: abdullaev.1988@list.ru
ORCID iD: 0000-0003-1021-7951

канд. биол. наук, научный сотрудник, отдел генетики

Россия, Санкт-Петербург

Ирина Николаевна Анисимова

ФГБНУ «ФИЦ Всероссийский институт генетических ресурсов растений им. Н.И. Вавилова»

Email: irina_anisimova@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0003-0474-8860
SPIN-код: 5000-3256
Scopus Author ID: 70006092428
ResearcherId: S-3762-2016

д-р биол. наук, ведущий научный сотрудник, отдел генетики

Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Marchal E. De la specialisation du paristisme chez l’Erysiphe graminis. Compt Rend Acad Sci Paris. 1902;135:210-212.
  2. Troch V, Audenaert K, Bekaert B, et al. Phylogeography and virulence structure of the powdery mildew population on its ‘new’ host triticale. BMC Evol Biol. 2012; 12:76. https://doi.org/10.1186/1471-2148-12-76.
  3. Klocke B, Flath K, Miedaner T. Virulence phenotypes in powdery mildew (Blumeria graminis) populations and resistance genes in triticale (×Triticosecale). Eur J Plant Pathol. 2013;137(3):463-476. https://doi.org/10.1007/s10658-013-0257-9.
  4. Hsam SL, Zeller FJ. Breeding for powdery mildew resistance in common wheat (Triticum aestivum L.). In: R.R. Bеlanger, W.R. Bushnell, A.J. Dik, T.L. Carver, ed. The Powdery Mildews, a Comprehensive Treatise. APS Press: St. Paul, Minnesota, USA; 2002. P. 219-238.
  5. Flor HH. Current status of the gene-for-gene concept. Annu Rev Phytopathol. 1971;9(1):275-296. https://doi.org/10.1146/annurev.py.09.090171.001423.
  6. Zhang Y, Lubberstedt T, Xu M. The genetic and molecular basis of plant resistance to pathogens. J Genet Genomics. 2013;40(1):23-35. https://doi.org/10.1016/j.jgg.2012.11.003.
  7. Dodds PN, Rathjen JP. Plant immunity: towards an integrated view of plant-pathogen interactions. Nat Rev Genet. 2010;11(8):539-548. https://doi.org/10.1038/nrg2812.
  8. Briggle LW. Near-isogenic lines of wheat with genes for resistance to Erysiphe graminis f. sp. tritici. Crop Sci. 1969;9(1):70-72. https://doi.org/10.2135/cropsci1969.0011183X000900010023x.
  9. Briggle LW, Sears ER. Linkage of resistance to Erysiphe graminis f sp. tritici (Pm3) and hairy glume (Hg) on chromosome 1A of wheat. Crop Sci. 1966;6(6): 559-561. https://doi.org/10.2135/cropsci1966.0011183X000600060017x.
  10. Zeller FJ, Lutz J, Stephan U. Chromosome location of genes for resistance to powdery mildew in common wheat (Triticum aestivum L.). 1. Mlk and other alleles at the Pm3 locus. Euphytica. 1993;68(3): 223-229. https://doi.org/10.1007/BF00029876.
  11. Sourdille P, Robe P, Tixier MH, et al. Location of Pm3g, a powdery mildew resistance allele in wheat, by using a monosomic analysis and by identifying associated molecular markers. Euphytica. 1999;110(3): 193-198. https://doi.org/10.1023/A:1003713219799.
  12. Zeller FJ, Hsam SL. Progress in breeding for resistance to powdery mildew in common wheat (Triticum aestivum L.). In: A.E. Slinkard, ed. Proceedings of the 9th International Wheat Genetics Symposium; 1998 Aug 2-7; Saskatoon, SK, Canada. Saskatoon: University of Saskatchewan; 1998. P. 178-180.
  13. Yahiaoui N, Kaur N, Keller B. Independent evolution of functional Pm3 resistance genes in wild tetraploid wheat and domesticated bread wheat. Plant J. 2009;57(5):846-856. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2008.03731.x.
  14. Bhullar NK, Street K, Mackay M, et al. Unlocking wheat genetic resources for the molecular identification of previously undescribed functional alleles at the Pm3 resistance locus. Proc Natl Acad Sci USA. 2009;106(23): 9519-9524. https://doi.org/10.1073/pnas.0904152106.
  15. Shi AN, Leath S, Murphy JP. A major gene for powdery mildew resistance transferred to common wheat from wild einkorn wheat. Phytopathology. 1998;88(2): 144-7. https://doi.org/10.1094/PHYTO.1998.88.2.144.
  16. Lowry JR, Sammons DJ, Baenziger PS, Moseman JG. Identification and characterization of the gene conditioning powdery mildew resistance in Amigo wheat. Crop Sci. 1984;24(1):129-132. https://doi.org/10.2135/cropsci1984.0011183X002400010030x.
  17. Heun M, Friebe B, Bushuk W. Chromosomal location of the powdery mildew resistance gene of Amigo wheat. Phytopathology. 1990;80(10): 1129-1133. https://doi.org/10.1094/Phyto-80-1129.
  18. Hao YF, Liu AF, Wang YH, et al. Pm23: a new allele of Pm4 located on chromosome 2AL in wheat. Theor Appl Genet. 2008;117(8):1205-1212. https://doi.org/10.1007/s00122-008-0827-y.
  19. Li G, Cowger C, Wang X, et al. Characterization of Pm65, a new powdery mildew resistance gene on chromosome 2AL of a facultative wheat cultivar. Theor Appl Genet. 2019;132(9):22625-32. https://doi.org/10.1007/s00122-019-03377-2.
  20. Mohler V, Bauer C, Schweizer G, et al. Pm50: a new powdery mildew resistance gene in common wheat derived from cultivated emmer. J Appl Genet. 2013;54(3):259-263. https://doi.org/10.1007/s13353- 013-0158-9.
  21. The TT, McIntosh RA, Bennett FG. Cytogenetical studies in wheat. IX. Monosomic analyses, telocentric mapping and linkage relationships of genes Sr21, Pm4, and Mle. Aust J Biol Sci. 1979;32(1):115-125. https://doi.org/10.1071/BI9790115.
  22. Schmolke M, Mohler V, Hartl L, et al. A new powdery mildew resistance allele at the Pm4 locus transferred from einkorn (Triticum monococcum). Mol Breed. 2012;29(2):449-456. https://doi.org/10.1007/s11032-011-9561-2.
  23. Alam MA, Xue F, Wang C, Ji W. Powdery mildew resistance genes in wheat: identification and genetic analysis. J Mol Biol Res. 2011;1(1):20-39. https://doi.org/10.5539/jmbr.v1n1p20.
  24. Sun H, Hu J, Song W, et al. Pm61: a recessive gene for resistance to powdery mildew in wheat landrace Xuxusanyuehuang identified by comparative genomics analysis. Theor Appl Genet. 2018;131(10):2085-2097. https://doi.org/10.1007/s00122-018-3135-1.
  25. Reader SM, Miller TE. The introduction into bread wheat of a major gene for resistance to powdery mildew from wild emmer wheat. Euphytica. 1991;53(1):57-60. https://doi.org/10.1007/BF 00032033.
  26. Zhang R, Sun B, Chen J, et al. Pm55, a developmental-stage and tissue-specific powdery mildew resistance gene introgressed from Dasypyrum villosum into common wheat. Theor Appl Genet. 2016;129(10):1975-1984. https://doi.org/10.1007/s00122-016-2753-8.
  27. Hao M, Liu M, Luo J, et al. Introgression of powdery mildew resistance gene Pm56 on rye chromosome arm 6RS into wheat. Front Plant Sci. 2018;9:1040. https://doi.org/10.3389/fpls.2018.01040.
  28. Qi LL, Cao MS, Chen PD, et al. Identification, mapping, and application of polymorphic DNA associated with resistance gene Pm21 of wheat. Genome. 1996;39(1):191-7. https://doi.org/10.1139/ g96-025.
  29. Hsam SL, Huang XQ, Earnst F, et al. Chromosomal location of genes for resistance to powdery mildew in common wheat (Triticum aestivum L. em Thell.). 5. Alleles at the Pm1 locus. Theor Appl Genet. 1998;96(8): 1129-1134. https://doi.org/10.1007/s001220050848.
  30. Singrun CH, Hsam SL, Hartl L, et al. Powdery mildew resistance gene Pm22 in cultivar Virest is a member of the complex Pm1 locus in common wheat (Triticum aestivum L. em Thell.). Theor Appl Genet. 2003;106(8):1420-1424. https://doi.org/10.1007/s00122-002-1187-7.
  31. Schneider DM, Heun M, Fischbeck G. Inheritance of the powdery mildew resistance gene Pm9 in relation to Pm1 and Pm2 of wheat. Plant Breed. 1991;107(2):161-164. https://doi.org/10.1111/j.1439-0523.1991.tb00545.x.
  32. Tan C, Li G, Cowger C, et al. Characterization of Pm59, a novel powdery mildew resistance gene in Afghanistan wheat landrace PI 181356. Theor Appl Genet. 2018;131(5):1145-1152. https://doi.org/10.1007/s00122-018-3067-9.
  33. Perugini LD, Murphy JP, Marshall D, Brown-Guedira G. Pm37, a new broadly effective powdery mildew resistance gene from Triticum timopheevii. Theor Appl Genet. 2008;116(3):417-425. https://doi.org/10.1007/s00122-007-0679-x.
  34. Zou SZ, Wang H, Li YW, et al. The NB-LRR gene Pm60 confers powdery mildew resistance in wheat. New Phytol. 2018;218(1):298-309. https://doi.org/10.1111/nph.14964.
  35. Peusha H, Enno T, Pruliin O. Chromosomal location of powdery mildew resistance genes and cytogenetic analysis of meiosis in common wheat cultivar Meri. Hereditas. 2000;132(1):29-34. https://doi.org/10.1111/j.1601-5223.2000.00029.x.
  36. Lillemo M, Asalf B, Singh RP, et al. The adult plant rust resistance loci Lr34/Yr18 and Lr46/Yr29 are important determinants of partial resistance to powdery mildew in bread wheat line Saar. Theor Appl Genet. 2008;116(8):1155-1166. https://doi.org/10.1007/s00122-008-0743-1.
  37. Hsam SL, Lapochkina IF, Zeller FJ. Chromosomal location of genes for resistance to powdery mildew in common wheat (Triticum aestivum L. em Thell.). 8. Gene Pm32 in a wheat-Aegilops speltoides translocation line. Euphytica. 2003;133(3):367-370. https://doi.org/10.1023/A:1025738513638.
  38. Lukaszewski AJ. Manipulation of the 1RS. 1BL translocation in wheat by induced homoeologous recombination. Crop Sci. 2000;40(1):216-225. https://doi.org/10.2135/cropsci2000.401216x.
  39. Zhao Z, Sun H, Song W, et al. Genetic analysis and detection of the gene MlLX99 on chromosome 2BL conferring resistance to powdery mildew in the wheat cultivar Liangxing 99. Theor Appl Genet. 2013;126(12):3081-3089. https://doi.org/10.1007/s00122-013-2194-6.
  40. Tan C, Li G, Cowger C, et al. Characterization of Pm63, a powdery mildew resistance gene in Iranian landrace PI 628024. Theor Appl Genet. 2019;132(4):1137-1144. https://doi.org/10.1007/s00122-018-3265-5.
  41. Jørgensen JH, Jensen CJ. Gene Pm6 for resistance to powdery mildew in wheat. Euphytica. 1973;22(2):423. https://doi.org/10.1007/BF000 22656.
  42. Rong JK, Millet E, Manisterski J, Feldman M. A new powdery mildew resistance gene: introgression from wild emmer into common wheat and RFLP-based mapping. Euphytica. 2000;115(2):121-126. https://doi.org/10.1023/A:1003950431049.
  43. Zhu ZD, Zhou RG, Kong XY, et al. Microsatellite markers linked to 2 powdery mildew resistance genes introgressed from Triticum carthlicum accession PS5 into common wheat. Genome. 2005;48(4): 585-590. https://doi.org/10.1139/G05-016.
  44. Wei H, Liu ZJ, Zhu J, et al. Identification and genetic mapping of pm42, a new recessive wheat powdery mildew resistance gene derived from wild emmer (Triticum turgidum var. dicoccoides). Theor Appl Genet. 2009;119(2):223-230. https://doi.org/10.1007/s00122-009-1031-4.
  45. Piarulli L, Gadaleta A, Mangini G, et al. Molecular identification of a new powdery mildew resistance gene on chromosome 2BS from Triticum turgidum ssp. dicoccum. Plant Sci. 2012;196:101-106. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2012.07.015.
  46. Zhang D, Zhu K, Dong L, et al. Wheat powdery mildew resistance gene Pm64 derived from wild emmer (Triticum turgidum var. dicoccoides) is tightly linked in repulsion with stripe rust resistance gene Yr5. Crop J. 2019;7(6):761-770. https://doi.org/10.1016/j.cj.2019.03.003.
  47. Liu W, Koo DH, Xia Q, et al. Homoeologous recombination based transfer and molecular cytogenetic mapping of powdery mildew resistant gene Pm57 from Aegilops searsii into wheat. Theor Appl Genet. 2017;130(4): 841-848. https://doi.org/10.1007/s00122-017-2855-y.
  48. Zhan H, Li G, Zhang X, et al. Chromosomal location and comparative genomics analysis of powdery mildew resistance gene Pm51 in a putative wheat — Thinopyrum ponticum introgression line. PLoS One. 2014;9(11): e113455. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0113455.
  49. Zhang R, Fan Y, Kong L, et al. Pm62, an adult-plant powdery mildew resistance gene introgressed from Dasypyrum villosum chromosome arm 2VL into wheat. Theor Appl Genet. 2018;131(12):2613-20. https://doi.org/10.1007/s00122-018-3176-5.
  50. Li G, Fang T, Zhang H, et al. Molecular identification of a new powdery mildew resistance gene Pm41 on chromosome 3BL derived from wild emmer (Triticum turgidum var. dicoccoides). Theor Appl Genet. 2009;119(3):531-539. https://doi.org/10.1007/s00122-009-1061-y.
  51. Cenci A, D’Ovidio R, Tanzarella OA, et al. Identification of molecular markers linked to Pm13, an Aegilops longissima gene conferring resistance to powdery mildew in wheat. Theor Appl Genet. 1999;98(3-4): 448-454. https://doi.org/10.1007/s001220051090.
  52. Friebe B, Jiang J, Raupp WJ, et al. Characterization of wheat-alien translocations conferring resistance to diseases and pests: current status. Euphytica. 1996;91(1): 59-87. https://doi.org/10.1007/BF00035277.
  53. Liu ZY, Sun QX, Ni ZF, et al. Molecular characterization of a novel powdery mildew resistance gene Pm30 in wheat originating from wild emmer. Euphytica. 2002;123(1):21-29. https://doi.org/10.1023/A:1014471113511.
  54. Blanco A, Gadaleta A, Cenci A, et al. Molecular mapping of the novel powdery mildew resistance gene Pm36 introgressed from Triticum turgidum var. dicoccoides in durum wheat. Theor Appl Genet. 2008;117(1):135-142. https://doi.org/10.1007/s00122-008-0760-0.
  55. Petersen S, Lyerly JH, Worthington ML, et al. Mapping of powdery mildew resistance gene Pm53 introgressed from Aegilops speltoides into soft red winter wheat. Theor Appl Genet. 2015;128(2):303-312. https://doi.org/10.1007/s00122-014-2430-8.
  56. Tosa Y, Tokunaga H, Ogura H. Identification of a gene for resistance to wheatgrass powdery mildew fungus in common wheat cultivar Chinese Spring. Genome. 1988;30(4):612-14. https://doi.org/10.1139/g88-103.
  57. Tosa Y, Sakai K. The genetics of resistance of hexaploid wheat to the wheatgrass powdery mildew fungus. Genome. 1990;33(2):225-230. https://doi.org/10.1139/g90-035.
  58. Hao Y, Parks R, Cowger C, et al. Molecular characterization of a new powdery mildew resistance gene Pm54 in soft red winter wheat. Theor Appl Genet. 2015;128(3):465-476. https://doi.org/10.1007/s00122-014-2445-1.
  59. Järve K, Peusha HO, Tsymbalova J, et al. Chromosomal location of a Triticum timopheevii: derived powdery mildew resistance gene transferred to common wheat. Genome. 2000;43(2):377-381. https://doi.org/10.1139/g99-141.
  60. Jia J, Devos KM, Chao S, et al. RFLP-based maps of homoeologous group-6 chromosomes of wheat and their application in the tagging of Pm12, a powdery mildew resistance gene transferred from Aegilops speltoides to wheat. Theor Appl Genet. 1996;92(5):559-565. https://doi.org/10.1007/BF00224558.
  61. Friebe B, Heun M, Tuleen N, et al. Cytogenetically monitored transfer of powdery mildew resistance from rye into wheat. Crop Sci. 1994;34(3):621-625. https://doi.org/10.2135/cropsci1994.0011183X003400030003x.
  62. Hsam SL, Huang XQ, Zeller FJ. Chromosomal location of genes for resistance to powdery mildew in common wheat (Triticum aestivum L. em. Thell.) 6. Alleles at the Pm5 locus. Theor Appl Genet. 2001;102(1):127-133. https://doi.org/10.1007/s001220051627.
  63. Huang XQ, Wang LX, Xu MX, Roder MS. Microsatellite mapping of the powdery mildew resistance gene Pm5e in common wheat (Triticum aestivum L.). Theor Appl Genet. 2003;106(5):858-865. https://doi.org/10.1007/ s00122-002-1146-3.
  64. Xiao M, Song F, Jiao J, et al. Identification of the gene Pm47 on chromosome 7BS conferring resistance to powdery mildew in the Chinese wheat landrace Hongyanglazi. Theor Appl Genet. 2013;126(5):1397-1403. https://doi.org/10.1007/s00122-013-2060-6.
  65. Luo PG, Luo HY, Chang ZJ, et al. Characterization and chromosomal location of Pm40 in common wheat: a new gene for resistance to powdery mildew derived from Elytrigia intermedium. Theor Appl Genet. 2009;118(6):1059-1064. https://doi.org/10.1007/s00122-009-0962-0.
  66. Tosa Y, Tsujimoto H, Ogura H. A gene involved in the resistance of wheat to wheatgrass powdery mildew fungus. Genome. 1987;29(6):850-852. https://doi.org/10.1139/g87-145.
  67. Huang XQ, Hsam SL, Zeller FJ, et al. Molecular mapping of the wheat powdery mildew resistance gene Pm24 and marker validation for molecular breeding. Theor Appl Genet. 2000;101(3):407-14. https://doi.org/10.1007/s001220051497.
  68. Huang XQ, Röder MS. High-density genetic and physical bin mapping of wheat chromosome 1D reveals that the powdery mildew resistance gene Pm24 is located in a highly recombinogenic region. Genetica. 2011;139(9):1179-1187. https://doi.org/10.1007/s10709-011-9620-y.
  69. Xue F, Wang C, Li C, et al. Molecular mapping of a powdery mildew resistance gene in common wheat landrace Baihulu and its allelism with Pm24. Theor Appl Genet. 2012;125(7):1425-1432. https://doi.org/10.1007/s00122-012-1923-6.
  70. Wiersma AT, Pulman JA, Brown LK, et al. Identification of Pm58 from Aegilops tauschii. Theor Appl Genet. 2017;130(6):1123-1133. https://doi.org/10.1007/s00122-017-2874-8.
  71. He R, Chang Z, Yang Z, et al. Inheritance and mapping of powdery mildew resistance gene Pm43 introgressed from Thinopyrum intermedium into wheat. Theor Appl Genet. 2009;118(6):1173-1180. https://doi.org/10.1007/s00122-009-0971-z.
  72. Herrera-Foessel SA, Singh RP, Lillemo M, et al. Lr67/Yr46 confers adult plant resistance to stem rust and powdery mildew in wheat. Theor Appl Genet. 2014;127(4):781-789. https://doi.org/10.1007/s00122-013-2256-9.
  73. Xu H, Yi Y, Ma P, et al. Molecular tagging of a new broad-spectrum powdery mildew resistance allele Pm2 in Chinese wheat landrace Niaomai. Theor Appl Genet. 2015;128(10):2077-2084. https://doi.org/10.1007/s00122-015-2568-z.
  74. Gao H, Zhu F, Jiang Y, et al. Genetic analysis and molecular mapping of a new powdery mildew resistant gene Pm46 in common wheat. Theor Appl Genet. 2012;125(5):967-973. https://doi.org/10.1007/s00122-012-1886-7.
  75. McIntosh RA, Dubcovsky J, Rogers WJ, et al. Catalogue of gene symbols for wheat: 2013-2014 supplement. Available from: https://shigen.nig.ac.jp/wheat/komugi/genes/macgene/supplement 2013.pdf.
  76. Qiu Y, Sun X, Zhou R, et al. Identification of microsatellite markers linked to powdery mildew resistance gene Pm2 in wheat. Cereal Res Commun. 2006;34(4):1267-1273. https://doi.org/10.1556/CRC.34.2006.4.268.
  77. Miranda LM, Murphy JP, Marshall D, Leath S. Pm34: a new powdery mildew resistance gene transferred from Aegilops tauschii Coss. to common wheat (Triticum aestivum L.). Theor Appl Genet. 2006;113(8):1497-1504. https://doi.org/10.1007/s00122-006-0397-9.
  78. Miranda LM, Murphy JP, Marshall D, et al. Chromosomal location of Pm35, a novel Aegilops tauschii derived powdery mildew resistance gene introgressed into common wheat (Triticum aestivum L.). Theor Appl Genet. 2007;114(8):1451-6. https://doi.org/10.1007/s00122-007-0530-4.
  79. Ma PT, Xu HX, Xu YF, et al. Molecular mapping of a new powdery mildew resistance gene Pm2b in Chinese breeding line KM2939. Theor Appl Genet. 2015;128(4):613-622. https://doi.org/10.1007/s00122-015-2457-5.
  80. Ma H, Kong Z, Fu B, et al. Identification and mapping of a new powdery mildew resistance gene on chromosome 6D of common wheat. Theor Appl Genet. 2011;123(7):1099-1106. https://doi.org/10.1007/s00122-011-1651-3.
  81. Spielmeyer W, McIntosh RA, Kolmer J, Lagudah ES. Powdery mildew resistance and Lr34/Yr18 genes for durable resistance to leaf and stripe rust cosegregate at a locus on the short arm of chromosome 7D of wheat. Theor Appl Genet. 2005;111(4):731-735. https://doi.org/10.1007/s00122-005-2058-9.
  82. Lutz J, Hsam SL, Limpert E, Zeller FJ. Chromosomal location of powdery mildew resistance genes in Triticum aestivum L. (common wheat). 2. Genes Pm2 and Pm19 from Aegilops squarrosa L. Heredity. 1995;74(2):152-156. https://doi.org/10.1038/hdy.1995.22.
  83. Zeller FJ, Kong L, Hartl L, et al. Chromosomal location of genes for resistance to powdery mildew in common wheat (Triticum aestivum L. em Thell.). 7. Gene Pm29 in line Pova. Euphytica. 2002;123(2): 187-194. https://doi.org/10.1023/A:1014944619304.
  84. Li Z, Lan C, He Z, et al. Overview and application of QTL for adult plant resistance to leaf rust and powdery mildew in wheat. Crop Sci. 2014;54(5):1907-1925. https://doi.org/10.2135/cropsci2014.02.0162.
  85. Tang S, Hu Y, Zhong S, Luo P. The potential role of powdery mildew-resistance gene Pm40 in Chinese wheat-breeding programs in the post-Pm21 era. Engineering. 2018;4:500-506. https://doi.org/10.1016/j.eng.2018.06.004.
  86. Švec M, Miklovičová M. Structure of populations of wheat powdery mildew (Erysiphe graminis DC f. sp. tritici Marchal) in Central Europe in 1993-1996: I. Dynamics of virulence. Eur J Plant Pathol. 1998;104(6):537-544. https://doi.org/10.1023/A:1008642816326.
  87. Hurni S, Brunner S, Stirnweis D, et al. Powdery mildew resistance gene Pm8 derived from rye is suppressed by its wheat ortholog Pm3. Plant J. 2014;79(6):904-913. https://doi.org/10.1111/tpj.12593.
  88. Jørgensen JH, Wolfe M. Genetics of powdery mildew resistance in barley. CRC Crit Rev Plant Sci. 1994;13(1):97-119. https://doi.org/10.1080/ 07352689409701910.
  89. Wei F, Gobelman-Werner K, Morroll SM, et al. The Mla (powdery mildew) resistance cluster is associated with three NBS-LRR gene families and suppressed recombination within a 240-kb DNA interval on chromosome 5S (1HS) of barley. Genetics. 1999;153(4):1929-1948.
  90. Seeholzer S, Tsuchimatsu T, Jordan T, et al. Diversity at the Mla powdery mildew resistance locus from cultivated barley reveals sites of positive selection. Mol Plant Microbe Interact. 2010;23(4):497-509. https://doi.org/10.1094/MPMI-23-4-0497.
  91. Kusch S, Panstruga R. mlo-Based resistance: an apparently universal “weapon” to defeat powdery mildew disease. Mol Plant Microbe Interact. 2017;30(3):179-189. https://doi.org/10.1094/MPMI-12-16-0255-CR.
  92. Dreiseitl A. Genes for resistance to powdery mildew in European barley cultivars registered in the Czech Republic from 2011 to 2015. Plant Breeding. 2017;136(3): 351-356. https://doi.org/10.1111/pbr.12471.
  93. Ociepa T, Okoń S, Nucia A, et al. Molecular identifcation and chromosomal localization of new powdery mildew resistance gene Pm11 in oat. Theor Appl Genet. 2020;133(1):179-185. https://doi.org/10.1007/s00122-019-03449-3.
  94. Hsam SL, Mohler V, Zeller FJ. The genetics of resistance to powdery mildew in cultivated oats (Avena sativa L.): current status of major genes. J Appl Genetics. 2014;55(2):155-162. https://doi.org/10.1007/s13353-014-0196-y.
  95. Hsam SL, Zeller FJ. Chromosomal location of genes for resistance to powdery mildew in cultivated oat (Avena sativa L.). 1. Gene Eg-3 in the cultivar Mostyn. Plant Breed. 1998;117(2):177-178. https://doi.org/ 10.1111/j.1439-0523.1998.tb01474.x.
  96. Mohler V, Zeller FJ, Hsam SL. Molecular mapping of powdery mildew resistance gene Eg-3 in cultivated oat (Avena sativa L. cv. ‘Rollo’). J Appl Genetics. 2012;53(2):145-148. https://doi.org/10.1007/s13353-011-0077-6.
  97. Yu J, Herrmann M. Inheritance and mapping of a powdery mildew resistance gene introgressed from Avena macrostachya in cultivated oat. Theor Appl Genet. 2006;113(3):429-437. https://doi.org/10.1007/s00122-006-0308-0.
  98. Oliver RE, Tinker NA., Lazo GR, et al. SNP discovery and chromosome anchoring provide the first physically-anchored hexaploid oat map and reveal synteny with model species. PLoS ONE. 2013;8(3): e58068. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0058068.
  99. Herrmann MH, Mohler V. Locating two novel genes for resistance to powdery mildew from Avena byzantina in the oat genome. Plant Breed. 2018;137(6):832-838. https://doi.org/10.1111/pbr.12655.
  100. Hsam SL, Peters N., Paderina EV, et al. Genetic studies of powdery mildew resistance in common oat (Avena sativa L.) I. Cultivars and breeding lines grown in Western Europe and North America. Euphytica. 1997;96(3):421-427. https://doi.org/10.1023/A:1003057505151.
  101. Hsam SL, Paderina EV, Gordei S, Zeller FJ. Genetic studies of powdery mildew resistance in cultivated oat (Avena sativa L.). II. Cultivars and breeding lines grown in Northern and Eastern Europe. Hereditas. 1998;129(3):227-230. https://doi.org/10.1111/j.1601-5223.1998.00227.x.
  102. Okoń S. Identifcation of powdery mildew resistance genes in Polish common oat (Avena sativa L.) cultivars using host-pathogen tests. Acta Agrobot. 2012;65(3): 63-68. https://doi.org/10.5586/aa.2012.008.
  103. Okoń S. Effectiveness of resistant genes to powdery mildew in oat. Crop Prot. 2015;74:48-50. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2015.04.004.
  104. Okoń S, Ociepa T, Nucia A. Molecular identification of Pm4 powdery mildew resistant gene in oat. Not Bot Horti Agrobot Cluj Napoca. 2018;46(2): 350-355. https://doi.org/10.15835/nbha46210904.
  105. Okoń S, Paczos-Grzęda E, Ociepa T, et al. Avena sterilis L. genotypes as a potential source of resistance to oat powdery mildew. Plant Dis. 2016;100(10): 2145-2151. https://doi.org/10.1094/PDIS-11-15-1365-RE.
  106. Okoń S, Ociepa T. Effectiveness of new sources of resistance against oat powdery mildew identified in A. sterilis. J Plant Dis Prot. 2018;125(5):505-510. https://doi.org/10.1007/s41348-018-0171-7.
  107. Okoń SM, Chrząstek M, Kowalczyk K, Koroluk A. Identification of new sources of resistance to powdery mildew in oat. Eur J Plant Pathol. 2014;139(1): 9-12. https://doi.org/10.1007/s10658-013-0367-4.
  108. Okoń S, Ociepa T, Paczos-Grzęda E, Ladizinsky G. Evaluation of resistance to Blumeria graminis (DC.) f. sp. avenae, in Avena murphyi and A. magna genotypes. Crop Protect. 2018;106:177-181. https://doi.org/10.1016/j.cropro.2017.12.025.
  109. Sánchez-Martín J, Rubiales D, Prats E. Resistance to powdery mildew (Blumeria graminis f. sp. avenae) in oat seedlings and adult plants. Plant Pathol. 2011;60(5):846-856. https://doi.org/10.1111/j.1365-3059.2011.02453.x.
  110. Dodds PN, Lawrence GJ, Catanzariti AM, et al. Direct protein interaction underlies gene-for-gene specificity and coevolution of the flax resistance genes and flax rust avirulence genes. Proc Natl Acad Sci U S A. 2006;103(23):8888-8893. https://doi.org/10.1073/pnas.0602577103.
  111. Ortiz D, de Guillen K, Cesari S, et al. Recognition of the Magnaporthe oryzae effector AVR-Piaby the decoy domain of the rice NLR immune receptor RGA5. Plant Cell. 2017;29(1):156-168. https://doi.org/10.1105/tpc.16.00435.
  112. Vakhrusheva OA, Nedospasov SA. System of innate immunity in plants. Mol Biol. 2011;45(1):16-23. https://doi.org/10.1134/S0026893311010146.
  113. Krattinger SG, Keller B. Molecular genetics and evolution of disease resistance in cereals. New Phytol. 2016;212(2):320-332. https://doi.org/10.1111/nph.14097.
  114. Keller B, Wicker T, Krattinger SG. Advances in wheat and pathogen genomics: implications for disease control. Annu Rev Phytopathol. 2018;56(1):67-87. https://doi.org/10.1146/annurev-phyto-080516-035419.
  115. Lu X, Kracher B, Saur IM, et al. Allelic barley MLA immune receptors recognize sequence-unrelated avirulence effectors of the powdery mildew pathogen. Proc Natl Acad Sci USA. 2016;113(42): E6486-E6495. https://doi.org/10.1073/pnas.1612947113.
  116. Srichumpa P, Brunner S, Keller B, Yahiaoui N. Allelic series of four powdery mildew resistance genes at the Pm3 locus in hexaploid bread wheat. Plant Physiology. 2005;139(2):885-895. https://doi.org/10.1104/pp.105.062406.
  117. Bhullar NK, Zhang Z, Wicker T, Keller B. Wheat gene bank accessions as a source of new alleles of the powdery mildew resistance gene Pm3: a large scale allele mining project. BMC Plant Biol. 2010;10(1):88. https://doi.org/10.1186/1471-2229-10-88.
  118. Wicker T, Oberhaensli S, Parlange F, et al. The wheat powdery mildew genome shows the unique evolution of an obligate biotroph. Nat Genet. 2013;45(9): 1092-1096. https://doi.org/10.1038/ng.2704.
  119. Smirnova O, Shumny VK, Kochetov AV. Gene network and database for genes of wheat’s resistance to pathogenic fungi. Russ J Plant Physiol. 2018;65(3):319-332. https://doi.org/10.1134/S102 144371803007X.
  120. Sánchez-Martín J, Steuernagel B, Ghosh S, et al. Rapid gene isolation in barley and wheat by mutant chromosome sequencing. Genome Biol. 2016;17(1):221. https://doi.org/10.1186/s13059-016-1082-1.
  121. Yahiaoui N, Srichumpa P, Dudler R, Keller B. Genome analysis at different ploidy levels allows cloning of the powdery mildew resistance gene Pm3b from hexaploid wheat. Plant J. 2004;37(4):528-538. https://doi.org/10.1046/j.1365-313X.2003.01977.x.
  122. Hurni S, Brunner S, Buchmann G, et al. Rye Pm8 and wheat Pm3 are orthologous genes and show evolutionary conservation of resistance function against powdery mildew. Plant J. 2013;76(6):957-969. https://doi.org/10.1111/tpj.12345.
  123. Cao A, Xing L, Wang X, et al. Serine/threonine kinase gene Stpk-V, a key member of powdery mildew resistance gene Pm21, confers powdery mildew resistance in wheat. Proc Natl Acad Sci USA. 2011;108(19):7727-7732. https://doi.org/10.1073/pnas.1016981108.
  124. Krattinger SG, Lagudah ES, Spielmeyer W, et al. A putative ABC transporter confers durable resistance to multiple fungal pathogens in wheat. Science. 2009;323(5919):1360-1363. https://doi.org/10.1126/science.1166453.
  125. Moore JW, Herrera-Foessel S, Lan C, et al. A recently evolved hexose transporter variant confers resistance to multiple pathogens in wheat. Nat Genet. 2015;47(2):1494-1498. https://doi.org/10.1038/ng. 3439.
  126. Jordan T, Seeholzer S, Schwizer S, et al. The wheat Mla homologue TmMla1 exhibits an evolutionarily conserved function against powdery mildew in both wheat and barley. Plant J. 2011;65(4):610-621. https://doi.org/10.1111/j.1365-313X.2010.04445.x.
  127. Wan P, Ling L, Cao S, et al Isolation, chromosomal location, and expression analysis of putative powdery mildew resistance genes in wheat (Triticum aestivum L.). Euphytica. 2007;155(1):125-133. https://doi.org/10.1007/s10681-006-9313-2.
  128. Wei F, Wing RA, Wise RP. Genome dynamics and evolution of the Mla (powdery mildew) resistance locus in barley. Plant Cell. 2002;14(8):1903-1917. https://doi.org/10.1105/tpc.002238.
  129. Buschges R, Hollricher K, Panstruga R, et al. The barley Mlo gene: a novel control element of plant pathogen resistance. Cell. 1997;88(5):695-705. https://doi.org/10.1016/S0092-8674(00)81912-1.
  130. Piffanelli P, Zhou F, Casais C, et al. The barley MLO modulator of defense and cell death is responsive to biotic and abiotic stress stimuli. Plant Physiol. 2002;129(3):1076-1085. https://doi.org/10.1104/pp.010954.
  131. Piffanelli P, Ramsay L, Waugh R, et al. A barley cultivation-associated polymorphism conveys resistance to powdery mildew. Nature. 2004;430(7002): 887-891. https://doi.org/10.1038/nature02781.
  132. Ge X, Deng W, Lee ZZ, et al. Tempered mlo broad-spectrum resistance to barley powdery mildew in an Ethiopian landrace. Sci Rep. 2016;6(1): 29558. https://doi.org/10.1038/srep29558.
  133. Deppe JP, Rabbat R, Hörtensteiner S, et al. The wheat ABC transporter Lr34 modifies the lipid environment at the plasma membrane. J Biol Chem. 2018;293(48):18667-18679. https://doi.org/10.1074/jbc.RA118.002532.
  134. Milne RJ, Dibley KE, Schnippenkoetter W, et al. The wheat Lr67 gene from the sugar transport protein 13 family confers multipathogen resistance in barley. Plant Physiol. 2019;179(4):1285-97. https://doi.org/10.1104/pp.18.00945.
  135. Huckelhoven R, Fodor J, Preis C, Kogel KH. Hypersensitive cell death and papilla formation in barley attacked by the powdery mildew fungus are associated with hydrogen peroxide but not with salicylic acid accumulation. Plant Physiol. 1999;119(4):1251-1260. https://doi.org/10.1104/pp.119.4.1251.
  136. Shen QH, Zhou F, Bieri S, et al. Recognition specificity and RAR1/SGT1 dependence in barley Mla disease resistance genes to the powdery mildew fungus. Plant Cell. 2003;15(3): 732-744. https://doi.org/10.1105/tpc.009258.
  137. Maekawa T, Kracher B, Saur IM, et al. Subfamily-specific specialization of RGH1/MLA immune receptors in wild barley. Mol Plant Microbe Interact. 2019;32(1):107-119. https://doi.org/10.1094/MPMI-07-18-0186-FI.
  138. Andersen EJ, Ali S, Reese RN, et al. Diversity and evolution of disease resistance genes in barley (Hordeum vulgare L.). Evol Bioinform Online. 2016; 12:99-108. https://doi.org/10.4137/EBO.S38085.
  139. Liu J, Cheng X, Liu D, et al. The miR9863 family regulates distinct Mla alleles in barley to attenuate NLR receptor-triggered disease resistance and cell-death signaling. PLoS Genet. 2014;10(12): e1004755. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1004755.
  140. Mahadevappa M, De Scenzo RA, Wise RP. Recombination of alleles conferring specific resistance to powdery mildew at the Mla locus in barley. Genome. 1994;37(3):460-468. https://doi.org/10.1139/g94-064.
  141. Periyannan S, Moore J, Ayliffe M, et al. The gene Sr33, an ortholog of barley Mla genes, encodes resistance to wheat stem rust race Ug99. Science. 2013;341(6147):786-788. https://doi.org/10.1126/science.1239028.
  142. Mago R, Tabe L, Vautrin S, et al. Major haplotype divergence including multiple germin-like protein genes, at the wheat Sr2 adult plant stem rust resistance locus. BMC Plant Biol. 2014;14(1):379. https://doi.org/10.1186/s12870-014-0379-z.
  143. Jørgensen IH. Discovery, characterization and exploitation of Mlo powdery mildew resistance in barley. Euphytica. 1992;63(1-2):141-152. https://doi.org/10.1007/BF00023919.
  144. Kim MC, Panstruga R, Elliott C, et al. Calmodulin interacts with MLO to regulate defence against mildew in barley. Nature. 2002;416(6879): 447-450. https://doi.org/10.1038/416447a.
  145. Freialdenhoven A, Peterhansel C, Kurth J, et al. Identification of genes required for the function of non-race-specific mlo resistance to powdery mildew in barley. Plant Cell. 1996;8:5-14. https://doi.org/10.1105/tpc.8.1.5.
  146. Wolter M, Hollricher K, Salamini F, Schulze-Lefert P. The mlo resistance alleles to powdery mildew infection in barley trigger a developmentally controlled defence mimic phenotype. Mol Gen Genet. 1993;239(1-2):122-128. https://doi.org/10.1007/bf00281610.
  147. Kokina A, Legzdina L, Bеrzina I, et al. Molecular marker-based characterization of barley powdery mildew MLO resistance locus in European varieties and breeding lines. Agronomijas Vestis (Latvian Journal of Agronomy). 2008;11:77-82.
  148. Acevedo-Garcia J, Kusch S, Panstruga R. Magic mistery tour: MLO proteins in plant immunity and beyond. New Phytol. 2014;204(2):273-281. https://doi.org/10.1111/nph.12889.
  149. Алпатьева Н.В., Абдуллаев Р.А., Анисимова И.Н., и др. Устойчивые к мучнистой росе образцы местного ячменя из Эфиопии // Труды по прикладной ботанике, генетике и селекции. – 2016. – Т. 177. – № 4. – С. 70–78. [Alpatyeva NV, Abdullaev RA, Anisimova IN, et al. Local barley accessions from Ethiopia resistant to powdery mildew. Works on applied botany, genetics and plant breeding. 2016;177(4):70-78. (In Russ.)]. https://doi.org/10.30901/2227-8834-2016-4-70-78.
  150. Абдуллаев Р.А., Алпатьева Н.В., Яковлева О.В., и др. Генетическое разнообразие образцов ячменя из Эфиопии по устойчивости к мучнистой росе // Российская сельскохозяйственная наука. – 2019. – № 2. – С. 7–10. [Abdullaev RA, Alpatyeva NV, Yakovleva OV, et al. Genetic diversity of barley accessions from Ethiopia for the powdery mildew resistance. Russian Agricultural Science. 2019;(2):7-10. (In Russ.)]. https://doi.org/10.31857/S2500-2627201927-10.
  151. Elliott C, Zhou F, Spielmeyer W, et al. Functional conservation of wheat and rice Mlo orthologs in defense modulation to the powdery Mildew fungus. Mol Plant Microbe Interact. 2002;159(10):1069-1077. https://doi.org/10.1094/MPMI.2002.15.10.1069.
  152. Nguyen VN, Vo KT, Park H, et al. A systematic view of the MLO family in rice suggests their novel roles in morphological development, diurnal responses, the light-signaling pathway, and various stress responses. Front Plant Sci. 2016;7:1413. https://doi.org/10.3389/fpls.2016.01413.
  153. Ablazov A, Tombuloglu H. Genome-wide identification of the mildew resistance locus O (MLO) gene family in novel cereal model species Brachypodium distachyon. Eur J Plant Pathol. 2015;145(2): 239-53. https://doi.org/10.1007/s10658-015-0833-2.
  154. Appiano M, Catalano D, Martínez MS, et al. Monocot and dicot MLO powdery mildew susceptibility factors are functionally conserved in spite of the evolution of class-specific molecular features. BMC Plant Biol. 2015;15(1): 257. https://doi.org/10.1186/s12870-015-0639-6.
  155. Acevedo-Garcia J, Spencer D, Thieron H, et al. mlo‐based powdery mildew resistance in hexaploid bread wheat generated by a non‐transgenic TILLING approach. Plant Biotechnol J. 2017;15(3):367-378. https://doi.org/10.1111/pbi.12631.
  156. Reinstadler A, Muller J, Czembor J, et al. Novel induced mlo mutant alleles in combination with site-directed mutagenesis reveal functionally important domains in the heptahelical barley Mlo protein. BMC Plant Biol. 2010;10(1):31. https://doi.org/10.1186/1471-2229-10-31.
  157. Ingvardsen CR, Massange-Sánchez JA, Borum F, et al. Development of mlo-based resistance in tetraploid wheat against wheat powdery mildew. Theor Appl Genet. 2019;132(11):3009-22. https://doi.org/10.1007/s00122-019-03402-4.
  158. Zhang Y, Bai Y, Wu G, et al. Simultaneous modification of three homoeologs of TaEDR1 by genome editing enhances powdery mildew resistance in wheat. Plant J. 2017;91(4):714-724. https://doi.org/10.1111/tpj.13599.
  159. Вавилов Н.И. Законы естественного иммунитета растений к инфекционным заболеваниям. (Ключи к нахождению иммунных форм) // Вавилов Н.И. Избранные труды. Т. 4. – М.; Л.: Наука, 1964. – С. 430–488. [Vavilov NI. Zakony yestestvennogo immuniteta rasteniy k infektsionnym zabolevaniyam. Klyuchi k nakhozhdeniyu immunnykh form. In: Vavilov NI. Izbrannye trudy. Vol. 4. Moscow; Leningrad: Nauka; 1964. P. 430-488. (In Russ.)]
  160. Wolfe MS, McDermott JM. Population genetics of plant pathogen interactions: the example of the Erysiphe graminis — Hordeum vulgare pathosystem. Annu Rev Phytopathol. 1994;32(1):89-113. https://doi.org/10.1146/annurev.py.32.090194.000513.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Радченко Е.Е., Абдуллаев Р.А., Анисимова И.Н., 2020

Creative Commons License
Эта статья доступна по лицензии Creative Commons Attribution 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 65617 от 04.05.2016.


Данный сайт использует cookie-файлы

Продолжая использовать наш сайт, вы даете согласие на обработку файлов cookie, которые обеспечивают правильную работу сайта.

О куки-файлах