ADVANCED MORPHOLOGICAL APPROACHES TO THE STUDY OF PERIPHERAL NERVE REGENERATION



Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription or Fee Access

Abstract

This review is devoted to the recovery of peripheral nerves after injury. The prevalence of injuries of nerves and lack of knowledge about the mechanisms of regeneration of peripheral nerve fibers determine the actuality of the problem. Characteristics of the main methods for selective immunohistochemical detection of neuronal markers, proteins of axonal transport, markers of Schwann cells and myelin sheaths are given in the review. Methods of retrograde labeling of motoneurons and sensory neurons are also characterized. The most interesting results of recent experimental studies using these methods are given in the review. There are two basic strategies to connect the segments of nerve damage: the use of biodegradable scaffolds and conduits and the application of stem cells. Stem cells are source of the growth and trophic factors. This paper contains the necessary information about the complicated and efficient methods of molecular and cellular analysis used in studying of the mechanisms of recovery processes which develop in the nervous system after injury. The widespread use of these morphological approaches should help improve the efficiency of scientific research on the development of new medical technologies.

Full Text

Restricted Access

About the authors

E S Petrova

Institute of Experimental Medicine of the North West Branch of the Russian Academy of Medical Sciences

Email: iemmorphol@yandex.ru
St.-Petersburg, Russia

N V Pavlova

Pavlov Institute of Physiology Russian Academy of Sciences

St.-Petersburg, Russia

D E Korzhevsky

Institute of Experimental Medicine of the North West Branch of the Russian Academy of Medical Sciences

St.-Petersburg, Russia

References

  1. Waller A. New method for the study of the nervous system // Lond. J. Med.- 1852.- Vol. 4, № 43.- P. 609-625.
  2. Ramon y Cahal, S. Degeneration and regeneration of the nervous system.- Vol. 1-2.- L.: Oxf. H. Milford, 1928.
  3. Берснев В. П. Исходы микрохирургических операций при повреждении нервов // Ортопедия, травматология и протезирование.- 1987.- № 6.- С. 19-23.
  4. Берснев В. П., Хамзаев Р. И., Борода Ю. И. Результаты эпиневрального шва седалищного нерва // Вестник хирургии им. И. И. Грекова.- 2009.- Т. 168, № 1.- С. 61-63.
  5. Горшков Р. П., Нинель В. Г., Джумагишиев Д. К., Коршунова Г. А. Экспериментальное обоснование прямой длительной электростимуляции при нейротрансплантации периферических нервов // Бюллетень эксперим. биологии и медицины.- 2007.- Т. 143, № 4.- С. 470-472.
  6. Григорович К. А. Хирургическое лечение повреждений нервов.- М.: Медицина, 1981.
  7. Каверина В. В. Регенерация нервов при нейропластических операциях.- Л.: Медицина, 1975.
  8. Evans G. R. Peripheral nerve injury: a review and approach to tissue engineered constructs // Anat. Rec.- 2001.- Vol. 263, № 4.-P. 396-404.
  9. Одинак М. М., Живолупов С. А., Рашидов Н. А., Самарцев И. Н. Особенности развития дегенерационно-реиннервационного процесса при травматических невропатиях и плексопатиях // Вестник Российской Военно-медицинской академии.- 2007.- Т. 4, № 20.-С. 130-140.
  10. Челышев Ю. А., Хафизьянова Р. Х., Рагинов И. С., Вафин А. Ю. Стимуляция регенерации периферического нерва лекарственными средствами // Экспериментальная и клиническая фармакология.- 2000.- Т. 63, № 4.- С. 17-19.
  11. Щудло Н. А., Сизова Т. В., Борисова И. В. и др. Экспериментальное обоснование применения адъювантной терапии церебролизином для оптимизации посттравматической регенерации периферического нерва // Гений ортопедии.- 2007.- № 3.- С. 35-39.
  12. Boyd J. G., Gordon T. A dose-dependent facilitation and inhibition of peripheral nerve regeneration by brain-derived neurotrophic factor // Eur. J. Neurosci.- 2002.- Vol. 15, № 4.- P. 613-626.
  13. Hollowell J. P., Villadiego A., Rich K. M. Sciatic nerve regeneration across gaps within silicone chambers: long-term effects of NGF and consideration of axonal branching // Exp. Neurol.- 1999.- Vol. 110, № 1.- P. 45-51.
  14. Sun W., Sun C., Zhao H. et al. Improvement of sciatic nerve regeneration using laminin-binding human NGF-p // PLoS ONE.- 2009.-Vol. 4, № 7.- eb180.
  15. Terenghi G. Peripheral nerve regeneration and neurotrophic factors // J. Anat.- 1999.- Vol. 194, № 1.- P. 1-14.
  16. Lundborg G., Gelberman R. H., Longo F. M. et al. In vivo regeneration of cut nerves encased in silicone tubes: growth across a six-millimeter gap // J. Neuropathol. Exp. Neurol. 1982.- Vol. 41, № 4.- P. 412-422.
  17. Чалисова Н. И., Чумасов Е. И. Регенерация периферических нервов в просвете имплантированных сосудов. Бюллетень эксперим. биологии и медицины.- 1983.- Т. 96, № 1.- С. 104-107.
  18. Чумасов Е. И., Светикова К. М., Гусихина В. И. Разработка методов соединения поврежденных стволов с целью восстановления их целостности // Бюллетень экспериментальной биологии и медицины.- 1986.- Т. 101, № 9.- С. 374-377.
  19. Федяков А. Г., Древаль О. Н., Севастьянов В. И. и др. Экспериментально-клиническое обоснование применения биодеградируемых имплантатов в хирургическом лечении поражений периферических нервов // Вопросы нейрохирургии им. Н. Н. Бурденко.- 2010.-№ 3.- С. 15-20.
  20. Челышев Ю. А., Богов А. А. Экспериментальное обоснование применения кондуитов нерва // Неврологический вестник.- 2008.- Т. 15, № 4.- С. 101-109.
  21. Bellamkonda R. V. Peripheral nerve regeneration: an opinion on channels, scaffolds and anisotropy // Biomaterials.- 2006.- Vol. 27, № 19.-P.3515-3518.
  22. Geuna S., Nicolino S., Raimondo S. et al. Nerve regeneration along bioengineered scaffolds // Microsurgery.- 2007.- Vol. 27, № 5.-P. 429-438.
  23. Hood B., Levene H. B., Levi A. D. Transplantation of autologois Schwann cells for the repair of segmental peripheral nerve defects // Neurosurg Focus.- 2009.- Vol. 26, № 2.- P. 1-5.
  24. Kingham P. G., Terenghi G. Bioengineered nerve regeneration and muscle reinnervation // J. Anat.- 2006.- Vol. 209, № 4.- P. 511-526.
  25. Shi W., Yao J., Chen X. et al. The delayed repair of sciatic nerve defects with tissue-engineered nerve grafts in rats // Art.cells.Blood substitutes and biotechnology.- 2010.- Vol. 38, № 1.- P. 29-37.
  26. Weber R. A., Breidenbach W. C., Brown R. E. et al. A randomized prospective study of polyglycolic acid conduits for digital nerve reconstruction in humans // Plast. Reconstr. Surg.- 2000.- Vol. 106, № 5.- P. 1036-1045.
  27. Петрова Е. С. Применение стволовых клеток для стимуляции регенерации поврежденного нерва // Цитология.- 2012.- № 7.-С. 525-540.
  28. Челышев Ю. А. Регенерация в нервной системе // Руководство по гистологии / под ред. Р. К. Данилова.- СПб.: СпецЛит, 2011.-Т. 1.- С. 656-665.
  29. Walsh S., Midha R. Use of stem cells to augment nerve injury repair // Neurosurgery.- 2009.- Vol. 65, № 4.- P. 80-86.
  30. Дойников Б. С. Избранные труды по нейроморфологии и невропатологии.- М.: Медгиз, 1955.
  31. Ноздрачев А. Д., Чумасов Е. И. Периферическая нервная система.- СПб.: Наука, 1999.
  32. Обухов Д. К., Сотников О. С., Кругляков П. П. и др. Нервная система // Руководство по гистологии / под ред. Р. К. Данилова.-СПб.: СпецЛит, 2011.- Т. 1.- С. 491-674.
  33. Сотников О. С. Функциональная морфология живого мякотного нервного волокна.- Л: Наука, 1976.
  34. Таюшев К. Г. Руководство по лабораторной нейрогистологической технике.- СПб.: Изд-во Российского научно-исслед. нейрохирургического ин-та им. А. Л. Поленова, 2005.
  35. Hoffman P. N., Lasek R. J. The slow component of axonal transport. Identification of major structural polypeptides of the axon and their generality among mammalian neurons // J. Cell. Biol.- 1975.- Vol. 66, № 2.- P. 351-366.
  36. Sawant L. A., Hasgekar N. N., Vyasarayani L. S. Developmental expression of neurofilament and glial filament proteins in rat cerebellum // Int. J. Dev. Biol.- 1994.- Vol. 38, № 3.- P. 429-437.
  37. Чумасов Е. И., Петрова Е. С., Коржевский Д. Э. Иммуногистохимическое исследование иннервации сердца крысы // Морфология.-2009.- Т. 135, № 2.- С. 33-37.
  38. Чумасов Е. И., Петрова Е. С., Коржевский Д. Э. Распределение и структурная организация автономных нервных аппаратов в поджелудочной железе крысы // Морфология.- 2011.- Т. 139, № 3.- С. 51-58.
  39. Нагорнев В. А., Чумасов Е. И., Коржевский Д. Э. и др. Современные подходы к изучению нервных аппаратов артерий при атеросклерозе и сахарном диабете // Мед. академ. журн.- 2010.- Т. 10, № 3.- С. 19-27.
  40. Lavasani M., Gehrmann S., GharaibehB. et al. Venous graft-derived cells participate in peripheral nerve regeneration // PLoS ONE.- 2011.-Vol. 6, № 9.- e-24801.
  41. Matsumoto K., Ohnishi K., Kiyotani T. et al. Peripheral nerve regeneration across an 80-mm gap bridged by a polyglycolic acid (PGA)-collagen tube filled with laminin-coated collagen fibers: a histological and electrophysiological evaluation of regenerated nerves // Brain Res. - 2000.- Vol. 868, № 2.- P. 315-328.
  42. Toma J. G., McKenzie I. A., Bagli D., Miller F. Isolation and characterization of multipotent skin-derived precursors from human skin // Stem Cells.- 2005.- Vol. 23, № 6.- P. 727-737.
  43. Marchesi C., Pluderi M., Colleoni F. et al. Skin-derived stem cells transplanted into resorbable guides provide functional nerve regeneration after sciatic nerve resection // Glia.- 2007.- Vol. 55, № 4.- P. 425-438.
  44. Shi Y., Zhou L., Tian J., Wang Y. Transplantation of neural stem cells overexprassing glia-derived neurotrophic factor promotes facial nerve regeneration // Acta Otolaryngol.- 2009.- Vol. 129, № 8.- P. 906-914.
  45. Wang A., Tang Z., Park I-H. et al. Induced pluripotent stem cells for neural tissue engineering // Biomaterials.- 2011.- Vol. 32, № 22.-P. 5023-5032.
  46. Nie X., Zhang Y. J., Tian W. D. et al. Improvement of peripheral nerve regeneration by a tissue-engineered nerve filled with ectomesenchymal stem cells // Int. J. Oral. Maxillofac. Surg.- 2007.- Vol. 36, № 1.- P. 32-38.
  47. Shen C. C., Yang Y. C., Liu B. S. Peripheral nerve repair of transplanted undifferentiated adipose tissue-derived stem cells in a biodegradable reinforced nerve conduit // J. Biomed. Mater. Res. A.- 2012.- Vol. 100, № 1.- P. 48-63.
  48. Lopatina T., Kalinina N., Karagyaur M. et al. Adipose-derived stem cells stimulate regeneration of peripheral nerves: BDNF secreted by these cells promotes nerve healing and axon growth de novo // PLoS ONE.- 2011.- Vol. 6, № 3.- e17899.
  49. Fu C. Y., Dai L. G., Chiu I. M. et al. Sciatic nerve regeneration by microporous nerve conduits seeded with glial cell line-derived neurotrophic factor or brain-derived neurotrophic factor gene transfected neural stem cells // Artif. Organs.- 2011.- Vol. 35, № 4.- P. 363-372.
  50. Heine W., Conant K., Griffin J. W., Hoke A. Transplanted neural stem cells promote axonal regeneration through chronically denervated peripheral nerves // Exp. Neuroligy.- 2004.- Vol. 189, № 2.- P. 231-240.
  51. Murakami T., Fujimoto Y., Yasunaga Y. et al. Transplanted neuronal progenitor cells in a peripheral nerve gap promote nerve repair // Brain Res.- 2003.- Vol. 974, № 1-2.- P. 17-24.
  52. Radtke C., Aizer A. A., Agulian S. K. et al. Transplantation of olfactory ensheathing cells enhances peripheral nerve regeneration after microsurgical nerve repai // Brain Res.- 2009.- Vol. 1254.- P. 10-17.
  53. Portier M. M., de Nechaud B., Gros F. Peripherin, a new member of the intermediate filament protein family // Dev. Neurosci.- 1983-1984.-Vol. 6, № 6.- P. 335-344.
  54. Beaulieu J. M., Nguyen M. D., Julien J. P. Late onset of motor neurons in mice overexpressing wildtype peripherin // J. Cell Biol.- 1999.-Vol. 147, №3.- P. 531-544.
  55. Barclay M., Julien J. P., Ryan A. F., Housley G. D. Type III intermediate filament peripherin ingibits neuritogenesis in type spiral ganglion neurons in vitro // Neurosci Lett.- 2010.- Vol. 478, № 2.- P. 51-55.
  56. Helfand B. T., Mendez M. G., Pugh J. et al. A role for intermediate filaments in determining and maintaining the shape of nerve cells // Mol. Biol. Cell.- 2003.- Vol.14, № 12.- P. 5069-5081.
  57. Lariviere R. C., Nguyen M. D., Ribeiro-da-Silva A., Julien J. Р. Reduced number of unmyelinated sensory axons in peripherin null mice // J. Neurochem.- 2002.- Vol. 81, № 3.- P. 525-532.
  58. Portier M. M., Escurat M., Landon F. et al. Peripherin and neurofilaments: expression and role during neural development // C. R. Acad. Sci. III.- 1993.- Vol. 316, № 9.- P. 1124-1140.
  59. Fornaro M., Lee J. M., Raimondo S. et al. Neuronal intermediate filament expression in rat dorsal root ganglia sensory neurons: an in vivo and in vitro study // Neuroscience.- 2008.- Vol. 153, № 4.- P. 1153-1163.
  60. Chadan S., Le Gall J. Y., Di Giamberardino L., Filliatreau G. Axonal transport of type III intermediate filament protein peripherin in intact and regenerating motor axons of the rat sciatic nerve // J. Neurosci.- 1994.- Vol. 39, № 2.- P. 127-139.
  61. Jackman A., Fitzgerald M. J. Development of peripheral hindlimb and central spinal cord innervation by subpopulations of dorsal root ganglion cells in the embryonic rat // Comp Neurol.- 2000.- Vol. 418, № 3.- P. 281-298.
  62. Mathiau P., Escurat M., Aubineau P. Immunohistochemical evidence for the absence of central neuron projection to pial blood vessels and dura mater // Neurosci.- 1993.- Vol. 52, № 3.- Р. 667-676.
  63. Kawasaki Y., Yoshimura K., Harii K., Park S. Identification of myelinated motor and sensory axons in a regenerating mixed nerve // J. Hand. Surg. Am.- 2000.- Vol. 25, № 1.- P. 104-111.
  64. Macias M. Y., Lehman C. T., Sanger J. R., Riley D. A. Myelinated sensory and alpha motor axon regeneration in peripheral nerve neuromas // Muscle Nerve.- 1998.- Vol. 21, № 12.- P. 1748-1758.
  65. Lago N., Ceballos D., Rodriguesz F. J. et al. Long term assessment of axonal regeneration through polyimide regenerative electrodes to interface the peripheral nerve // Biomaterials.- 2005.- Vol. 26, № 14.- P. 2021-2031.
  66. Castro J., Negredo P., Avendano C. Fiber composition of the rat sciatic nerve and its modification during regeneration through a sieve electrode // Brain Res.- 2008.- Vol. 1190.- P. 65-77.
  67. Григорьев И. П., Василенко М. С., Сухорукова Е. Г., Коржевский Д. Э. Применение различных антител к тирозингидроксилазе для изучения катехоламинергических систем головного мозга млекопитающих // Морфология.- 2010.- Т. 138, № 6.- С. 60-63.
  68. Отеллин В. А., Арушанян Э. Б. Нигрострионигральная система.- М.: Медицина, 1989.
  69. Берснев В. П., Яковенко И. В., Семенютин В. Б., Кокин Г. С. Хирургическое лечение поврежденных нервов с учетом их кровотока и данных интраоперационной диагностики.- Л.: Из-во Рос. Научно-иссл. нейрохирург. ин-та им. А. Л. Поленова, 1991.
  70. Oakley B. R. An abundance of tubulins // Trends in Cell Biology.- 2000.- Vol. 10, № 12.- Р. 537-542.
  71. Luduena R. F., Shooter E. M., Wilson L. Structure of the tubulin dimmer // J. Biol. Chem.- 1977.- Vol. 252, № 20.- P. 7006-7014.
  72. Dutcher S. K. The tubulin fraternity: alpha to eta // Curr. Opin. Cell. Biol.- 2001.- Vol. 13, № 1.- P. 49-54.
  73. Katsetos C. D., Legido A., Perentes E., Mork S. J. Class III beta-tubulin isotype: a key cytoskeletal protein at the crossroads of developmental neurobiology and tumor neuropathology // J. Child Neurol.- 2003.- Vol. 8, № 12.- P. 851-866.
  74. Svendsen C. N., Bhattacharyya A, Tai Y. T. Neurons from stem cells: preventing an identity crisis // Nat. Rev. Neurosci.- 2001.- Vol. 2, № 11.- P. 831-834.
  75. Коржевский Д. Э., Карпенко М. Н., Кирик О. В. Белки, ассоциированные с микротрубочками, как показатели дифференцировки и функционального состояния нервных клеток // Морфология.- 2011.- Т. 139, № 1.- С. 13-21.
  76. Zhang P. B., Li W. S., Gao M. et al. Culture and identification of neural stem cells from mouse embryos // Zhonqquo. Dang. Dai. Er. Ke. Za. Zhi.- 2011.- Vol. 13, № 3.- P. 244-247.
  77. Коржевский Д. Э., Петрова Е. С., Кирик О. В. и др. Нейрональные маркеры, используемые при изучении дифференцировки стволовых клеток // Клеточная трансплантология и тканевая инженерия.- 2010.- Т. 5, № 3.- С. 57-63.
  78. Sabri F., Cole J. A., Scarbrough M. C., Leventis N. Investigation of polyurea-crosslinked silica aerogels as a neuronal scaffold: a pilot study // PLoS One.- 2012.- Vol. 7, № 3.- e33242.
  79. Chung T. W., Yang M. C., Tseng C. C. et al. Promoting regeneration of peripheral nerves in-vivo using new PCL-NGF/Tirofiban nerve conduits // Biomaterials.- 2011.- Vol. 32, № 3.- P. 734-743.
  80. Amoh Y., Kanoh M., Niiyama S. et al. Human hair follicle pluripotent stem (hfPS) cells promote regeneration of peripheral- nerve injury: an advantageous alternative to ES and iPS cells // J. Cell. Biochem.- 2009.- Vol. 107, № 5.- P. 1016-1020.
  81. Amoh Y., Aki R., Hamada Y., Niiyama S. et al. Nestin-positive hair follicle pluripotent stem cells can promote regeneration of impinged peripheral nerve injury // J. Dermatology.- 2012.- Vol. 39, № 1.- P. 33-38.
  82. Jackson P., Thompson R. J. The demonstration of new human brain-specific proteins by high-resolution two-dimensional polyacrylamide gel electrophoresis // J. Neurol. Sci.- 1981.- Vol. 49, № 3.- P. 429-438.
  83. Wilkinson K. D., Lee K. M., Deshpande S. et al. The neuron-specific protein PGP 9.5 is a ubiquitin carboxyl-terminal hydrolase // Science.- 1989.- Vol. 246, № 4930.- P. 670-673.
  84. Gulbenkian S., Wharton J., Polak J. M. The visualisation of cardiovascular innervation in the guinea pig using an antiserum to protein gene product 9.5 (PGP 9.5) // J. Autonomic Nervous System.- 1987.- Vol. 18, № 3.- P. 235-247.
  85. Anlauf M., Schafer M. K., Eiden L., Weihe E. Chemical coding of the human gastrointestinal nervous system:cholinergic,VIPergic,and catecholaminergic phenotypes // J. Comparative Neurology.- 2003.- Vol. 459, № 1.- P. 90-111.
  86. Pilmane M., Ozolina L., Abola Z. et al. Growth factors, their receptors, neuropeptide-containing innervation, and matrix metalloproteinases in the proximal and distal ends of the esophagus in children with esophageal atresia // Medicina (Kaunas).- 2011.- Vol. 47, № 8.- P. 453-460.
  87. Takahashi T., Kakita A., Sakamoto I. et al. Immunohistochemical and electron microscopic studyof extrinsic hepatic reinnervation following orthotopic liver transplantation inrats // Liver.- 2001.- Vol. 21, № 5.- P. 300-308.
  88. Gingras M., Paradis I., Berthod F. Nerve regeneration in a collagen-chitosan tissue-engineered skin transplanted on nude mice // Biomaterials.- 2003.- Vol. 24, № 9.- P. 1653-1661.
  89. Martinez-Martinez E., Toscano-Marquez B., Gutierrez-Ospina G. Long-term effects of Neonatal capsaicin treatment on intraepidermal nerve fibers and keratinocyte proliferation in rat glabrous skin // Anat. Rec.- 2011.- Vol. 294, № 1.- P. 173-184.
  90. Pintelon I., Brouns I., Proost I. et al. Sensory receptors in the visceral pleura:neurochemical coding and live staining in whole mounts // American Journal of Respiratory Cell and Molecular Biology.- 2007.- Vol. 36, № 5.- P. 541-551.
  91. Nakajima T., Murabayashi C., Ogawa K., Taniguchi K. Immunoreactivity of protein gene product 9.5 (PGP 9.5)in the developing hamster olfactory bulb // Anat. Rec.- 1998.- Vol. 250, № 2.- P. 238-244.
  92. Lossi L., Ghidella S., Marroni P., Merighi A. The neurochemical maturation of the rabbit cerebellum // J. Anat.- 1995.- Vol. 187, № 3.-P. 709-722.
  93. Tollet J., Everett A. W., Sparrow M. P. Spatial and temporal distribution of nerves, ganglia, and smooth muscle during the early pseudoglandular stage of fetal mouse lung development // Dev. Dyn.- 2001.- Vol. 221. № 1.- P. 48-60.
  94. Karanth S. S. Ontogeny of nerves and neuropeptides in skin of rat: an immunocytochemical study // Exp. Dermatol.- 1994.- Vol. 3, № 4.-P. 171-175.
  95. Jen P. Y., Dixon J. S. Development of peptide-containing nerves in the human fetal prostate gland // J. Anat.- 1995.- Vol. 187, № 1.-P. 169-179.
  96. Lin W. M., Hsieh S. T., Huang T. et al. Ultrastructural localization and regulation of protein gene product 9.5 // NeuroReport.- 1997.- Vol. 8, № 14.- P. 2999-3004.
  97. Kalbermatten D. F., Pettersson J., Kingham P. J. et al. New fibrin conduit for peripheral nerve repair // J. Reconstr Microsurg.- 2009.-Vol. 25, № 1.- P. 27-33.
  98. Di Summa P. G., Kingham P. J., Raffoul W. et al. Adipose-derived stem cells enhance peripheral nerve regeneration // J. Plast.Reconstr. Aesthet. Surg.- 2010.- Vol. 63, № 9.- P. 1544-1552.
  99. Hoffman P. N. Expression of GAP-43, a rapidly transported growth-associated protein, and class II beta tubulin, a slowly transported cytoskeletal protein, are coordinated in regenerating neurons // J.Neurosci.- 1989.- Vol. 9, № 3.- P. 893-897.
  100. Basi G. S., Jacobson I., Virag J. et al. Primary structure and transcriptional regulation of GAP-43, a protein associated with neuronal growth // Cell.- 1987.- Vol. 49.- Р. 785-791.
  101. Gajda M., Litwin J. A., Tabarowski Z. et al. Development of rat tibia innervation: colocalization of autonomic nerbe fiber markers with growth-associated protein 43 // Cells Tissues Organs.- 2010.- Vol. 191, № 6.- P. 489-499.
  102. Bursova S., Dubovy P., Vlckova-Moravcova E. et al. Expression of growth-associated protein 43 in the skin nerve fibers of patients with type 2 diabetes mellitus // J. Neurological Sci.- 2012.- Vol. 315, № 1-2.- P. 60-63.
  103. Schofield E. C., Clausen J. A., Burcher E., Moore K. H. GAP-43 immunoreactivity of subepithelial and detrusor muscle nerve fibres in patients with refractory idiopathic detrusor overactivity // Neurourology and urodynamics.- 2005.- Vol. 24, № 4.- P. 325-333.
  104. McDonald D., Cheng C., Chen Y., Zochodne D. Early events of peripheral nerve regeneration // Neuron Clia Biol.- 2006.- Vol. 2, № 2.-P. 139-147.
  105. Whitworth I. H., Terenghi G., Green C. J. et al. Targeted delivery of nerve growh factor via fibronectin conduits assists nerve regeneration in control and diabetic rats // Eur. J. Neurosci.- 1995.- Vol. 7, № 11.- P. 2220-2225.
  106. Cheng C., Zochodne D. W. In vivo proliferation, migration and phenotypic changes of Schwann cells in the presence of myelinated fibers // Neuroscience.- 2002.- Vol. 115, № 1.- P. 321-329.
  107. Moore B. W. A soluble protein characteristic of the nervous system // Biochem. Biophys. Res. Commun.- 1965.- Vol. 19, № 6.- P. 739-744.
  108. Одинак М. М., Цыган Н. В., Иванов А. М. и др. Белок S100p - биомаркер повреждения головного мозга // Вестник Российской Военно-медицинской академии.- 2011.- Т. 1, № 33.- С. 210-214.
  109. Полетаев А. Б., Шерстнев В. В. Белки группы. S100p: обзор функциональных свойств // Успехи совр. биол.- 1987.- Т. 103, № 1.- С. 124-132.
  110. Траилин А. В., Левада О. А. Белок S100p: нейробиология, значение при неврологической и психиатрической патологии // Международный неврологический журнал.- 2009.- № 1.- С. 166-175.
  111. Abraha H. D., Butterworth J., Bath P. M. W. et al. Serum S-100 protein, relationship to clinical outcome in acute stroke // Ann. Clin. Biochem.- 1997.- Vol. 34, № 5.- P. 546-550.
  112. Elting J. W., De Jager A. E. J., Teelken A. W. et al. Comparison of serum S-100 protein levels following stroke and traumatic brain injury // J. Neurol. Sci.- 2000.- Vol. 181, № 1-2.- P. 104-110.
  113. PeskindE. R., Griffin W. S., Akama K. T. et al. Cerebrospinal fluid S100p is elevated in the earlier stages of Alzheimer’s disease // Neurochem. Int.- 2001.- Vol. 39, № 5-6.- P. 409-413.
  114. Donato R. Functional roles of S100 proteins, calcium-binding proteins of the EF-hand type // Biochimica et Biophysica Acta.- 1999.- Vol. 1450, № 3.- P. 191-231.
  115. Cui L., Jiang J., Wei L. et al. Transplantation of embryonic stem cells improves nerve repair and functional recovery after severe sciatic nerve axotomy in rats // Stem cells.- 2008.- Vol. 26, № 5.- P. 1356-1365.
  116. Dombrowski M. A., Sassaki M., Lankford K. L. et al. Myelination and nodal formation of regenerated peripheral nerve fibers following transplantation of acutely prepared olfactory ensheathing cells // Brain Res.- 2006.- Vol. 1125, № 1.- P. 1-8.
  117. Mendell J. R., Whitaker J. N. Immunocytochemical localization studies of myelin basic protein // J. Cell Biol.- 1978.- Vol. 76, № 2.-P. 502-511.
  118. Riccio P., Fasano A., Borenshtein N. et al. Multilamellar packing of myelin modeled by lipid-bound MBP // J. Neurosci Res.-2000.-Vol. 59, № 4.- P. 513-521.
  119. Сухорукова Е. Г., Кирик О. В., Петрова Е. С. Глиальные маркеры // Теоретические основы и практическое применение методов иммуногистохимии / под ред. Д. Э. Коржевского.- СПб.: СпецЛит, 2012.- С. 81-88.
  120. Чехонин В. П., Гурина О. И., Дмитриева Т. Б. и др. Основной белок миелина. Строение, свойства, функции, роль в диагностике демиелинизирующих заболеваний // Биомедицинская химия.- 2000.- Т. 46, № 6.- С. 560-563.
  121. Bodhireddy S. R., Lyman W. D., Rashbaum W. K., Weidenheim K. M. Immunohistochemical detection of myelin basic protein is a sensitive marker of myelination in second trimaster human fetal spinal cord // J. Neuropathol Exp. Neurol.- 1994.- Vol. 53, № 2.- P. 144-149.
  122. Okada K., Tanaka H., Temporin K. et al. Methylcobalamin increases Erk1/2 and Akt activities through the methylation cycle and promotes nerve regeneration in a rat sciatic nerve injury model // Exp. Neurology.- 2010.- Vol. 222, № 2.- P. 191-203.
  123. Liu W., Ren Y., Bossert A., Wang X. et al. Allotransplanted neurons used to repair peripheral nerve injury do not elicit overt immunogenicity // PLos One.- 2012.- Vol. 7, № 2.- e31675.
  124. Garcia-Suarez O., Montano J. A., Esteban I. et al. Myelin basic protein-positive nerve fibres in human Meissner corpuscles // J. Anat.-2009.- Vol. 214, № 6.- P. 888-893.
  125. Архипова С. С., Рагинов И. С., Мухитов А. Р., Челышев Ю. А. Клетки-сателлиты чувствительных нейронов после различных типов травм седалищного нерва крысы // Морфология.- 2009.- Т. 135, № 3.- С. 29-34.
  126. Рагинов И. С., Челышев Ю. А. Посттравматическое выживание чувствительных нейронов различных субпопуляций // Морфология.- 2003.- Т. 124, № 4.- С. 47-50.
  127. Челышев Ю. А., Рагинов И. С., Гусева Д. С., Масгутов Р. Ф. Выживание и фенотипическая характеристика аксотомированных нейронов спинальных ганглиев // Морфология.- 2004.- Т. 125, № 3.- С. 45-49.
  128. Fawcett J. W., Keynes R. J. Peripheral nerve regeneration // Annu Rev. Neurosci.- 1990.- Vol. 13.- Р. 43-60.
  129. Челышев Ю.А. Факторы поддержания регенерации периферических нервных проводников // Успехи физиологических наук.- 1995.-Т. 26, № 3.- С. 57-77.
  130. Liuzzi F. J., Tedeschi B. Peripheral nerve regeneration // Neurosurg. Clin. N. Am.- 1991.- Vol. 2, № 1.- P. 31-42.
  131. Буреш Я., Бурешова О., Хьюстон Д. П. Методики и основные эксперименты по изучению мозга и поведения.- М.: Высшая школа, 1991.
  132. Макаров Ф. Н. Исследование связей нервной системы с помощью аксонального транспорта пероксидазы хрена // Архив анат., гист. и эмбриол.- 1979.- Т. 77, № 9.- С. 108-115.
  133. Peyronnard J. M., Charron L. Motor and sensory neurons of the rat sural nerve: a horseradish peroxidase study // Muscle Nerve.- 1982.-Vol. 5, № 8.- P. 654-660.
  134. Тимофеева Л. Б., Благова Н. В., Величанская А. Г. и др. Морфология популяций чувствительных и моторных нейронов, формирующих седалищный нерв норме и при его перерезке у взрослых крыс // Современные технологии в медицине.- 2010.- № 3.- С. 18-23.
  135. Richmond F. J. R., Gladdy R., Creasy J. L. et al. Efficacy of seven retrograde tracers, compared in multiple studies of feline motoneurones // J.Neurosci. Methods.- 1994.- Vol. 53, № 1.- P. 35-46.
  136. Zele N., Skeletj J., Bajrovic F. F. Efficacy of fluorescent trasers in retrograde labeling of cutaneous afferent neurons in the rat // J. Neurosci. Mwtnods.- 2010.- Vol. 191, № 20.- P. 208-214.
  137. Ding T., Luo Z. J., Zheng Y. et al. Rapid repair and regeneration of damaged rabbit sciatic nerves by tissue-engineered scaffold made from nanosilver and collagen type I. // Ingury.- 2010.- Vol. 41, № 5.- P. 522-527.
  138. Yang Y., Ding F., Wu J. et al. Development and evaluation of sink finrin-based nerve grafts used for peripheral nerve regeneration // Biomaterials.- 2007.- Vol. 28, № 36.- P. 5526-5535.
  139. Sulaiman O. A., Gordon T. Effects of short- and long-term Schwann cell denervation on peripheral nerve regeneration, myelination, and size // Glia.- 2000.- Vol. 32, № 3.- P. 234-246.
  140. Clavenzani P., Scapolo P. A., Callegari E. et al. Motoneuron organisation of the muscles of the spinal accessory complex of the sheep investigated with the fluorescent retrograde tracer technique // J. Anat.- 1994.- Vol. 184, № 2.- P. 381-385.
  141. Novikov L., Novikova L., Kellerth J. O. Brain-derived neurotrophic factor promotes axonal raganeration and long-term survival of adult rat spinal motoneurons in vivo // Neurosci.- 1997.- Vol. 79, № 3.- P. 765-774.
  142. Walsh S., Gordon T., Addas B. M. et al. Skin-derived precursor cells enhance peripheral nerve regeneration following chronic denervation // Exp. Neurology.- 2010.- Vol. 223, № 1.- P. 221-228.

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) 2012 Petrova E.S., Pavlova N.V., Korzhevsky D.E.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 74760 от 29.12.2018 г.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies