Особенности электроэнцефалограммы у левшей при воображении и выполнении движений ногами

Полный текст

Специфика поведения и физиологических функций человека определяется множеством факторов, в том числе индивидуальными типологическими особенностями организма, важнейшей из которых является функциональная межполушарная асимметрия. Доминирование правого или левого больших полушарий у человека влияет на характер его мыслительной деятельности, эмоциональный статус, латерализацию сенсорных и моторных функций [1, 2]. Важным инструментом изучения межполушарной асимметрии служит методика электроэнцефалографии (ЭЭГ), применяемая для выявления различий между правшами и левшами в ходе трудовой, учебной, спортивной деятельности и для прогнозирования течения заболеваний нервной системы [3]. Особое место в проблеме асимметрии занимает анализ центральных механизмов построения двигательных программ и реализации движений у лиц с разными профилями моторного доминирования [4]. В настоящее время интенсивно изучаются паттерны ЭЭГ у человека не только при реальных, но и воображаемых движениях, что важно для более глубокого понимания нейрофизиологических механизмов двигательных функций и создания нейрокомпьютерных интерфейсов [5, 6]. Значительное число исследований связано с изучением роли коры мозга в организации движений рук, причем главным образом у правшей, тогда как ЭЭГ-коррелятам двигательной активности у левшей внимания уделяется гораздо меньше [3, 7]. Что касается динамики ритмов ЭЭГ при движениях ног, то сведения по этому вопросу малочисленны [8], а в отношении лиц с разной латерализацией моторных функций этот аспект практически не исследован.

Цель работы – анализ паттернов ЭЭГ у левшей при воображении и выполнении движений правой и левой ногами.

Материалы и методы

Исследование проведено на смешанной группе здоровых студентов-левшей (n=21) в возрасте от 18 до 23 лет. От испытуемых было получено письменное информированное согласие на участие в эксперименте, все этапы которого выполнялись с соблюдением правил биоэтики. Протокол исследования одобрен комиссией по биоэтике биологического факультета Самарского национального исследовательского университета им. академика С.П. Королева (протокол №3 от 10 февраля 2017 г.). Индивидуальный профиль моторного доминирования определяли по коэффициенту двигательной асимметрии (коэффициенту преобладания правой ноги и руки) [7], с учетом значений которого были сформированы две группы левшей. Первую группу (n=14) составили испытуемые с низкой степенью правополушарного доминирования (НСПД), имевшие коэффициенты асимметрии от -16% до -55%, вторую (n=7) – с высокой степенью правополушарного доминирования (ВСПД) и коэффициентами асимметрии от -56% до -70%.

ЭЭГ регистрировали на нейровизоре «NVX 36 digital DC EEG» униполярно в стандартных отведениях, ориентируя электроды по международной схеме «10-20». Референтный (объединенный ушной) электрод закрепляли на мочке правого уха. Во время записи ЭЭГ испытуемые располагались в удобном кресле с закрытыми глазами в комнате, изолированной от шума и света. ЭЭГ регистрировали в исходном состоянии (спокойное бодрствование), при воображении статического мышечного усилия (давление в пол) сначала правой, затем левой ногой и при реальном последовательном выполнении указанного действия правой и левой ногой. Длительность воображаемых и выполняемых мышечных усилий составляла 12 с. Анализировали спектральные карты ЭЭГ и определяли тип ЭЭГ по методике [9], а также оценивали внутриполушарные изменения и межполушарные различия амплитуды альфа-ритма (мю-ритма) в центральных (С3, С4) и фронтальных (F3, F4) отведениях.

Статистическую обработку результатов исследования проводили в программе Sigma Plot 12.5 (Jandel Scientific, USA). Распределение данных проверяли на нормальность с помощью Normality Test (Shapiro-Wilk). Для оценки достоверности изменений амплитуды альфа-ритма при выполнении двигательных заданий в каждой группе применяли t-test, межгрупповые различия оценивали с помощью Mann–Whitney Rank Sum Test. Статистически значимыми считали различия при p<0,05.

Результаты и их обсуждение

На первом этапе исследования был проведен качественный анализ паттернов ЭЭГ по спектральным картам испытуемых левшей. Установлено, что воображаемые и реальные движения ног в виде статического мышечного усилия у лиц с разной степенью правополушарного доминирования приводят к неоднозначным изменениям ЭЭГ-активности. Подтверждением служат особенности топографического представительства разных ритмов на спектральных картах и соответствующая этому динамика типов ЭЭГ у испытуемых в покое и при выполнении двигательных заданий. Так, в покое подавляющее большинство (71,4%) левшей с НСПД имели I тип ЭЭГ, а у остальных (28,6%) отмечался III тип ЭЭГ. Согласно общепринятой классификации, I тип ЭЭГ характеризуется доминированием регулярного альфа-ритма с хорошо выраженными зональными различиями, а III тип ЭЭГ отличается диффузной дезорганизацией ритмов, в том числе уменьшением доли альфа-волн, усилением спектральной мощности бета-ритма и появлением низкочастотных волн [9]. В процессе воображения движений правой и левой ногами у четырех испытуемых первой группы с исходным I типом ЭЭГ наблюдалась его смена на III тип. В процессе реального мышечного напряжения, независимо от его латерализации, у трех человек I тип ЭЭГ менялся на III тип, а у одного, напротив, III тип менялся на I тип. В итоге, при действии как ведущей, так и неведущей ногой I тип ЭЭГ отмечался у 57,1%, а III тип ‒ у 42,9% студентов с НСПД. Что касается левшей с ВСПД, то у них в покое наблюдался только I тип ЭЭГ, который сохранялся как в процессе воображения, так и выполнения движений. То есть, пространственное перераспределение спектров мощности ЭЭГ при представлении и осуществлении действий ногами более характерно для левшей с НСПД. Различия спектральной мощности ритмов ЭЭГ у левшей с НСПД и ВСПД до и во время выполнения одной из двигательных задач отражены на рисунке 1.

 

Рис. 1. Примеры спектральных карт ЭЭГ, типичных для левшей с НСПД и ВСПД в состоянии покоя (а) и при напряжении мышц левой ноги (б)

 

Результаты анализа спектральных карт позволяют говорить о том, что тип ЭЭГ у левшей в определенной степени детерминирован выраженностью функциональной межполушарной асимметрии. При этом вызывает интерес наличие среди левшей с НСПД лиц, имевших III тип ЭЭГ не только при воображении и выполнении двигательных актов, но и в покое. Характерные для этого типа ЭЭГ тета- и дельта-ритмы рассматриваются как базовые ритмы лимбического происхождения, обусловленные кортико-гиппокампальными связями и активациeй системы поведенческого торможения [10]. Преобладание медленноволновых ритмов в лобных долях у испытуемых можно рассматривать как коррелят эмоционального напряжения и тревожности [10, 11], уровень которых, по всей видимости, более высок у левшей с НСПД. Интересно, что общая картина активности мозга на спектральных картах обеих групп левшей мало зависела от латерализации воображаемых и реальных движений ног. Этот факт согласуется с результатами исследований, выполненных на правшах, у большинства которых был установлен практически одинаковый паттерн ЭЭГ при представлении движений пальцами левой и правой руки [5].

В пользу наличия особенностей ритмической активности мозга у двух групп левшей при воображении и выполнении движений ногами свидетельствует также анализ амплитуды ритмов ЭЭГ (второй этап исследования). Принимая в расчет литературные данные о характере и локализации изменений ЭЭГ при выполнении двигательных задач [8], мы оценивали амплитуду центрального (отведения С3 и C4) и фронтального (отведения F3 и F4) альфа-ритма, который рассматривается как сенсомоторный мю-ритм [6, 12]. В ходе проведенного анализа были установлены некоторые различия в динамике ритмов альфа-диапазона у левшей с НСПД и ВСПД.

Так, в состоянии покоя у левшей с НСПД в отведениях С3 и C4 регистрировался роландический альфа-ритм (мю-ритм) небольшой амплитуды (26,10±1,61 мкВ и 25,97±1,86 мкВ соответственно). Что касается левшей с ВСПД, то у них амплитуда мю-ритма в С3 и C4 в покое была выше (p<0,05) и составляла 47,98±8,01 мкВ и 35,04±3,01 мкВ соответственно. Определенные различия альфа-ритма у испытуемых с НСПД и ВСПД проявлялись также в отведениях F3 и F4, однако, в отличие от С3 и C4, амплитуда фронтального мю-ритма в покое была выше (p<0,05) у левшей с НСПД. В частности, у этих студентов в F3 и F4 регистрировался мю-ритм с амплитудой 58,67±7,30 мкВ и 57,97±12,67 мкВ, тогда как у представителей с ВСПД амплитуда составляла 36,37±3,18 мкВ и 32,62±2,53 мкВ соответственно. Различия в исходной амплитуде центрального и фронтального мю-ритмов у двух групп левшей позволяют говорить о неодинаковом уровне фоновой активности соответствующих областей коры у обследованных лиц. Из полученных данных следует, что в состоянии спокойного бодрствования уровень возбуждения в соматосенсорной зоне выше у левшей с НСПД, а активность сенсомоторной коры, наоборот, превалирует у левшей с ВСПД. Причиной этих различий могут быть особенности функционального состояния мозга, обусловленные организацией центральных связей, сформированностью межполушарных взаимоотношений, выраженностью моторной асимметрии. Например, известно, что правополушарные люди отличаются от левополушарных характером интра- и интеркортикальных связей и имеют более диффузное представительство ряда функций в коре правой и левой гемисфер [7].

Различия между студентами с НСПД и ВСПД проявлялись также в изменениях амплитуды альфа-ритма в ответ на воображаемые и реальные движения. В частности, в центральных отведениях у левшей с НСПД при двигательных тестах не наблюдалось существенных изменений мю-ритма, за исключением снижения его амплитуды на 23,2% (p<0,05) в правом полушарии (C4) при воображении напряжения неведущей (правой) ноги. У лиц с ВСПД на фоне воображаемых и реальных движений изменения ЭЭГ в центральных отведениях формировались с большей закономерностью и имели более выраженный характер. А именно, амплитуда мю-ритма у них уменьшалась при представлении мышечного усилия ведущей (левой) ноги на 37,0% (p<0,05) в С3 и на 31,7% (p<0,01) в C4. Аналогичная картина наблюдалась и в случае реального напряжения левой ноги, когда амплитуда снижалась в С3 и C4 на 30,9 и 24,5% соответственно (p<0,05). В условиях выполнения задач с участием неведущей (правой) ноги достоверное угнетение мю-ритма у левшей с ВСПД отмечалось только в ответ на реальное действие и только в отведении C4 (на 29,8%; p<0,05). При этом обращает внимание отсутствие статистически значимых межполушарных различий в уровне изменений амплитуды мю-ритма в симметричных центральных отведениях при двигательных задачах у испытуемых обеих групп.

Наблюдаемое при воображении и выполнении действий ногами уменьшение амплитуды мю-ритма в центральных отведениях свидетельствует об эффекте десинхронизации ЭЭГ и усилении функциональной активности нейронной сети соматосенсорной области, ответственной за обработку проприоцептивной информации [13]. Полученные данные позволяют полагать, что у левшей с ВСПД при задачах на воображение и исполнение движений ног соматосенсорная область активируется чаще и сильнее, чем у левшей с НСПД. Выраженная десинхронизация роландического мю-ритма, отмечаемая при двигательных тестах у левшей с ВСПД, возможно, связана с лучшим развитием у них связей коры с ретикулярными и релейными таламическими ядрами, участвующими, по мнению исследователей [14], в генерации и группировке ритмов ЭЭГ. Некоторые авторы рассматривают сильное подавление мю-ритма в центральных отведениях как электрофизиологический показатель кинестетического воображения движений [6, 8], которое, вероятно, у левшей с ВСПД выражено лучше, чем у испытуемых с НСПД.

Изменения амплитуды фронтального альфа-ритма у испытуемых при выполнении двигательных заданий также зависели от степени доминирования правого полушария (рис. 2). У левшей с НСПД в отведении F3 статистически значимая депрессия мю-ритма наблюдалась при выполнении двух задач (воображение напряжения правой ноги и реальное напряжение левой ноги), а в F4 при выполнении всех четырех двигательных задач. У лиц с ВСПД реакции мю-ритма во фронтальных отведениях отмечались реже, а именно в F3 при воображении напряжения левой и реальном напряжении правой ноги, а в F4 при воображении напряжения правой и левой ног. Характерно, что изменения амплитуды мю-ритма во фронтальных отведениях правого и левого больших полушарий, как и в симметричных центральных отведениях, статистически значимо не различались. Особого внимания заслуживает тот факт, что в процессе воображения и выполнения движений ногами десинхронизация альфа-ритма, в отведениях F3 и F4 при всех двигательных заданиях сильнее проявлялась у левшей с НСПД (рис. 2). С одной стороны, это может отражать более активное вовлечение сенсомоторных корковых зон в реализацию двигательных задач у этой группы левшей, что согласуется с литературными данными об активации лобной коры при представлении сложных и продолжительных действий [5]. С другой стороны, выраженная десинхронизация фронтального альфа-ритма в сочетании с ростом спектральной мощности дельта- и тета-активности, характерной для значительного числа левшей с НСПД, позволяет говорить о том, что процессы воображения и осуществления латерализованных действий у парциальных левшей сопровождаются заметным напряжением психических функций.

 

Рис. 2. Изменение (в % относительно покоя) амплитуды мю-ритма в отведениях F3 и F4 у левшей с НСПД и ВСПД при двигательных задачах (а – воображение действия правой ногой, б – воображение действия левой ногой, в – реальное действие правой ногой, г – реальное действие левой ногой).

Примечание: *(p<0,05); **(p<0,01); ***(p<0,001) ‒ статистически значимые различия с состоянием покоя; +(p<0,05); ++(p<0,01); +++(p<0,001) ‒ статистически значимые межгрупповые различия

 

Оценивая наблюдаемые изменения ЭЭГ, следует отметить, что в ряде исследований выявлены межполушарные различия сенсомоторного мю-ритма. Например, установлена частотная и амплитудная асимметрия мю-ритма в центральных теменных и центральных лобных областях при движениях кистей правой и левой рук у правшей и левшей [3]. При воображении движений кистей рук у правшей показана межполушарная асимметрия мю-ритма в центральных корковых зонах (С3-С4) в виде преобладания его мощности в левом полушарии, в то время как в отведениях F3-F4 достоверной межполушарной асимметрии топографического распределения мю-ритма не отмечалось [12]. У обследованных нами левшей в процессе воображения и осуществления действий ногами межполушарная асимметрия альфа-ритма не имела статистически значимого характера (p>0,05) ни в центральных, ни во фронтальных отведениях, одной из причин чего может быть специфика церебральной организации у людей с левосторонней моторикой. Так, характерными нейроанатомическими и функциональными особенностями мозга левшей являются меньшая его асимметрия по сравнению с правшами [1], преобладание между полушариями, а также корковыми и подкорковыми структурами синхронных взаимодействий по типу комплементарности [7]. Кроме того, имеется мнение, объясняющее отсутствие латерализации в изменениях паттернов ЭЭГ сложностью и продолжительностью двигательных заданий, для выполнения которых требуется широкая активация корковых зон в симметричных гемисферах [15].

Заключение

Таким образом, паттерны электроэнцефалограммы у левшей в покое, а также при воображении и выполнении движений ногами зависят от степени доминирования правого полушария головного мозга. Степень правополушарного доминирования является фактором, определяющим топографическое распределение спектральной мощности ритмов электроэнцефалограммы и ее принадлежность к определенному классификационному типу, а также влияющим на амплитуду сенсомоторного мю-ритма. Различия амплитуды мю-ритма в центральных и фронтальных отведениях в процессе воображаемых и реальных действий ногами у левшей с низкой и высокой степенью правополушарного доминирования могут быть отражением разной степени вовлечения соматосенсорных и сенсомоторных областей коры в механизмы программирования и реализации двигательных актов у таких представителей. Полученные данные развивают представления о нейрофизиологических механизмах регуляции произвольных движений у левшей и могут быть использованы в практических целях.

Об авторах

Ольга Александровна Ведясова

ФГАОУ ВО Самарский национальный исследовательский университетим. акад. С.П. Королева

Автор, ответственный за переписку.
Email: o.a.vedyasova@gmail.com
ORCID iD: 0000-0002-3392-6112
SPIN-код: 1026-1978

доктор биологических наук, профессор, профессор кафедры физиологии человека и животных

Россия, 443086, г. Самара, ул. Московское шоссе, 34

Ксения Александровна Моренова

ФГАОУ ВО Самарский национальный исследовательский университетим. акад. С.П. Королева

Email: kricaks@ya.ru
ORCID iD: 0000-0002-6044-133X
SPIN-код: 1049-3599

аспирант кафедры физиологии человека и животных

Россия, 443086, г. Самара, ул. Московское шоссе, 34

Список литературы

Дополнительные файлы