Oithona davisae: натурализация в Черном море, межгодовые и сезонные изменения, влияние на структуру сообщества планктонных копепод

Обложка

Цитировать

Полный текст

Аннотация

На базе многолетних регулярных наблюдений зоопланктона Севастопольской бухты, выполненных с 2003 по 2014 г., детально исследован процесс натурализации чужеродного вида копепод Oithona davisae в прибрежных водах Черного моря. Проанализированы межгодовые и сезонные изменения численности этого вида, его влияние на сообщество копепод Севастопольской бухты. Показано, что инвазия нового вида O. davisae, его выраженное доминирование в зоопланктоне Севастопольской бухты большую часть года трансформировали видовую структуру сообщества. При этом сокращения численности аборигенных видов копепод после инвазии O. davisae не произошло. Исключение составила Acartia tonsa — более ранний вселенец в Черном море. Существенное и статистически значимое снижение обилия A. tonsa, выявленное в разные фазы вселения и стабилизации популяции O. davisae, может свидетельствовать о наличии конкурентных отношений между этими видами. Показано, что O. davisae имеет конкурентные преимущества по сравнению с A. tonsa, которые способствовали быстрому расселению ойтоны в Черном море, акклиматизации в новой для нее акватории и успешной конкуренции с аборигенными видами.

Полный текст

ВВЕДЕНИЕ

Исследования мезозооопланктона Севастопольской бухты в период с 1976 по 2002 г. показали, что эвтрофирование, влияние токсических веществ, а также инвазия вселенцев приводили к серьезным изменениям структуры сообщества, увеличению амплитуды колебаний численности, а также к исчезновению отдельных видов [2]. Хотя антропогенное воздействие на прибрежные экосистемы имеет разнообразные формы, одной из наиболее серьезных и распространенных в последние десятилетия стала случайная интродукция чужеродных видов [10, 12, 24, 26]. К началу 2000-х годов в зоопланктоне Черного моря было известно три вселенца: Acartia tonsa (начало 1970-х годов), Mnemiopsis leidyi (конец 1980-х) и Beroe ovata (конец 1990-х). Все эти виды оказали заметное влияние на сообщество зоопланктона Черного моря. A. tonsa натурализовалась в прибрежных районах Черного моря, заменив аборигенный вид Paracartia latisetosa. Эти виды имели сходную сезонную динамику и пространственное распространение. При этом, очевидно, вселенец оказался более стойким к загрязнению и эвтрофикации, чем аборигенный вид P. latisetosa [3].

Пример распространения в Черном море хищного гребневика M. leidyi показал, что в течение короткого времени вселенец сумел вызвать существенные изменения в экосистеме, в том числе посредством каскадных эффектов, которые спровоцировали последующие инвазии в Черном море — гребневика Beroe ovata и копеподы Oithona davisae [6, 16, 23].

В 2001 г. в районе Севастопольского порта обнаружили несколько экземпляров новой для Черного моря циклопоидной копеподы, которая была идентифицирована как Oithona brevicornis. [4]. В последующие годы ее в Черном море не обнаруживали. Только четыре года спустя, в 2005 г., в Севастопольской бухте было найдено два экземпляра чужеродного вида рода Oithona, также определенного как O. brevicornis. Позже было установлено, что в Черном море обитает другой морфологически близкий вид O. davisae [32]. Это исследование инициировало повторный анализ проб из Севастопольской бухты за 2005–2012 гг. В результате было установлено, что чужеродная копепода, обнаруженная в Севастопольской бухте, также является O. davisae. Относительно вида, найденного в 2001 г., сообщений о переопределении до настоящего времени не было. Вполне вероятно, что тогда действительно была обнаружена O. brevicornis, которая не смогла приспособиться к условиям Черного моря, и не натурализовалась здесь. Инвазия нового вида копепод O. davisae в начале 2000-х годов повлияла на структуру и функционирование зоопланктонного сообщества прибрежных акваторий Черного моря и привела к коренным его изменениям [17].

Данная работа является продолжением многолетних регулярных исследований мезозоопланктона Севастопольской бухты [2] и представляет новые результаты, полученные в 2003–2014 гг. Цель исследования заключалась в том, чтобы детально рассмотреть процесс натурализации нового вида в Черном море, выявить ее фазы и проанализировать влияние O. davisae на другие виды копепод.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Материалом для работы послужили пробы мезозоопланктона, собранные в 2003–2014 гг. на постоянной станции, расположенной у входа в Севастопольскую бухту (рис. 1).

 

Рис. 1. Станция отбора проб в Севастопольской бухте.

 

Сборы зоопланктона проводили, как правило, дважды в месяц в первой половине дня (10:00–12:30) большой сетью Джеди (БСД, диаметр входного отверстия 37 см, размер ячеи газа 150 мкм), облавливая вертикальными ловами слой воды от дна до поверхности (10–0 м). Пробы фиксировали формалином до 4% концентрации и обрабатывали порционным методом [21]. Определение веслоногих ракообразных производили до вида на всех стадиях копеподитного развития. Из-за сходства морфологических признаков и близких размеров ювенильных стадий A. clausi и A. tonsa различались только половозрелые особи этих видов, а для копеподитов показана их суммарная численность (A. clausi + A. tonsa juv.). Численность организмов представлена как экз/1 м 3.

Статистическая обработка материала проводилась с помощью пакета программ STATISTICA 10 (StatSoft Inc., США).

РЕЗУЛЬТАТЫ

В октябре 2005 г. в Севастопольской бухте было обнаружено 2 экземпляра нового для Черного моря вида копепод Oithona davisae. В начале ноября, через месяц после первого обнаружения, его плотность в глубине бухты увеличилась до 200 экз/м 3. Стремительное развитие популяции началось в августе 2006 г., когда численность нового вида возросла за две недели более чем на порядок и достигла пика в конце октября (более 20 тыс. экз/м 3). В среднем за этот год численность составляла 1892 ± 1056 экз./м 3 (рис. 2а).

 

Рис. 2. Изменения среднегодовой численности (среднее ± SE) Oithona davisae и Acartia tonsa (а) и структуры сообществ планктонных копепод (б) на станции в Севастопольской бухте в 2003–2014 гг.: 1 — Oithona davisae; 2 — Acartia clausi; 3 — A. clausi + A. tonsa juv.; 4 — Acartia tonsa; 5 — Centropages ponticus; 6 — Paracalanus parvus; 7 — Pseudocalanus elongatus; 8 — другие.

 

В дальнейшем, до 2009 г., среднегодовая численность O. davisae возрастала экспоненциально (примерно в 1.5 раза ежегодно) и в 2009 г. составляла уже 5770 ± 1763 экз/м 3. Максимальная среднегодовая численность O. davisae за весь период наблюдений была зарегистрирована в 2010 г. (17236 ± 5400 экз/м 3), а в 2011–2014 гг. стабилизировалась на уровне 2009 г. (рис. 2а).

Инвазия нового вида копепод O. davisae привела к трансформации видовой структуры сообщества зоопланктона Севастопольской бухты. В частности, произошла смена доминантов. До интродукции O. davisae (2003–2005 гг.) доминировали виды рода Acartia, которые составляли около 80% среднегодовой численности копепод (рис. 2б). В 2006 г. их вклад резко снизился до 34%, а доминирующим видом стала O. davisae (45%). В дальнейшем степень доминирования ойтоны варьировала от 40% в 2008 г. до 77% в 2010 г. Вклад акарций в этот период составлял от 13% в 2010 г. до 51% в 2008 г. Следует отметить, что степень доминирования ойтоны возросла в результате интенсивного развития ее популяции. При этом численность большинства аборигенных видов осталась на прежнем уровне, а численность Paracalanus parvus в 2006–2014 гг. возросла по сравнению с 2003–2005 гг. В результате его вклад в общую численность копепод не сократился после интродукции O. davisae и составлял 6–16% в 2003–2005 гг. и 7–18% в 2006–2014 гг.

В процессе натурализации изменялось не только обилие O. davisae, но и ход ее сезонной динамики. В 2006–2008 гг. численность вселенца в первую половину года была низкой и не превышала несколько десятков экз/м 3 (рис. 3). В начале августа она быстро возрастала и достигала максимума в октябре-ноябре (21 000–35 000 экз/м 3). В 2009 г. заметный подъем численности ойтоны начался уже в середине июня, когда она составляла 11 500 экз/м 3, а максимум был зарегистрирован в августе (35 550 экз/м 3). В 2010 г. концентрация ойтоны, как было отмечено выше, существенно возросла по сравнению с 2009 г., но ритм сезонной динамики был сходным: численность популяции увеличивалась в начале июня, а пики, которые составляли около 86 000 экз/м 3, были зарегистрированы в начале и середине августа. Это была максимальная численность вида за период наблюдений. В это же время была отмечена самая высокая температура воды (29.6°C) за 2003–2014 гг. В последующие годы ход сезонной динамики O. davisae не изменялся: она встречалась в планктоне круглый год, однако в зимне-весенний период при температуре воды 8°C и ниже численность вида была незначительной, а в конце мая – начале июня при температуре около 18°C происходило ее быстрое увеличение с пиками в конце лета и осенью. Наибольшей численности О. davisae достигала в сентябре-ноябре при температуре воды не ниже 15–25°C.

 

Рис. 3. Особенности сезонной динамики A. tonsa и O. davisae до и в период натурализации ойтоны (2003–2008 гг.).

 

Анализ сезонной динамики копеподы-вселенца с 2006 по 2014 гг., описанный выше, показал, что она заметно менялась по мере становления популяции в новом для нее районе. Соответственно изменялась и степень доминирования вида среди копепод в течение года: в 2006–2008 гг. ойтона доминировала только в сентябре-октябре, а с 2009 г. она преобладала по численности всю вторую половину года, начиная с июня (рис. 4). При этом в периоды пиков численности степень доминирования этого вида превышала 90%. Из других видов копепод в 2006–2008 гг. с января по март и в ноябре-декабре заметный вклад вносил P. parvus, а в апреле-августе — A. clausi + A. tonsa. В 2009–2014 гг. в периоды массового развития популяции вселенца доля этих видов сократилась, но оставалась заметной в январе-мае и ноябре-декабре.

 

Рис. 4. Сезонные изменения видовой структуры копепод в Севастопольской бухте в 2006–2014 гг.: 1 — Oithona davisae; 2 — Acartia clausi; 3 — A. clausi + A. tonsa juv.; 4 — Acartia tonsa; 5 — Centropages ponticus; 6 — Paracalanus parvus; 7 — Pseudocalanus elongatus; 8 — другие.

 

Таким образом, можно выделить два периода развития популяции вида-вселенца в новом ареале обитания: 2006–2008 и 2009–2014 гг. Для оценки достоверности отличий между выделенными периодами мы применили критерий Манна–Уитни (U-test), при расчете которого использовали данные по среднемесячной численности O. davisae. Отличия оказались статистически достоверными (p≤0.01; UКр. = 744, UЭмп. = 464).

Как отмечено выше, изменения обилия большинства видов копепод Севастопольской бухты в период с 2003 по 2014 г. находились в пределах многолетней амплитуды колебаний, в то же время в популяции A. tonsa происходили значительные изменения (рис. 2а). Наиболее высокая численность этого вида наблюдалась до интродукции O. davisae в 2003–2005 гг. (116–480 экз/м 3). С 2006 г. численность A. tonsa стала снижаться, составляя в 2006–2008 гг. 52–99 экз/м 3, а в 2009–2014 гг. их стало еще меньше — 3–38 экз/м 3 (рис. 2а). Соответственно сократился и вклад A. tonsa в общую численность копепод: в 2003–2005 гг. он составлял 5–19%, в 2006–2008 гг. — 1–2%, а в 2009–2014 гг. — меньше 1% (рис. 2б).

Характер сезонной динамики A. tonsa в 2003–2005 гг., до интродукции O. davisae, был типичным для нее в Черном море [3]. С декабря по май этот термофильный вид обнаруживался в планктоне в единичных экземплярах (рис. 3). С мая численность популяции увеличивалась, достигая в июле первого максимума. Второй, более выраженный пик численности наблюдался в сентябре-октябре. Летние пики составляли около 400 экз/м 3, а осенние — около 1000 экз/м 3, при этом в отдельных пробах в 2004 г. были отмечены максимальные за весь период наблюдений значения численности — 3–4 тыс. экз/м 3. В 2006–2008 гг. ход сезонной динамики был аналогичным, но уровень численности стал заметно ниже: максимальная численность за этот период, зарегистрированная в конце июля 2006 г., составляла 797 экз/м 3. Резкий рост численности A. tonsa (563 экз/м 3) наблюдался в августе 2010 г., когда, как отмечено выше, температура воды составляла 29.6°C. С 2011 г. на фоне существенного сокращения концентрации популяции максимальная численность A. tonsa наблюдалась в июне, составляя от 28 до 300 экз/м 3. Осенний пик численности, характерный для этого вида в Черном море, отсутствовал. Можно выделить три периода состояния популяции A. tonsa: до инвазии O. davisae (2003–2005 гг.), в фазе логарифмического роста численности вселенца (2006–2008 гг.) и в фазе стабилизации (2009–2014 гг.). Статистическую значимость разницы среднемесячной численности вида между этими периодами подтверждает тест Манна–Уитни (U-test): 2003–2005 и 2006–2008 гг. при p≤0.05 UКр. = 426, UЭмп. = 469; 2006–2008 гг. и 2009–2014 гг. при p≤0.05 UКр. = 832, UЭмп. = 763.5.

ОБСУЖДЕНИЕ

Наши данные свидетельствуют о том, что в прибрежных районах Черного моря сформировалась устойчивая самовоспроизводящаяся популяция нового для водоема вида копепод О. davisae. Согласно классической модели акклиматизации вселенцев в новом для них ареале, на первом этапе рост численности вида происходит незаметно и медленно — в фазе положительного ускорения, затем становится быстрым — в логарифмической фазе. В дальнейшем количественные показатели популяции вселенца держатся примерно на одном постоянном уровне, что соответствует фазе стабилизации [5]. Процесс натурализации O. davisae в Севастопольской бухте несколько отличался от классической схемы. Нарастание численности этого вида происходило очень быстро, минуя фазу положительного ускорения: с 2006 г. она увеличивалась экспоненциально, c максимумом за весь период наблюдений в 2010 г. В дальнейшем, c 2011 до 2014 гг., резких изменений численности вселенца не происходило. Отметим, что в период пиков концентрация O. davisae превышала общую численность копепод в Севастопольской бухте за период наблюдений до ее интродукции в 1976–2005 гг.

С 2009 г. определился ход сезонной динамики вселенца. Широкое пространственное распространение вселенца также произошло с 2009 г., когда он был впервые обнаружен в Балаклавской бухте и в других прибрежных районах Крыма [8]. В дальнейшем O. davisae была зарегистрирована у берегов Румынии, Болгарии, Турции, Грузии [9, 25, 29, 35].

Таким образом, к 2009 г. в Черном море натурализовалась популяция нового вида копепод, которая пополнила комплекс теплолюбивых видов зоопланктона Черного моря. Хотя O. davisae встречалась в бухте круглый год, в холодный сезон численность популяции была очень низкой и резко возрастала летом и осенью (при температуре 20–28°C). В других районах Черного моря и Мирового океана ее сезонная динамика имеет аналогичный характер, и увеличение численности отмечается при сходном температурном режиме [7, 25, 36, 37].

Известно, что чужеродные виды, взаимодействуя с аборигенными, могут приводить к нарушению равновесия популяций аборигенных видов и к значительному снижению их численности [1, 12, 13]. Можно предположить, что вселение вида, способного к такому стремительному наращиванию численности, приведет к угнетению популяций аборигенных видов. Однако анализ межгодовой численности копепод Севастопольской бухты показал, что сокращения их численности после интродукции O. davisae не наблюдалось. Исключение составила A. tonsa, которая не относится к аборигенным видам Черного моря, а является более ранним вселенцем. Она появилась в Черном море в начале 1970-х годов и в летне-осенний период доминировала в Севастопольской бухте [18]. Существенное и статистически значимое снижение обилия A. tonsa, выявленное нами в разные фазы вселения и стабилизации популяции O. davisae, может свидетельствовать о наличии конкурентных отношений между этими видами (рис. 5).

 

Рис. 5. Снижение численности A. tonsa при увеличении обилия O. davisae в ходе ее вселения и натурализации; n — количество проб.

 

Хорошо выраженные и, по-видимому, взаимосвязанные изменения произошли и в сезонной динамике A. tonsa и O. davisae. До вселения ойтоны A. tonsa была многочисленна летом-осенью с ярко выраженным пиком поздней осенью. С 2009 г., когда доминирование ойтоны распространилось на всю вторую половину года, период обилия акарции в планктоне, напротив, сократился, а осенний пик исчез, A. tonsa перестала встречаться в пробах в холодный период года, хотя ранее взрослые особи доживали до января-февраля. Очевидно, сокращение численности A. tonsa и изменение хода ее сезонной динамики произошло в процессе натурализации O. davisae.

На примере амфипод было показано, что вселение нового чужеродного вида со сходной биологией может привести к нарушению стабильного состояния популяции первого вселенца и резкому снижению его численности [1]. Мы полагаем, что изменения в популяции A. tonsa были вызваны влиянием вселенца O. davisae. Экологические ниши этих копепод, по-видимому, перекрываются. Оба вида распространены в прибрежных районах [14, 34]. Однако A. tonsa — узконеритический вид, приуроченный к бухтам и заливам [26], а O. davisae, хотя и достигает наибольшей численности в бухтах, распространена шире, демонстрируя заметное обилие и в открытых прибрежных водах [35]. Будучи термофильными, оба вида хорошо адаптировались к холодному сезону в Черном море. При понижении температуры и сокращении длины светового дня A. tonsa откладывает покоящиеся яйца, которые сохраняются в илах до наступления благоприятных условий. В середине мая при температуре воды 16–20°C происходит выклев науплиусов. Популяция O. davisae переживает холодный сезон на стадии оплодотворенных самок, двигательная и дыхательная активность которых снижена. При этом предварительно оплодотворенные самки О. davisae могут сохранять сперму в сперматеке до весны [31]. Рост численности ее популяции начинается с середины мая также при температуре воды около 16–20°C. Такая стратегия приводит к взрывообразному увеличению численности популяции при наступлении благоприятных условий. Кроме того, было показано, что самцы копеподы O. davisae способны различать неоплодотворенных самок от спаренных [20], причем присутствие неоплодотворенных самок вызывало увеличение скорости плавания и активности самцов. Самцы A. tonsa, напротив, не обнаруживают избирательности к неоплодотворенным самкам. В пробах из Севастопольской бухты в период интенсивного развития популяции A. tonsa нередко встречались самки с несколькими сперматофорами. В других районах Мирового океана обнаруживались самки, несущие множественные сперматофоры, а также самцы и копеподитные стадии A. tonsa с прикрепленными сперматофорами [19]. Таким образом, самцы O. davisae сохраняют и используют биологический материал и энергию при размножении более рационально.

Спектры питания этих двух видов могут перекрываться [15, 22, 28, 30, 33]. В лабораторных экспериментах было показано, что концентрация пищи, приводящая к насыщению науплиев O. davisae, была ниже, чем у каланоидных науплиев. Поэтому O. davisae может достигать максимальной скорости роста и развития в природе при более низкой концентрации пищи, чем каланоиды. A. tonsa, напротив, адаптирована к высокой концентрации пищи и не может поддерживать высокую скорость размножения при низких концентрациях корма [26].

Таким образом, O. davisae имеет ряд конкурентных преимуществ по сравнению с A. tonsa. Особенности биологии способствовали ее быстрому расселению в Мировом океане, акклиматизации в новых для нее ареалах обитания и успешной конкуренции с аборигенными видами [11, 27].

К настоящему времени в Черном море сформирована устойчивая самовоспроизводящаяся популяция Oithona davisae. Вид приспособился к новым условиям, определились его ниши и взаимодействие с аборигенными видами, произошло дальнейшее расселение в другие районы новой для него акватории Черного моря.

Благодарности. Авторы выражают искреннюю благодарность д.б.н. профессору Игорю Васильевичу Довгалю за ценные замечания и плодотворную дискуссию.

 

×

Об авторах

А. Д. Губанова

Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: adgubanova@gmail.com
Россия, Севастополь

О. А. Гарбазей

Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН

Email: adgubanova@gmail.com
Россия, Севастополь

Д. А. Алтухов

Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН

Email: adgubanova@gmail.com
Россия, Севастополь

В. С. Муханов

Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН

Email: adgubanova@gmail.com
Россия, Севастополь

Е. В. Попова

Институт биологии южных морей имени А.О. Ковалевского РАН

Email: adgubanova@gmail.com
Россия, Севастополь

Список литературы

  1. Березина Н. А. Причины, особенности и последствия распространения чужеродных видов амфипод в водных экосистемах Европы // Биологические инвазии в водных и наземных экосистемах. М.–СПб.: Товарищество научных изданий КМК, 2004. С. 254-268.
  2. Губанова А. Д., Поликарпов И. Г., Сабурова М. А. и др. Многолетняя динамика мезозоопланктона (на примере Copepoda) в Севастопольской бухте с 1976 по 1996 гг. // Океанология. 2002. Т. 42. № 4. С. 537-545.
  3. Губанова А. Д. Долговременные изменения видового состава и численности копепод рода Acartia Dana в Севастопольской бухте // Современное состояние биоразнообразия прибрежных вод Крыма (черноморский сектор). Севастополь: ЭКОСИ-Гидрофизика, 2003. C. 94-103.
  4. Загородняя Ю. А. Oithona brevicornis в Севастопольской бухте — случайность или новый вселенец в Черное море? // Морской экологический журнал. 2002. Вып. 61. С. 43.
  5. Одум Ю. Основы экологии: Пер. с англ. М.: Мир, 1975. 740 с.
  6. Финенко Г. А., Романова З. А., Аболмасова Г. И. и др. Гребневики-вселенцы и их роль в трофо-динамике планктонного сообщества в прибрежных районах крымского побережья Чёрного моря (Севастопольская бухта) // Океанология. 2006. Т. 46. № 4. С. 507-517.
  7. Almeda R., Alcaraz M., Calbet A. et al. Metabolic rates and carbon budget of early developmental stages of the marine cyclopoid copepod Oithona davisae // Limnology and Oceanography. 2011. V. 56. № 1. P. 403-414.
  8. Altukhov D. Distribution of Oithona brevicornis (Copepoda: Cyclopoida) population along the Crimean Coast // Морской экологический журнал. 2010. Вып. 9. № 1. С. 71.
  9. Altukhov D., Gubanova A., Mukhanov V. New invasive copepod Oithona davisae Ferrari and Orsi, 1984: seasonal dynamics in Sevastopol Bay and expansion along the Black Sea coasts // Marine Ecology. 2014. №. 35. P. 28-34.
  10. Boxshall G. Alien Species in European Coastal Waters // Aquatic Invasions. 2007. V. 2. № 4. P. 407-410.
  11. Cornils A., Wend-Heckmann B. First report of the planktonic copepod Oithona davisae in the northern Wadden Sea (North Sea): Evidence for recent invasion? // Helgoland Marine Research. 2015. V. 69. № 2. P. 243-248.
  12. Elliott M. Biological pollutants and biological pollution — an increasing cause for concern // Marine Pollution Bulletin. 2003. № 46. P. 275-280.
  13. Elton C. S. The ecology of invasions by animals and plants. London: Methuen, 1958. 181 p.
  14. Ferrari F., Orsi J. Oithona davisae, new species, and Limnoithona sinensis (Burckhardt, 1912) (Copepoda: Oithonidae) from the Sacramento-San Joaquin Estuary, California // J Crustacean Biol. 1984. № 4. P. 106-126.
  15. Gifford D. J., Dagg M. J. Feeding of the estuarine copepod Acartia tonsa Dana: carnivory vs. herbivory in natural microplankton assemblages // Bulletin of Marine Science. 1988. V. 43. № 3. P. 458-468.
  16. Gubanova A., Altukhov D. Establishment of Oithona brevicornis Giesbrecht, 1892 (Copepoda: Cyclopoida) in the Black Sea // Aquatic Invasions. 2007. V. 2. № 4. P. 407-410.
  17. Gubanova A., Altukhov D., Popova E. et al. Trends and changes in mesozooplankton of the Black Sea coastal area as the food source of fish larvae // Marine Research Horizon 2020: Abstracts of International Conference (Varna, Bulgaria, 17-20 September 2013). Varna, Helix Press Ltd, 2013. P. 144.
  18. Gubanova A. D., Altukhov D. A., Stefanova K. et al. Species composition of Black Sea marine planktonic copepods // J. of Marine Systems Special SESAME. 2014. Issue 135. P. 44-52.
  19. Hammer R. M. Scanning electron microscope study of the spermatophore of Acartia tonsa (Copepoda: Calanoida) // Transactions of the American Microscopical Society. 1978. V. 97. № 3. P. 386-389.
  20. Heuschele J., Kiørboe T. The smell of virgins. Mating status of females affects male swimming behaviour in Oithona davisae // J. of Plankton Res. 2012. № 34. P. 929-935.
  21. ICES Zooplankton Methodology manual / Eds. R. P. Haris et al. Academic Press, 2000. 684 p.
  22. Jonsson P., Tiselius P. Feeding behaviour, prey detection and capture efficiency of the copepod Acartia tonsa feeding on planktonic ciliates // Marine Ecology Progress Series. 1990. P. 35-44.
  23. Kideys A. Fall and rise of the Black Sea ecosystem // Science 297. 2002. P. 1482-1483.
  24. Kideys A. E., Roohi A., Bagheri S. et al. Impacts of invasive ctenophores on the fisheries of the Black Sea and Caspian Sea // Oceanography. 2005. V 18. № 2. P 76-85.
  25. Mihneva V., Stefanova K. The non-native copepod Oithona davisae (Ferrari F. D. and Orsi, 1984) in the Western Black Sea: seasonal and annual abundance variability // BioInvasions Records. 2013. V. 2. Issue 2. P. 119-124.
  26. Paffenhofer G. A., Stearnsb D. E. Why is Acartia tonsa (Copepoda: Calanoida) restricted to nearshore environments? // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1988. V. 42. P. 33-38.
  27. Saiz E, Calbet A, Broglio E. Effects of small-scale turbulence on copepods: the case of Oithona davisae // Limnol Oceanogr. 2003. 48. P. 1304-1311.
  28. Saiz E., Griffell K., Calbet A. et al. Feeding rates and prey: predator size ratios of the nauplii and adult females of the marine cyclopoid copepod Oithona davisae // Limnology and Oceanography. 2014. V. 59. Issue 6. P. 2077-2088.
  29. Shvelidze T. First Record of Oithona davisae Ferrari and Orsi, 1984 (Copepoda, Cyclopoida) and Seasonal Variations in the Georgian Black Sea Coast // Academia Journal of Scientific Research. 2016. № 4 (11). P 424-428.
  30. Stoecker D. K., & Egloff D. A. Predation by Acartia tonsa Dana on planktonic ciliates and rotifers // J. of Experimental Marine Biology and Ecology. 1987. V. 110. № 1. P. 53-68.
  31. Svetlichny L., Gubareva E., Khanaychenko A. et al. Adaptive strategy of thermophilic Oithona davisae in the cold Black Sea environment // Turkish Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 2016. V. 16. № 1. P. 77-90.
  32. Temnykh A. & Nishida S. New record of copepod Oithona davisae Ferrari and Orsi in the Black Sea with notes on the identity of “Oithona brevicornis” // Aquatic Invasions. 2012. № 7. P. 425-431.
  33. Turner J. T. The importance of small planktonic copepods and their roles in pelagic marine food webs // Zoological Studies 2004. V. 43. № 2. P. 255-266.
  34. Ueda H. Horizontal distribution of planktonic copepods in inlet waters proceedings of the Fourth International Conference on Copepoda // Bull. Plankton Soc. Japan. Spec. V. 1991. P. 143-160.
  35. Ustun F., Kurt T. First Report of the Occurrence of Oithona Davisae Ferrari F. D.&Orsi, 1984 (Copepoda: Oithonidae) in the Southern Black Sea, Turkey // Turkish Journal of Fisheries and Aquatic Sciences. 2016. № 16. P. 413-420.
  36. Uye S. and Sano K. Seasonal reproductive biology of the small cyclopoid copepod Oithona davisae in a temperate eutrophic inlet // Marine Ecology Progress Series. 1995. № 118. P. 121-128.
  37. Uye S., Sano K. Seasonal variations in biomass, growth rate and production rate of the small cyclopoid copepod Oithona davisae in a temperate eutrophic inlet // Marine Ecology Progress Series. 1998. № 163, P. 37-44.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2019