Влияние мутаций в генах Sym7, Sym19 и Sym34 на взаимодействие гороха (Pisum sativum L.) с арбускулярно-микоризным грибом Rhizophagus irregularis

Обложка


Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

В пределах вида горох посевной (Pisum sativum L.) можно выделить генотипы с высокой и низкой отзывчивостью на инокуляцию арбускулярно-микоризными грибами. Цель данного исследования — проверка предположения о том, что отзывчивость гороха на инокуляцию арбускулярно-микоризными грибами может иметь обратную корреляцию с уровнем колонизации корней. В работе использована линия дикого типа Finale с невысокой отзывчивостью на инокуляцию арбускулярно-микоризными грибами и полученные на ее основе симбиотические мутанты. Растения выращивали в контролируемых климатических условиях при дефиците доступного фосфора; для инокуляции использовали гриб Rhizophagus irregularis. Параметры роста растений и развития репродуктивных органов определяли через 52 и 71 день после инокуляции, что соответствовало стадиям цветения и наполнения бобов соответственно. Все мутантные линии в условиях без инокуляции имели, в основном, пониженные параметры по сравнению с исходной линией Finale. Инокуляция привела к снижению многих параметров у этой линии. Мутации в генах Sym7 и Sym34, приводящие к снижению или замедлению начала микоризации, соответственно, способствовали проявлению положительной реакции растений на инокуляцию. У мутанта по гену Sym19 практически полностью отсутствовала внутрикорневая колонизация, при этом инокуляция не оказала влияния на рост и развитие надземных органов. Результаты исследования подтверждают идею, что снижение уровня микоризации может иметь положительное влияние на растения гороха.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Оксана Юрьевна Штарк

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: oshtark@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-3656-4559
SPIN-код: 4934-4465
Scopus Author ID: 21935113900
ResearcherId: J-4063-2018

канд. биол. наук

Россия, Санкт-Петербург

Александр Игоревич Жернаков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: azhernakov@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-8961-9317
Россия, Санкт-Петербург

Наталья Евгеньевна Кичигина

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: n.kichigina@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-6568-7988
Россия, Санкт-Петербург

Гульнара Асановна Ахтемова

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: ahgulya@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0001-7957-3693
SPIN-код: 1714-8554

канд. биол. наук

Россия, Санкт-Петербург

Антон Сергеевич Сулима

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: asulima@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-2300-857X
SPIN-код: 4906-1159

канд. биол. наук

Россия, Санкт-Петербург

Евгений Андреевич Зорин

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: kjokkjok8@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-5666-3020
SPIN-код: 5048-0203

канд. биол. наук

Россия, Санкт-Петербург

Владимир Александрович Жуков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Автор, ответственный за переписку.
Email: vzhukov@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-2411-9191
SPIN-код: 2610-3670
Scopus Author ID: 35325957900

Кандидат биологических наук, заведующий лабораторией генетики растительно-микробных взаимодействий

Россия, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Smith S.E., Read D.J. Mycorrhizal symbiosis. 3rd edition. San Diego, London: Academic Press, 2008. doi: 10.1016/B978-0-12-370526-6.X5001-6
  2. Keymer A., Gutjahr C. Cross-kingdom lipid transfer in arbuscular mycorrhiza symbiosis and beyond // Curr Opin Plant Biol. 2018. Vol. 44. P. 137–144. doi: 10.1016/j.pbi.2018.04.005
  3. Salmeron-Santiago I.A., Martínez-Trujillo M., Valdez-Alarcón J.J., et al. An updated review on the modulation of carbon partitioning and allocation in arbuscular mycorrhizal plants // Microorganisms. 2022. Vol. 10, N 1. ID 75. doi: 10.3390/microorganisms10010075
  4. Nadal M., Paszkowski U. Polyphony in the rhizosphere: presymbiotic communication in arbuscular mycorrhizal symbiosis // Curr Opin Plant Biol. 2013. Vol. 16, N 4. P. 473–479. doi: 10.1016/j.pbi.2013.06.005
  5. Luginbuehl L.H., Oldroyd G.E.D. Understanding the arbuscule at the heart of endomycorrhizal symbioses in plants // Curr Biol. 2017. Vol. 27, N 17. P. R952–R963. doi: 10.1016/j.cub.2017.06.042
  6. Fester T., Sawers R. Progress and challenges in agricultural applications of arbuscular mycorrhizal fungi // CRC Crit Rev Plant Sci. 2011. Vol. 30, N 5. P. 459–470. doi: 10.1080/07352689.2011.605741
  7. Ahanger M.A., Hashem A., Abd-Allah E.F., Ahmad P. Chapter 3. Arbuscular mycorrhiza in crop improvement under environmental stress. В кн.: Emerging technologies and management of crop stress tolerance. Vol. 2. Academic Press, 2014. P. 69–95. doi: 10.1016/B978-0-12-800875-1.00003-X
  8. Latef A.A.H.A., Hashem A., Rasool S., et al. Arbuscular mycorrhizal symbiosis and abiotic stress in plants: A review // J Plant Biology. 2016. Vol. 59, N 5. P. 407–426. doi: 10.1007/s12374-016-0237-7
  9. Rivero J., Álvarez D., Flors V., et al. Root metabolic plasticity underlies functional diversity in mycorrhiza-enhanced stress tolerance in tomato // New Phytologist. 2018. Vol. 220, N 4. P. 1322–1336. doi: 10.1111/nph.15295
  10. Jakobsen I., Smith S.E., Smith F.A. Function and diversity of arbuscular mycorrhizae in carbon and mineral nutrition. В кн.: Mycorrhizal ecology. Ecological studies. Vol. 157 / M.G.A. van der Heijden, I.R. Sanders, editors. Berlin: Springer, Heidelberg, 2003. P. 75–92. doi: 10.1007/978-3-540-38364-2_3
  11. Van Der Heijden M.G.A. Arbuscular mycorrhizal fungi as a determinant of plant diversity: in search of underlying mechanisms and general principles. В кн.: Mycorrhizal ecology. Ecological studies. Vol. 157 / M.G.A. van der Heijden, I.R. Sanders, editors. Berlin: Springer, Heidelberg, 2003. P. 243–265. doi: 10.1007/978-3-540-38364-2_10
  12. Klironomos J.N. Variation in plant response to native and exotic arbuscular mycorrhizal fungi // Ecology. 2003. Vol. 84, N 9. P. 2292–2301. doi: 10.1890/02-0413
  13. Konvalinková T., Jansa J. Lights off for arbuscular mycorrhiza: On its symbiotic functioning under light deprivation // Front Plant Science. 2016. Vol. 7. ID 782. doi: 10.3389/fpls.2016.00782
  14. Костерин О.Э. При царе горохе (Pisum sativum L.): непростая судьба первого генетического объекта // Вавиловский журнал генетики и селекции. 2015. Т. 19, № 1. С. 13–26. EDN: TWQXOZ
  15. Синюшин А.А., Гостимский С.А. Достижения и перспективы использования гороха посевного (Pisum sativum) в качестве модельного объекта в генетике развития растений // Успехи современной биологии. 2008. Т. 128, № 6. С. 531–541. EDN: JUPCZN
  16. Якоби Л.М., Кукалев А.С., Ушаков К.В., и др. Полиморфизм форм гороха посевного по эффективности симбиоза с эндомикоризным грибом Glomus sp. в условиях инокуляции ризобиями // Сельскохозяйственная биология. 2000. № 3. С. 94–102. EDN: YLBAPD
  17. Zhukov V.A., Zhernakov A.I., Sulima A.S., et al. Association study of symbiotic genes in pea (Pisum sativum L.) cultivars grown in symbiotic conditions // Agronomy. 2021. Vol. 11, N 11. ID 2368. doi: 0.3390/agronomy11112368
  18. Rivera-Becerril F., Calantzis C., Turnau K., et al. Cadmium accumulation and buffering of cadmium-induced stress by arbuscular mycorrhiza in three Pisum sativum L. genotypes // J Exp Bot. 2002. Vol. 53, N 371. P. 1177–1185. doi: 10.1093/jexbot/53.371.1177
  19. Xavier L.J.C., Germida J.J. Selective interactions between arbuscular mycorrhizal fungi and Rhizobium leguminosarum bv. viceae enhance pea yield and nutrition // Biol Fertil Soils. 2003. Vol. 37, N 5. P. 161–167. doi: 10.1007/s00374-003-0605-6
  20. Борисов А.Ю., Наумкина Т.С., Штарк О.Ю., и др. Эффективность использования совместной инокуляции гороха посевного грибами арбускулярной микоризы и клубеньковыми бактериями // Доклады Российской академии сельскохозяйственных наук. 2004. № 2. С. 12–13. EDN: PKBJBD
  21. Schweiger R., Baier M.C., Persicke M., Müller C. High specificity in plant leaf metabolic responses to arbuscular mycorrhiza // Nat Commun. 2014. Vol. 5. ID 3886. doi: 10.1038/ncomms4886
  22. Desalegn G., Turetschek R., Kaul H.-P., Wienkoop S. Microbial symbionts affect Pisum sativum proteome and metabolome under Didymella pinodes infection // J Proteomics. 2016. Vol. 143. P. 173–187. doi: 10.1016/j.jprot.2016.03.018
  23. Жуков В.А., Ахтемова Г.А., Жернаков А.И., и др. Симбиотическая эффективность генотипов гороха посевного (Pisum sativum L.) при моделировании в вегетационном эксперименте // Сельскохозяйственная биология. 2017. Т. 52, № 3. С. 607–614. EDN: YZKVLX doi: 10.15389/agrobiology.2017.3.607eng
  24. Shtark O.Y., Puzanskiy R.K., Avdeeva G.S., et al. Metabolic alterations in pea leaves during arbuscular mycorrhiza development // PeerJ. 2019. Vol. 7. ID e7495. doi: 10.7717/peerj.7495
  25. Юрков А.П., Лактионов Ю.В., Кожемяков А.П., Степанова Г.В. Анализ симбиотической эффективности бактериальных и грибных препаратов на кормовых культурах по данным урожайности семян // Кормопроизводство. 2017. № 3. С. 16–21. EDN: YGUNSX
  26. Müller L.M., Harrison M.J. Phytohormones, miRNAs, and peptide signals integrate plant phosphorus status with arbuscular mycorrhizal symbiosis // Curr Opin Plant Biol. 2019. Vol. 50. P. 132–139. doi: 10.1016/j.pbi.2019.05.004
  27. Engvild K.C. Nodulation and nitrogen fixation mutants of pea, Pisum sativum // Theor Appl Genet. 1987. Vol. 74, N 6. P. 711–713. doi: 10.1007/BF00247546
  28. Borisov A.Y., Danilova T.N., Koroleva T.A., Naumkina T.S. Pea (Pisum sativum L.) regulatory genes controlling development of nitrogen-fixing nodule and arbuscular mycorrhiza: fundamentals and application // Biologia (Bratisl). 2004. Vol. 59, N S13. P. 137–144.
  29. Kistner C., Winzer T., Pitzschke A., et al. Seven Lotus japonicus genes required for transcriptional reprogramming of the root during fungal and bacterial symbiosis // Plant Cell. 2005. Vol. 17, N 8. P. 2217–2229. doi: 10.1105/tpc.105.032714
  30. Shtark O.Y., Zhukov V.A., Provorov N.A., et al. Intimate associations of beneficial soil microbes with host plants. В кн.: Soil microbiology and sustainable crop production / G. Dixon, E. Tilston, editors. Springer, 2010. P. 119–196. EDN: SLALLN doi: 10.1007/978-90-481-9479-7_5
  31. Kaló P., Gleason C., Edwards A., et al. Nodulation signaling in legumes requires NSP2, a member of the GRAS family of transcriptional regulators // Science. 2005. Vol. 308, N 5729. P. 1786–1789. doi: 10.1126/science.1110951
  32. Dolgikh E.A., Leppyanen I.V., Osipova M.A., et al. Genetic dissection of Rhizobium-induced infection and nodule organogenesis in pea based on ENOD12A and ENOD5 expression analysis // Plant Biol. 2011. Vol. 13, N 2. P. 285–296. doi: 10.1111/j.1438-8677.2010.00372.x
  33. Shtark O.Y., Sulima A.S., Zhernakov A.I., et al. Arbuscular mycorrhiza development in pea (Pisum sativum L.) mutants impaired in five early nodulation genes including putative orthologs of NSP1 and NSP2 // Symbiosis. 2016. Vol. 68, N 1–3. P. 129–144. doi: 10.1007/s13199-016-0382-2
  34. Liu W., Kohlen W., Lillo A., et al. Strigolactone biosynthesis in Medicago truncatula and rice requires the symbiotic GRAS-type transcription factors NSP1 and NSP2 // Plant Cell. 2011. Vol. 23, N 10. P. 3853–3865. doi: 10.1105/tpc.111.089771
  35. Maillet F., Poinsot V., André O., et al. Fungal lipochitooligosaccharide symbiotic signals in arbuscular mycorrhiza // Nature. 2011. Vol. 469, N 7328. P. 58–63. doi: 10.1038/nature09622
  36. Delaux P.-M., Bécard G., Combier J.-P. NSP 1 is a component of the Myc signaling pathway // New Phytologist. 2013. Vol. 199, N 1. P. 59–65. doi: 10.1111/nph.12340
  37. Endre G., Kereszt A., Kevei Z., et al. A receptor kinase gene regulating symbiotic nodule development // Nature. 2002. Vol. 417, N 6892. P. 962–966. doi: 10.1038/nature00842
  38. Stracke S., Kistner C., Yoshida S., et al. A plant receptor-like kinase required for both bacterial and fungal symbiosis // Nature. 2002. Vol. 417, N 6892. P. 959–962. doi: 10.1038/nature00841
  39. Marsh J.F., Schultze M. Analysis of arbuscular mycorrhizas using symbiosis-defective plant mutants // New Phytologist. 2001. Vol. 150, N 3. P. 525–532. doi: 10.1046/j.1469-8137.2001.00140.x
  40. Demchenko K., Winzer T., Stougaard J., et al. Distinct roles of Lotus japonicus SYMRK and SYM15 in root colonization and arbuscule formation // New Phytologist. 2004. Vol. 163, N 2. P. 381–392. doi: 10.1111/j.1469-8137.2004.01123.x
  41. Муромцев Г.С., Маршунова Г.А., Якоби Л.М. Авторское свидетельство № 1501509 на изобретение: «Штамм эндомикоризного гриба Glomus mosseae Nic. & Gerd., повышающий урожай cельскохозяйственных растений и улучшающий их минеральное питание».
  42. Knott C.M. A key for stages of development of the pea (Pisum sativum) // Ann Appl Biol. 1987. Vol. 111, N 1. P. 233–245. doi: 10.1111/j.1744-7348.1987.tb01450.x
  43. Fox J. Applied regression analysis and generalized linear models. Sage Publications, 2015. 816 p.
  44. Vierheilig H., Coughlan A.P., Wyss U., Piché Y. Ink and vinegar, a simple staining technique for arbuscular-mycorrhizal fungi // Appl Environ Microbiol Am Soc Microbiol. 1998. Vol. 64, N 12. P. 5004–5007. doi: 10.1128/AEM.64.12.5004-5007.1998
  45. Trouvelot A., Kough J.L., Gianinazzi-Pearson V. Mesure du taux de mycorhization VA d’un système radiculaire. Recherche de méthodes d’estimation ayant une signification fonctionnelle. В кн.: Gianinazzi-Pearson V., Gianinazzi S., editors. Physiological and genetical aspects of mycorrhizae. Paris: INRA, 1986. P. 217–221.
  46. Little T.M., Hills F.J. Agricultural experimentation. Design and analysis. New York: John Wiley and Sons United States, 1978. 350 p.
  47. Kuznetsova E., Seddas-Dozolme P.M.A., Arnould C., et al. Symbiosis-related pea genes modulate fungal and plant gene expression during the arbuscule stage of mycorrhiza with Glomus intraradices // Mycorrhiza. 2010. Vol. 20, N 6. P. 427–443. doi: 10.1007/s00572-009-0292-8
  48. Nagae M., Takeda N., Kawaguchi M. Common symbiosis genes CERBERUS and NSP1 provide additional insight into the establishment of arbuscular mycorrhizal and root nodule symbioses in Lotus japonicus // Plant Signal Behav. 2014. Vol. 9, N 5. ID e28544. doi: 10.4161/psb.28544
  49. Штарк O.Ю., Шишова М.Ф., Повыдыш М.Н., и др. Стриголактоны — регуляторы симбиотрофии растений и микроорганизмов // Физиология растений. 2018. Т. 65, № 2. С. 83–100. EDN: YSSSHV doi: 10.7868/S001533031802001X
  50. Smith S.E., Jakobsen I., Grønlund M., Smith F.A. Roles of arbuscular mycorrhizas in plant phosphorus nutrition: interactions between pathways of phosphorus uptake in arbuscular mycorrhizal roots have important implications for understanding and manipulating plant phosphorus acquisition // Plant Physiol Am Soc Plant Biol. 2011. Vol. 156, N 3. P. 1050–1057. doi: 10.1104/pp.111.174581

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Динамика развития арбускулярной микоризы (АМ) у растений гороха посевного: линии Finale (wt) и мутанта RisNod2 (sym19), при инокуляции грибом Rhizophagus irregularis BEG144. Параметры развития АМ: ЕМ% — интенсивность развития внешнего (экстрарадикального) мицелия; М% — интенсивность развития внутрикорневого мицелия; а% — обилие арбускул в микоризованной части корня. Значения всех трех параметров достоверно различаются (р ≤ 0,05) у исходной линии и мутанта в каждой из временных точек. Значения параметров ЕМ% и М% достоверно различаются на всех трех временных точках у обоих генотипов гороха. Планки погрешностей представляют ошибки среднего. Для параметров ЕМ% и М% у мутанта планки погрешностей не выходят за пределы маркеров точек данных; значения параметра а% на сроке 7 ДПИ у мутанта равны «0» во всех повторностях

Скачать (88KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Параметры колонизации корней грибом арбускулярной микоризы Rhizophagus irregularis BEG144 у линии гороха Finale и индуцированных на ней мутантов с различными изменениями развития внутрикорневого и внешнего мицелия на втором сроке анализа (стадия «наполненный боб, зеленые семена», 71 день после инокуляции). M% — интенсивность микоризной колонизации; а% — обилие арбускул в микоризованной части корня. *Значения для мутантов, достоверно отличающиеся от таковых у исходной линии при p ≤ 0.05. Планки погрешностей представляют ошибки среднего

Скачать (82KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Влияние инокуляции грибом арбускулярной микоризы Rhizophagus irregularis BEG144 на параметры развития растений гороха линии Finale и индуцированных на ней мутантов с различными изменениями развития внутрикорневого и внешнего мицелия на первом сроке анализа (стадия цветения, 52 дня после инокуляции). *Значения параметров для варианта с инокуляцией, достоверно отличающиеся от значений для неинокулированного варианта той же линии гороха при р ≤ 0,05. Планки погрешностей представляют ошибки среднего. RN — RisNod

Скачать (261KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Влияние инокуляции грибом арбускулярной микоризы Rhizophagus irregularis BEG144 на параметры роста и развития растений гороха линии Finale и индуцированных на ней мутантов с различными изменениями развития внутрикорневого и внешнего мицелия на втором сроке анализа (стадия «наполненный боб, зеленые семена», 71 день после инокуляции). *Значения параметров для варианта с инокуляцией, достоверно отличающиеся от значений для неинокулированного варианта той же линии гороха при p ≤ 0,05. Планки погрешностей представляют ошибки среднего. RN — RisNod

Скачать (328KB)
Метаданные

© Эко-Вектор, 2024


СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 89324 от 21.04.2025.