Доминирующие виды лактобацилл при разных состояниях вагинального микробиоценоза
- Авторы: Калинина Н.А.1, Сулима А.Н.1, Румянцева З.С.1, Рыбалка А.Н.1, Баскаков П.Н.1, Вороная В.В.1, Ляшенко А.С.2
-
Учреждения:
- Крымский федеральный университет им. В.И. Вернадского
- Северо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова
- Выпуск: Том 71, № 3 (2022)
- Страницы: 65-76
- Раздел: Обзоры
- Статья получена: 19.12.2021
- Статья одобрена: 26.05.2022
- Статья опубликована: 16.07.2022
- URL: https://journals.eco-vector.com/jowd/article/view/90673
- DOI: https://doi.org/10.17816/JOWD90673
- ID: 90673
Цитировать
Полный текст
Доступ предоставлен
Доступ платный или только для подписчиков
Аннотация
Микробиота влагалища является первичным неспецифическим барьером, защищающим этот орган от различных бактериальных, вирусных и грибковых патогенов. Нормальная микрофлора женских половых путей представлена аэробами, а также факультативными и строгими анаэробами. У большинства женщин репродуктивного возраста преобладают бактерии Lactobacillus spp. с высокими протективными свойствами в отношении других микроорганизмов. Лактобациллы предотвращают избыточное размножение условно патогенных и патогенных микроорганизмов вагинального биотопа за счет синтеза короткоцепочечных кислот, поддерживающих уровень кислотности в нормальном диапазоне. Как правило, во влагалищном биотопе доминируют 1–2 вида лактобацилл, отвечающих за обеспечение гомеостаза вагинальной микрофлоры. При этом разные виды лактобацилл отличаются по своим защитным свойствам. Содержание L. crispatus является маркером стабильности микрофлоры влагалища. При доминировании этого вида лактобацилл исследователи наблюдали низкий риск развития бактериального вагиноза, аэробного вагинита и нежелательных акушерских осложнений во время беременности и использования вспомогательных репродуктивных технологий, а также снижение риска заражения инфекциями, передаваемыми половым путем, и вирусом папилломы человека. L. gasseri и L. iners чаще выявляли у женщин с промежуточным состоянием микрофлоры или дисбиозом. Вид L. iners, в отличие от L. crispatus, обладает более низкими протективными свойствами и широко распространен при дисбиотических состояниях микрофлоры влагалища. Обнаружение L. iners может служить прогностическим признаком развития патологических состояний микрофлоры влагалища.
Ключевые слова
Полный текст
Об авторах
Наталья Алексеевна Калинина
Крымский федеральный университет им. В.И. Вернадского
Email: natali.broun@yandex.ua
ORCID iD: 0000-0002-5828-4160
Россия, Республика Крым, 295006, Симферополь, бул. Ленина, д. 5/7
Анна Николаевна Сулима
Крымский федеральный университет им. В.И. Вернадского
Email: gsulima@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0002-2671-6985
SPIN-код: 2232-0458
Scopus Author ID: 57214970506
ResearcherId: P-3191-2015
д-р мед. наук, профессор
Россия, Республика Крым, 295006, Симферополь, бул. Ленина, д. 5/7Зоя Сергеевна Румянцева
Крымский федеральный университет им. В.И. Вернадского
Email: zoyarum@inbox.ru
ORCID iD: 0000-0002-1711-021X
SPIN-код: 3480-3514
канд. мед. наук, доцент
Россия, Республика Крым, 295006, Симферополь, бул. Ленина, д. 5/7Анатолий Николаевич Рыбалка
Крымский федеральный университет им. В.И. Вернадского
Email: office@ma.cfuv.ru
ORCID iD: 0000-0003-2786-5218
SPIN-код: 3710-5727
Scopus Author ID: 7003634390
ResearcherId: F-3523-2017
д-р мед. наук, профессор
Россия, Республика Крым, 295006, Симферополь, бул. Ленина, д. 5/7Петр Николаевич Баскаков
Крымский федеральный университет им. В.И. Вернадского
Email: petr.baskakov@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-7382-7434
SPIN-код: 8451-2600
ResearcherId: F-4520-2017
д-р мед. наук, профессор
Россия, Республика Крым, 295006, Симферополь, бул. Ленина, д. 5/7Виктория Вячеславовна Вороная
Крымский федеральный университет им. В.И. Вернадского
Email: viktoria.voronaya@yandex.ru
ORCID iD: 0000-0003-3972-0681
SPIN-код: 1753-9947
канд. мед. наук
Россия, Республика Крым, 295006, Симферополь, бул. Ленина, д. 5/7Анастасия Сергеевна Ляшенко
Северо-Западный государственный медицинский университет им. И.И. Мечникова
Автор, ответственный за переписку.
Email: helen.lyashen@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-0284-7649
Россия, Санкт-Петербург
Список литературы
- Lederberg J., McCray A.T. Ome sweet omics A genealogical treasury of words // The Scientist. 2001. Vol. 15. No. 7. P. 8. [дата обращения: 12.01.2022]. Доступ по ссылке: https://lhncbc.nlm.nih.gov/LHC-publications/PDF/pub2001047.pdf
- Human Microbiome Project Consortium. Structure, function and diversity of the healthy human microbiome // Nature. 2012. Vol. 486. No. 7402. P. 207. doi: 10.1038/nature11234
- Zheng J., Wittouck S., Salvetti E., et al. A taxonomic note on the genus Lactobacillus: Description of 23 novel genera, emended description of the genus Lactobacillus Beijerinck 1901, and union of Lactobacillaceae and Leuconostocaceae // Int. J. Syst. Evol. Microbiol. 2020. Vol. 70. No. 4. P. 2782−2858. doi: 10.1099/ijsem.0.004107
- Ravel J., Gajer P., Abdo Z., et al. Vaginal microbiome of reproductive-age women // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2011. Vol. 108. No. 1. (Suppl.). P. 4680−4687. doi: 10.1073/pnas.1002611107
- Srinivasan S., Hoffman N.G., Morgan M.T., et al. Bacterial communities in women with bacterial vaginosis: high resolution phylogenetic analyses reveal relationships of microbiota to clinical criteria // PLoS One. 2012. Vol. 7. No. 6. P. e37818. doi: 10.1371/journal.pone.0037818
- Donders G.G., Van Calsteren K., Bellen G., et al. Predictive value for preterm birth of abnormal vaginal flora, bacterial vaginosis and aerobic vaginitis during the first trimester of pregnancy // BJOG. 2009. Vol. 116. No. 10. P. 1315−1324. doi: 10.1111/j.1471-0528.2009.02237.x
- Smith S.B., Ravel J. The vaginal microbiota, host defence and reproductive physiology // J. Physiol. 2017. Vol. 595. No. 2. P. 451−463. doi: 10.1113/JP271694
- Бондаренко К.Р., Озолиня Л.А., Бондаренко В.М., Шпирко В.О. Особенности влагалищной микроэкосистемы в период гестации // Вестник РГМУ. 2014. № 4. С. 6−11.
- Kullen M.J., Sanozky-Dawes R.B., Crowell D.C., Klaenhammer T.R. Use of the DNA sequence of variable regions of the 16S rRNA gene for rapid and accurate identification of bacteria in the Lactobacillus acidophilus complex // J. Appl. Microbiol. 2000. Vol. 89. No. 3. P. 511−516. doi: 10.1046/j.1365-2672.2000.01146.x
- Lamont R.F., Sobel J.D., Akins R.A., et al. The vaginal microbiome: new information about genital tract flora using molecular based techniques // BJOG. 2011. Vol. 118. No. 5. P. 533−549. doi: 10.1111/j.1471-0528.2010.02840.x
- Gajer P., Brotman R.M., Bai G., et al. Temporal dynamics of the human vaginal microbiota // Sci. Transl. Med. 2012. Vol. 4. No. 132. P. 132ra52. doi: 10.1126/scitranslmed.3003605
- France M.T., Ma B., Gajer P., et al. VALENCIA: a nearest centroid classification method for vaginal microbial communities based on composition // Microbiome. 2020. Vol. 8. No. 1. P. 166. doi: 10.1186/s40168-020-00934-6
- Amabebe E., Anumba D.O.C. The vaginal microenvironment: the physiologic role of Lactobacilli // Front. Med. (Lausanne). 2018. Vol. 5. P. 181. doi: 10.3389/fmed.2018.00181
- Tansarli G.S., Kostaras E.K., Athanasiou S., Falagas M.E. Prevalence and treatment of aerobic vaginitis among non-pregnant women: evaluation of the evidence for an underestimated clinical entity // Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2013. Vol. 32. No. 8. P. 977−984. doi: 10.1007/s10096-013-1846-4
- Vaneechoutte M. Lactobacillus iners, the unusual suspect // Res. Microbiol. 2017. Vol. 168. No. 9−10. P. 826−836. doi: 10.1016/j.resmic.2017.09.003
- Kroon S.J., Ravel J., Huston W. Cervicovaginal microbiota, women’s health, and reproductive outcomes // Fertil. Steril. 2018. Vol. 110. No. 3. P. 327−336. doi: 10.1016/j.fertnstert.2018.06.036
- Petrova M.I., Reid G., Vaneechoutte M., Lebeer S. Lactobacillus iners: Friend or Foe? // Trends Microbiol. 2017. Vol. 25. No. 3. P. 182−191. doi: 10.1016/j.tim.2016.11.007
- Савичева А.М., Тапильская Н.И., Шипицына Е.В., Воробьева Н.Е. Бактериальный вагиноз и аэробный вагинит как основные нарушения баланса вагинальной микрофлоры. Особенности диагностики и терапии // Акушерство и гинекология. 2017. № 5. С. 24−31. doi: 10.18565/aig.2017.5.24-31
- Sherrard J., Wilson J., Donders G., et al. 2018 European (IUSTI/WHO) International Union against sexually transmitted infections (IUSTI) World Health Organisation (WHO) guideline on the management of vaginal discharge // Int. J. STD AIDS. 2018. Vol. 29. No. 13. P. 1258−1272. doi: 10.1177/0956462418785451
- Nugent R.P., Krohn M.A., Hillier S.L. Reliability of diagnosing bacterial vaginosis is improved by a standardized method of gram stain interpretation // J. Clin. Microbiol. 1991. Vol. 29. No. 2. P. 297−301. doi: 10.1128/jcm.29.2.297-301.1991
- Colonna C., Steelman M. Amsel Criteria In: StatPearls. Treasure Island (FL): StatPearls Publishing, 2021. [дата обращения: 12.01.2022]. Доступ по ссылке: https://www.ncbi.nlm.nih.gov/books/NBK542319/
- Abdelmaksoud A.A., Koparde V.N., Sheth N.U., et al. Comparison of Lactobacillus crispatus isolates from Lactobacillus-dominated vaginal microbiomes with isolates from microbiomes containing bacterial vaginosis-associated bacteria // Microbiology (Reading). 2016. Vol. 162. No. 3. P. 466−475. doi: 10.1099/mic.0.000238
- Verstraelen H., Verhelst R., Claeys G., et al. Longitudinal analysis of the vaginal microflora in pregnancy suggests that L. crispatus promotes the stability of the normal vaginal microflora and that L. gasseri and/or L. iners are more conducive to the occurrence of abnormal vaginal microflora // BMC Microbiol. 2009. Vol. 9. P. 116. doi: 10.1186/1471-2180-9-116
- Ojala T., Kankainen M., Castro J., et al. Comparative genomics of Lactobacillus crispatus suggests novel mechanisms for the competitive exclusion of Gardnerella vaginalis // BMC Genomics. 2014. Vol. 15. P. 1070. doi: 10.1186/1471-2164-15-1070
- Tachedjian G., Aldunate M., Bradshaw C.S., Cone R.A. The role of lactic acid production by probiotic Lactobacillus species in vaginal health // Res. Microbiol. 2017. Vol. 168. No. 9−10. P. 782−792. doi: 10.1016/j.resmic.2017.04.001
- Edwards V.L., Smith S.B., McComb E.J., et al. The cervicovaginal microbiota-host interaction modulates chlamydia trachomatis infection // mBio. 2019. Vol. 10. No. 4. P. 01548-19. doi: 10.1128/mBio.01548-19
- Witkin S.S., Mendes-Soares H., Linhares I.M., et al. Influence of vaginal bacteria and D- and L-lactic acid isomers on vaginal extracellular matrix metalloproteinase inducer: implications for protection against upper genital tract infections // mBio. 2013. Vol. 4. No. 4. P. e00460-13. Corrected and republished from: mBio. 2014. Vol. 5. No. 2. P. e00874-14. doi: 10.1128/mBio.00460-13
- Vitali B., Cruciani F., Picone G., et al. Vaginal microbiome and metabolome highlight specific signatures of bacterial vaginosis // Eur. J. Clin. Microbiol. Infect. Dis. 2015. Vol. 34. No. 12. P. 2367−2376. doi: 10.1007/s10096-015-2490-y
- Pramanick R., Mayadeo N., Warke H., et al. Vaginal microbiota of asymptomatic bacterial vaginosis and vulvovaginal candidiasis: Are they different from normal microbiota? // Microb. Pathog. 2019. Vol. 134. P. 103599. doi: 10.1016/j.micpath.2019.103599
- Yoshimura K., Ogawa M., Saito M. In vitro characteristics of intravaginal Lactobacilli; why is L. iners detected in abnormal vaginal microbial flora? // Arch. Gynecol. Obstet. 2020. Vol. 302. No. 3. P. 671−677. doi: 10.1007/s00404-020-05634-y
- Macklaim J.M., Fernandes A.D., Di Bella J.M., et al. Comparative meta-RNA-seq of the vaginal microbiota and differential expression by Lactobacillus iners in health and dysbiosis // Microbiome. 2013. Vol. 1. No. 1. P. 12. doi: 10.1186/2049-2618-1-12
- McMillan A., Macklaim J.M., Burton J.P., Reid G. Adhesion of Lactobacillus iners AB-1 to human fibronectin: a key mediator for persistence in the vagina? // Reprod. Sci. 2013. Vol. 20. No. 7. P. 791−796. doi: 10.1177/1933719112466306
- Antonio M.A., Hawes S.E., Hillier S.L. The identification of vaginal Lactobacillus species and the demographic and microbiologic characteristics of women colonized by these species // J. Infect. Dis. 1999. Vol. 180. No. 6. P. 1950−1956. doi: 10.1086/315109
- Van de Wijgert J.H., Borgdorff H., Verhelst R., et al. The vaginal microbiota: what have we learned after a decade of molecular characterization? // PloS one. 2014. Vol. 9. No. 8. P. 98. doi: 10.1371/journal.pone.0105998
- Workowski K.A., Bolan G.A.; Centers for Disease Control and Prevention. Sexually transmitted diseases treatment guidelines, 2015 // MMWR Recomm. Rep. 2015. Vol. 64. No. RR-03. P. 1−137. Corrected and republished from: MMWR Recomm. Rep. 2015. Vol. 64. No. 33. P. 924.
- Wang C., Fan A., Li H., et al. Vaginal bacterial profiles of aerobic vaginitis: a case-control study // Diagn. Microbiol. Infect. Dis. 2020. Vol. 96. No. 4. P. 114981. doi: 10.1016/j.diagmicrobio.2019.114981
- Lindner J., Plantema F.H.F., Hoogkamp K. Quantitative studies of the vaginal flora of healthy women and of obstetric and gynaecological patients // J. Med. Microbiol. 1978. Vol. 11. No. 3. P. 233−241. doi: 10.1099/00222615-11-3-233
- Sobel J.D. Pathogenesis and epidemiology of vulvovaginal candidiasis // Ann. NY Acad. Sci. 1988. Vol. 544. No. 1. P. 547−557. doi: 10.1111/j.1749-6632.1988.tb40450.x
- Доброхотова Ю.Э., Бондаренко К.Р., Гущин А.Е., и др. Результаты исследования цервико-вагинальной микробиоты методом ПЦР в реальном времени у беременных с угрожающими преждевременными родами // Акушерство и гинекология. 2018. № 11. С. 50−59. doi: 10.18565/aig.2018.11.50-59
- Jang S.J., Lee K., Kwon B., et al. Vaginal lactobacilli inhibit growth and hyphae formation of Candida albicans // Sci. Rep. 2019. Vol. 9. No. 1. P. 8121. doi: 10.1038/s41598-019-44579-4
- Gosmann C., Anahtar M.N., Handley S.A., et al. Lactobacillus-deficient cervicovaginal bacterial communities are associated with increased HIV acquisition in young south african women // Immunity. 2017. Vol. 46. No. 1. P. 29−37. doi: 10.1016/j.immuni.2016.12.013
- McClelland R.S., Lingappa J.R., Srinivasan S., et al. Evaluation of the association between the concentrations of key vaginal bacteria and the increased risk of HIV acquisition in African women from five cohorts: a nested case-control study // Lancet Infect. Dis. 2018. Vol. 18. No. 5. P. 554−564. doi: 10.1016/S1473-3099(18)30058-6
- Prince A. L., Chu D.M., Seferovic M.D., et al. The perinatal microbiome and pregnancy: moving beyond the vaginal microbiome // Cold Spring Harb. Perspec. Med. 2015. Vol. 5. No. 6. P. 51. doi: 10.1101/cshperspect.a023051
- DiGiulio D.B., Callahan B.J., McMurdie P.J., et al. Temporal and spatial variation of the human microbiota during pregnancy // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. Vol. 112. No. 35. P. 11060−11065. doi: 10.1073/pnas.1502875112
- Waldorf K.M.A., McAdams R.M. Influence of infection during pregnancy on fetal development // Reproduction. 2013. Vol. 146. No. 5. P. R151−R162. doi: 10.1530/REP-13-0232
- Синякова А.А., Шипицына Е.В., Рыбина Е.В., и др. Микробиоценоз влагалища в первом триместре беременности у женщин с невынашиванием беременности в анамнезе // Журнал акушерства и женских болезней. 2016. Т. 65. № 4. C. 44−49. doi: 10.17816/JOWD65444-49
- Ходжаева З.С., Припутневич Т.В., Муравьева В.В., и др. Оценка состава и стабильности микробиоты влагалища у беременных в процессе динамического наблюдения // Акушерство и гинекология. 2019. № 7. С. 30−38. doi: 10.18565/aig.2019.7.30-38
- Petricevic L., Domig K.J, Nierscher F.J., et al. Characterisation of the vaginal Lactobacillus microbiota associated with preterm delivery // Sci. Rep. 2014. Vol. 4. P. 5136. doi: 10.1038/srep05136
- Leitich H., Bodner-Adler B., Brunbauer M., et al. Bacterial vaginosis as a risk factor for preterm delivery: a meta-analysis // Am. J. Obstet. Gynecol. 2003. Vol. 189. No. 1. P. 139−147. doi: 10.1067/mob.2003.339
- Donati L., Di Vico A., Nucci M., et al. Vaginal microbial flora and outcome of pregnancy // Arch. Gynecol. Obstet. 2010. Vol. 281. No. 4. P. 589−600. doi: 10.1007/s00404-009-1318-3
- Leitich H., Kiss H. Asymptomatic bacterial vaginosis and intermediate flora as risk factors for adverse pregnancy outcome // Best Pract. Res. Clin. Obstet. Gynaecol. 2007. Vol. 21. No. 3. P. 375−390. doi: 10.1016/j.bpobgyn.2006.12.005
- Акушерство: национальное руководство / под ред. Э.К. Айламазяна, В.И. Кулакова, В.Е. Радзинского, Г.М. Савельевой. М.: ГЭОТАР-Медиа, 2009.
- Zeng L., Zhang L.L., Shi J., et al. The primary microbial pathogens associated with premature rupture of the membranes in China: a systematic review // Taiwan J Obstet Gynecol. 2014. Vol. 53. No. 4. P. 443−451. doi: 10.1016/j.tjog.2014.02.003
- Ilhan Z.E., Łaniewski P., Thomas N., et al. Deciphering the complex interplay between microbiota, HPV, inflammation and cancer through cervicovaginal metabolic profiling // EBioMedicine. 2019. Vol. 44. P. 675−690. doi: 10.1016/j.ebiom.2019.04.028
- Gillet E., Meys J.F., Verstraelen H., et al. Association between bacterial vaginosis and cervical intraepithelial neoplasia: systematic review and meta-analysis // PLoS One. 2012. Vol. 7. No. 10. P. e45201. doi: 10.1371/journal.pone.0045201
- Brusselaers N., Shrestha S., van de Wijgert J., Verstraelen H. Vaginal dysbiosis and the risk of human papillomavirus and cervical cancer: systematic review and meta-analysis // Am. J. Obstet. Gynecol. 2019. Vol. 221. No. 1. P. 9−18.e8. doi: 10.1016/j.ajog.2018.12.011
- Brotman R.M., Shardell M.D., Gajer P., et al. Interplay between the temporal dynamics of the vaginal microbiota and human papillomavirus detection // J. Infect. Dis. 2014. Vol. 210. Vol. 11. P. 1723−1733. doi: 10.1093/infdis/jiu330
- Champer M., Wong A.M., Champer J., et al. The role of the vaginal microbiome in gynaecological cancer // BJOG. 2018. Vol. 125. No. 3. P. 309−315. doi: 10.1111/1471-0528.14631
- van de Wijgert J.H.H.M., Gill A.C., Chikandiwa A., et al. Human papillomavirus infection and cervical dysplasia in HIV-positive women: potential role of the vaginal microbiota // AIDS. 2020. Vol. 34. No. 1. P. 115−125. doi: 10.1097/QAD.0000000000002381
- Norenhag J., Du J., Olovsson M., et al. The vaginal microbiota, human papillomavirus and cervical dysplasia: a systematic review and network meta-analysis // BJOG. 2020. Vol. 127. No. 2. P. 171−180. doi: 10.1111/1471-0528.15854
- Koedooder R., Singer M., Schoenmakers S., et al. Corrigendum. The vaginal microbiome as a predictor for outcome of in vitro fertilization with or without intracytoplasmic sperm injection: a prospective study // Hum. Reprod. 2019. Vol. 34. No. 10. P. 2091−2092. doi: 10.1093/humrep/dez127
- Kyono K., Hashimoto T., Nagai Y., Sakuraba Y. Analysis of endometrial microbiota by 16S ribosomal RNA gene sequencing among infertile patients: a single-center pilot study // Reprod. Med. Biol. 2018. Vol. 17. No. 3. P. 297–306. doi: 10.1002/rmb2.12105