Role of the plant heterotrimeric G-proteins in the signal pathways regulation

Cover Page

Abstract


Animal and fungal heterotrimeric G-proteins are among the well-known regulators of signaling pathways. Plant studies have shown that G-proteins may also be involved in the regulation of many processes. G-proteins are involved in hormonal regulation, control of cell proliferation, response to abiotic factors, control of biotic interactions and many others. It turned out that with a smaller variety of subunits, G-proteins of plants can have a greater variety of mechanisms for activating and transmitting signals. However, for most processes in plants the mechanisms of operation of heterotrimeric G-proteins remain poorly understood. This review is devoted to the analysis of modern ideas about the structure and functioning of heterotrimeric plant G proteins.


ВВЕДЕНИЕ

Значительный интерес к изучению гетеротримерных G-белков (от англ. G-protein) обусловлен их способностью контролировать самые разнообразные процессы (рост и развитие, метаболизм, ответные реакции на действие биотических и абиотических факторов и др.), которая осуществляется благодаря взаимодействию гетеротримерных G-белков с различными рецепторами. В связи с этим гетеротримерные G-белки хорошо известны как участники сигнальных путей у эукариот.

Свое название G-белки получили из-за способности связывать гуаниновые нуклеотиды (ГТФ или ГДФ), что приводит к изменению их активности. Принято выделять гетеротримерные G-белки, которые формируют комплекс, состоящий из α-, β- и γ-субъединиц. Кроме того, отдельный класс представляют мономерные малые G-белки, обладающие способностью гидролизовать ГТФ (ГТФазы). Малые G-белки имеют молекулярную массу около 20–25 кДа, а их единственная полипептидная цепь гомологична α-субъединице гетеротримерных G-белков. Обе группы G-белков участвуют во внутриклеточной сигнализации, но данный обзор будет посвящен изучению гетеротримерных G-белков.

Несмотря на то что гетеротримерные G-белки являются, по-видимому, универсальными сигнальными регуляторами у всех эукариот, большая часть исследований по G-белкам была посвящена изучению их участия в процессах, протекающих у человека и животных [1].

В 90-е гг. с помощью ингибиторов и агонистов гетеротримерных G-белков было впервые показано их присутствие и функционирование в растениях [2–5]. В этих работах было установлено участие гетеротримерных G-белков в ответе растений на действие многих фитогормонов, развитии реакции на свет и других процессах [6–9]. Было выявлено несколько мутантов, дефектных по отдельным субъединицам гетеротримерных G-белков, что позволило детально изучить особенности строения G-белков у растений [10, 11]. Несколько позже была показана роль G-белков в контроле биотических взаимоотношений растений и микроорганизмов — защите от патогенов [12–14] и развитии симбиотических взаимоотношений [15–19]. В связи с тем что данные взаимодействия растений представляют значительный практический интерес, изучение возможных механизмов регуляции устойчивости или, напротив, восприимчивости растений к различным микроорганизмам с участием гетеротримерных G-белков имеет большое значение. Однако механизмы функционирования сигнальных путей с участием гетеротримерных G-белков у растений изучены недостаточно.

СТРУКТУРА И ФУНКЦИОНИРОВАНИЕ ГЕТЕРОТРИМЕРНЫХ G-БЕЛКОВ

Строение и активация гетеротримерного G-белка

У животных G-белок в неактивном состоянии формирует гетеротримерный комплекс из α-, β- и γ-субъединиц, ассоциированных с мембраной (рис. 1, а) [20]. В неактивном состоянии α-субъединица ассоциирована с ГДФ (гуанозиндифосфатом) [21]. Весь комплекс соединен с GPCR-рецептором (от англ. G-protein coupled receptor — рецептор, сопряженный с G-белком). Отличительной структурной особенностью GPCR-рецептора является присутствие семи трансмембранных доменов в его составе.

 

Рис. 1. Сравнение путей активации гетеротримерных G-белков у животных (а) и растений (б, в); б — RGS-зависимый путь активации, в — RGS-независимый путь активации (по [24], с изменениями)

 

При связывании лиганда активируется GPCR, и в этом случае рецептор стимулирует обмен гуаниновых нуклеотидов на α-субъединице (выступает в качестве фактора обмена нуклеотидов, от англ. Guanine nucleotide exchange factor, GEF), что выражается в отсоединении ГДФ и присоединении ГТФ. При этом происходит активация компонентов комплекса из-за конформационных изменений в присутствии нуклеотида. Это приводит к диссоциации комплекса на α-субъединицу и β-, γ-субъединицы, последние выступают в роли мессенджеров, проводящих сигнал далее (см. рис. 1, а). После активации α-субъединица, будучи ГТФазой, катализирует гидролиз ГТФ до ГДФ, что переводит ее в неактивное состояние, и комплекс из α-, β- и γ-субъединиц вновь собирается [22]. Особое значение имеет растворимый белок RGS — регулятор сигнального пути, активируемого G-белком (от англ. regulator of G-protein signaling, RGS) (см. рис. 1, а). Данные белки у животных локализованы в цитоплазме и характеризуются наличием так называемого RGS-мотива, который необходим для узнавания α-субъединицы. Белки RGS усиливают гидролиз ГТФ до ГДФ у α-субъединиц, регулируя тем самым интенсивность и продолжительность действия гетеротримерного G-белка (стимулируя сборку комплекса α-, β- и γ-субъединиц) [23].

Гетеротримерные G-белки обнаружены и у грибов [25–29]. Наиболее подробно изучены они у представителей групп Ascomycota, Basidiomycota и Zygomycota. У грибов выявлены GPCR-рецепторы с семью трансмембранными доменами [25], которые на основании структурно-функциональной гомологии близки GPCR животных [29]. Однако для гетеротримерных G-белков грибов характерно меньшее разнообразие α-, β- и γ-субъединиц по сравнению с животными.

Сходное влияние GPCR-рецепторов на гетеротримерные G-белки позволяет судить об эволюционном родстве сигнальных путей с участием этих регуляторов у животных и грибов [30]. У грибов также выявлен цитоплазматический RGS-белок, влияющий на инактивацию α-субъединицы. Вместе с тем у них обнаружены и уникальные RGS-белки [31] c семью трансмембранными доменами. Сходные по структуре RGS-белки были выявлены также у растений [32] и будут рассмотрены ниже. Это указывает на наличие разнообразных путей передачи сигнала с участием гетеротримерных G-белков у грибов.

За прошедшие два десятилетия были проведены исследования, которые позволили изучить особенности структурной организации гетеротримерных G-белков и их функционирования у растений. Следует отметить, что единичные GPCR-подобные белки были выявлены у отдельных растений. В частности, у арабидопсиса обнаружен белок GCR1, имеющий семь трансмембранных доменов, что показывает его сходство с GPCR животных [1]. Однако у GCR1-рецептора способность стимулировать обмен нуклеотидов у субъединиц G-белка не обнаружена, что ставит под сомнение его функциональную активность [1, 24, 33].

Вместе с тем у растений выявлен уникальный регулятор — белок RGS, который в отличие от RGS животных помимо RGS-мотива имеет семь трансмембранных доменов, так же как и GPCR-рецептор животных и грибов [32]. Из-за сходства строения трансмембранных доменов первоначально предполагали, что RGS растений может играть роль GPCR-рецептора, однако в дальнейшем это не подтвердилось [1, 24].

В неактивном состоянии в комплексе с RGS находятся α-, β- и γ-субъединицы гетеротримерного G-белка (рис. 1, б). В отличие от животных, α-субъединица растений, помимо присущей ей ГТФазной активности, способна самопроизвольно обменивать ГДФ на ГТФ (спонтанная активация без участия GEF) [34]. Однако под влиянием RGS α-субъединица действует преимущественно как ГТФаза, которая осуществляет гидролиз ГТФ до ГДФ, поддерживая неактивное состояние гетеротримерного G-белка (см. рис. 1, б) [35]. При активации RGS гидролиз ГТФ в α-субъединице прекращается, что приводит к ее активации, распаду гетеротримерного комплекса на α-, β- и γ-субъединицы и дальнейшему проведению сигнала, а сам RGS претерпевает эндоцитоз (см. рис. 1, б) [36].

Таким образом, несмотря на структурные различия, биохимическая активность RGS у животных и растений сходна. В составе комплекса RGS выполняет функцию стимулятора гидролиза ГТФ α-субъединицей, в то время как GPCR у животных стимулирует обмен ГДФ на ГТФ (выполняет функцию GEF), активируя α-субъединицу. Несмотря на структурное сходство между RGS и GPCR, функциональной аналогии между этими классами белков обнаружено не было. В связи с этим RGS не играет роли GPCR в растениях [1, 24].

Следует отметить, что координация активности G-белков растений может осуществляться как через RGS, так и непосредственно самими рецепторами к разным лигандам и связанными с ними внутриклеточными регуляторами (рис. 1, в). В этих случаях не требуются белки RGS и сигнал поступает непосредственно от мембранного рецептора. Это было показано на примере Arabidopsis thaliana для атипичной большой α-субъединицы AtXLG2, c которой взаимодействует комплекс рецепторов AtFLS2 и AtBAK1 к белку жгутика бактерий флагеллину. При взаимодействии комплекса AtFLS2/AtBAK1 с активным эпитопом флагеллина (пептидом flg22) активируется внутриклеточная протеинкиназа AtBIK1, которая фосфорилирует большую α-субъединицу AtXLG2 гетеротримерного G-белка и связанную с ним НАДФН-оксидазу AtRBOH (см. рис. 1, в). Это способствует диссоциации гетеротримерного G-белка и проведению сигнала, регулирующего неспецифический иммунный ответ у арабидопсиса (см. рис. 1, в) [12].

Аналогичный механизм обнаружен и при рецепции хитоолигосахаридов, которые являются сигнальными молекулами для LysM-рецептор-подобной киназы (LysM-РПК) AtCERK1. С помощью разделенного на N- и C-концевые части убиквитина (от англ. split-ubiquitin assay) и бимолекулярной флуоресцентной комплементации (от англ. bimolecular fluorescence complementation, BiFC) было показано, что активированная LysM-РПК AtCERK1 способна взаимодействовать с α-субъединицей G-белка (AtGPA1), что, вероятно, приводит к ее фосфорилированию, диссоциации комплекса субъединиц G-белка и передаче сигнала в клетку [19].

Особую роль RGS-независимый путь передачи сигнала с участием гетеротримерных G-белков играет, по-видимому, у однодольных растений. Несмотря на то что белки RGS обнаружены у всех изученных двудольных растений, они утеряны у большинства однодольных, за исключением единичных видов (среди них просо Setaria italica и пальма Phoenix dactylifera) [34, 37].

На основании анализа литературных данных можно сделать вывод, что классические представления о принципе работы гетеротримерных G-белков в клетках животных и грибов существенно отличаются от того, как организованы и функционируют эти белки у растений. Сравнительная схема путей активации гетеротримерных G-белков представлена на рис. 1.

Разнообразие субъединичного состава G-белков

В 2001 г. была проведена работа по созданию 3D-моделей α-, β- и γ-субъединиц G-белка у растений. Авторы сравнили полученные модели с аналогичными структурами уже хорошо изученных субъединиц гетеротримерных G-белков у животных и сделали вывод о сходстве их структурной организации [38].

G-белки у растений отличаются малой вариабельностью субъединиц по сравнению с животными. В то время как у человека обнаружены 23 варианта α-субъединиц, 5 вариантов β-субъединиц и 12 вариантов γ-субъединиц, у A. thaliana присутствует всего одна каноничная α-субъединица (AtGPA1), три варианта неканоничных (от англ. extra-large G-protein alpha, XLG) α-субъединиц (AtXLG1, AtXLG2, AtXLG3), одна β-субъединица (AtAGB1) и три варианта γ-субъединиц (AtAGG1, AtAGG2, AtAGG3) G-белка (см. рис. 2) [24]. Схемы организации субъединиц гетеротримерных G-белков приведены на рис. 2.

 

Рис. 2. Схема организации субъединиц гетеротримерных G-белков и RGS растений. Даны обозначения соответствующих генов и номера последовательностей в базах данных для некоторых модельных растений. Приведена масштабная линейка, соответствующая 100 аминокислотным остаткам. TM — трансмембранный домен; CaaX — домен пренилирования (по [24], с изменениями)

 

Отметим, что в составе XLG и некоторых γ-субъединиц обнаружены сигналы ядерной локализации. Можно предположить, что данные участники могут являться непосредственными передатчиками сигнала от мембранных рецепторов в ядро.

ПЕРЕДАЧА СИГНАЛА ОТ ГЕТЕРОТРИМЕРНОГО G-БЕЛКА У ЖИВОТНЫХ И ГРИБОВ

Гетеротримерные G-белки как участники внутриклеточных путей передачи сигнала должны не только воспринимать сигнал от активированного рецептора, но и передавать его другим компонентам пути. Для животных G-белков в достаточной мере определен круг возможных «мишеней», которые активируют субъединицы гетеротримерных G-белков. Одной из первых открытых внутриклеточных «мишеней» стал фермент аденилатциклаза, который необходим для синтеза вторичного посредника — циклического аденозинмонофосфата (цАМФ) [39]. С аденилатциклазой взаимодействуют различные α-субъединицы, а также некоторые комплексы β- и γ-субъединиц, при этом одни из них активируют синтез цАМФ, а другие подавляют [40]. Кроме того, G-белки могут регулировать ферменты с противоположной функцией — цГМФ-фосфодиэстеразы, которые разрушают фосфодиэфирные связи в цГМФ [41].

Фосфолипазы С и D, участвующие в гидролизе мембранных фосфолипидов и определяющие синтез вторичных мессенджеров инозитол-3-фосфата (ИФ3), диацилглицерола (ДАГ) и фосфатидной кислоты (ФК), также служат мишенью действия α-, β- и γ-субъединиц гетеротримерных G-белков. У животных образование комплекса с α-субъединицей повышает активность фосфолипаз в сотни раз, при этом контакт происходит через несколько сайтов фосфолипазы С (в связывании участвуют два кальций-связывающих EF-домена и участок между С2- и TIM-доменами). Наиболее важным сайтом взаимодействия фосфолипазы С с β- и γ-субъединицами является PH-домен. Зачастую регуляция активности фосфолипаз С с помощью субъединиц гетеротримерных G-белков осуществляется опосредованно через малые ГТФазы [41, 42].

ИФ3 важен для регуляции кальциевого обмена в животных клетках. Рецептором к ИФ3 служит кальциевый канал, находящийся в мембране эндоплазматического ретикулума. Эти каналы могут содержать и сайты связывания других вторичных мессенджеров, например, для циклических нуклеотидов, которые также могут регулироваться гетеротримерными G-белками [43].

Другими мишенями действия гетеротримерных G-белков являются внутриклеточные киназы. Особый интерес представляют MAP-киназы (от англ. mitogen-activated protein kinase). Многие MAP-киназы собраны на scaffold-белках, и регулируются как сами MAP-киназы, так и scaffold-белки (см. рис. 3) [44].

 

Рис. 3. Интеграция гетеротримерных G-белков, MAP-киназ со scaffold-белком RACK1 и малой ГТФазой Rac1 в сигнальных путях

 

У грибов гетеротримерные G-белки активируют преимущественно два типа сигнальных регуляторов — аденилатциклазы и MAP-киназы. При этом α-субъединицы активируют оба пути, а для комплекса β- и γ-субъединиц показана роль в активации MAP-киназного пути [26]. В целом можно сказать, что сигнальные пути с участием гетеротримерных G-белков у грибов структурно и функционально ближе к таковым у животных. Не случайно в дрожжах хорошо разработана система изучения GPCR и соответствующих G-белков человека с целью изучения лекарственных веществ [45].

МЕХАНИЗМЫ ПЕРЕДАЧИ СИГНАЛА ОТ ГЕТЕРОТРИМЕРНОГО G-БЕЛКА К ВНУТРИКЛЕТОЧНЫМ РЕГУЛЯТОРАМ У РАСТЕНИЙ

Растительные и животные гетеротримерные G-белки имеют в целом сходный круг регулируемых мишеней. Однако многие из них почти не изучены. Например, аденилатциклазы изучены у растений крайне слабо. При этом в формировании цАМФ могут участвовать мембранные и цитоплазматические аденилатциклазы растений [46]. Биоинформационный анализ показывает, что у растений специфичные для аденилатциклаз мотивы могут присутствовать в составе других белков [47]. Например, пять растительных белков у арабидопсиса обладают такими мотивами, среди них мембранный белок AtKUP7, ответственный за транспорт калия в клетку. У кукурузы выявлен белок ZmPSiP, регулирующий прорастание пыльцевой трубки [47], а также некоторые другие белки. Аналогичную ситуацию наблюдали и с ферментами, синтезирующими цГМФ — гуанилатциклазами [48]. Характер взаимодействия таких белков с гетеротримерными G-белками у растений еще предстоит выяснить.

Фосфолипазы

Связь между активацией G-белков и работой фосфолипаз С и D, контролирующих появление вторичных липидных мессенджеров ИФ3, ДАГ и ФК, была установлена при изучении сигнальной регуляции симбиоза между растениями и ризобиальными бактериями. Hartog et al. [49] обнаружили, что при обработке агонистом G-белков мастопараном в корнях Vicia sativa повышался уровень ДАГ и ФК, что стало одним из первых доказательств участия гетеротримерных G-белков и фосфолипаз С и D в данном сигнальном пути.

Были получены доказательства прямого взаимодействия G-белка и фосфолипазы C у Lillium davidii [50], согласно которым две фосфолипазы С (LdPLC1 и LdPLC2) могут образовывать комплексы с активированной α-субъединицей, что соответствует модели регуляции фосфолипаз С у животных. Однако механизмы активации фосфолипаз С G-белками до настоящего времени не выяснены.

Если у животных фосфолипазы D не играют существенной роли во взаимодействии с гетеротримерными G-белками, то у растений эти ферменты участвуют в передаче сигнала. Было показано, что у A. thaliana α-субъединица гетеротримерного G-белка (AtGPA1) взаимодействует с фосфолипазой D, связываясь с DRY-мотивом [51]. Вероятно, AtGPA1 может связываться с несколькими фосфолипазами D, поскольку DRY-мотивами обладали несколько семейств фосфолипаз D (α, β, γ (кроме γ2) и ε). В неактивном состоянии AtGPA1 связана с фосфолипазой D, тогда как активация этой α-субъединицы может приводить к диссоциации с фосфолипазой D, что стимулирует образование ДАГ и ФК.

В 2016 г. авторы Choudhury и Pandey [17], изучая передачу сигнала с помощью гетеротримерных G-белков при симбиозе растений с азотфиксирующими бактериями, с помощью метода коиммунопреципитации продемонстрировали, что фосфолипаза D α1 входит в состав сложного сигнального комплекса, в который входили также α-, β- и γ-субъединицы G-белка и RGS. При активации этого комплекса α-субъединица связывается с ГТФ, что приводит к диссоциации с фосфолипазой D, которая катализирует образование ДАГ и ФК.

Интересно, что фосфолипазы D семейств α, β, γ и ε имеют С2-мотив, изменяющий активность фермента в ответ на изменение концентрации кальция [52], что, вероятно, позволяет ферменту воспринимать сигналы от гетеротримерных G-белков и кальция как вторичного мессенджера и интегрировать их.

Цитоплазматические протеинкиназы и малые ГТФазы

Как было отмечено выше, у животных и грибов хорошо изучена связь между активацией гетеротримерных G-белков и передачей сигнала к MAP-киназам. Эксперименты на растениях позволили показать, что компоненты MAP-киназного пути (MAP-киназа киназы киназы (MAPKKK), MAP-киназа киназы (MAPKK) и MAP-киназа (MAPK)) могут быть активированы G-белками. Например, у арабидопсиса в процессе передачи сигнала от рецептора AtFLS2 при иммунном ответе участвует β-субъединица G-белка, которая активирует цитоплазматическую протеинкиназу RACK1. RACK1 непосредственно взаимодействует с компонентами MAP-киназного пути — MAPKKК (MEKK1), MAPKK (MKK4/5) и MAPK (MPK3/6) [53], являясь scaffold-белком (см. рис. 3). Вероятно, активация RACK1 обусловливает дальнейшую передачу сигнала с помощью МАР-киназ. Сходным образом на ранних стадиях эмбриогенеза у A. thaliana G-белки могут активировать МАР-киназы, в частности, показано взаимодействие β-субъединицы G-белка с MAP-киназой киназы 4/5 (MPKK4/5) [54].

Участие гетеротримерного G-белка в передаче сигнала с участием RACK1 и малой ГТФазы Rac1 установлено и у риса при развитии иммунных реакций [55]. Малая ГТФаза Rac1 может также активироваться α-субъединицей гетеротримерного G-белка при иммунном ответе у риса при заражении фитопатогенным грибом Magnaporthe grisea [56]. Однако экспериментальных данных о непосредственном взаимодействии Rac1 с α-субъединицей гетеротримерного G-белка получено не было. Остается неясным, происходит ли прямое взаимодействие гетеротримерного G-белка с малыми ГТФазами, или это осуществляется опосредованно.

РЕГУЛЯЦИЯ ОБРАЗОВАНИЯ АКТИВНЫХ ФОРМ КИСЛОРОДА

У растений гетеротримерные G-белки принимают участие в контроле образования активных форм кислорода (АФК) с помощью НАДФН-оксидаз. Образование АФК ферментами НАДФН-оксидазами играет важную роль в развитии иммунных реакций при взаимодействии растений с фитопатогенами. Эти процессы у растений и животных сходны [57, 58]. Следует отметить, что активация НАДФН-оксидаз под влиянием гетеротримерных G-белков может происходить как в результате непосредственного взаимодействия субъединиц G-белка с НАДФН-оксидазами, так и в результате взаимодействия этих субъединиц с другими регуляторами — малой ГТФазой Rac1 [59], протеинкиназами [60], кальцием и кальций-зависимыми киназами [61]. Как было отмечено выше, эти регуляторы тесно связаны с гетеротримерными G-белками.

Наиболее полно передача внутриклеточных сигналов с синтезом АФК изучена на примере ответа растений на абсцизовую кислоту (АБК). АБК задействована в различных процессах, протекающих у растений, таких как регуляция покоя семян и почек, процессов транспирации, при формировании гетерофилии и т. д. [62]. Было показано, что мутанты по генам, кодирующим субъединицы гетеротримерных G-белков, имеют нарушения, связанные с восприятием АБК. Эти данные позволяют предположить, что G-белки являются важными участниками рецепции и ответа растений на АБК. У мутантов A. thaliana gpa1, agb1, agg3 (имеющих дефекты в генах, кодирующих α1-, β1- и γ3-субъединицы G-белка соответственно) обнаружено подавление АБК-зависимого закрытия устьиц, которое авторы объясняют опосредованным влиянием G-белков на работу ионных каналов [63, 64]. При этом мутанты agg1, agg2 и двойной мутант agg1 agg2 (дефектные по генам, кодирующим γ1- и γ2-субъединицы G-белка) не имели подобных нарушений чувствительности к АБК.

Для ионных каналов, участвующих в АБК-зависимом закрытии устьиц, показана регуляция через кальций-зависимый и кальций-независимый пути [65–68]. В первом случае ионными каналами управляет протеинкиназа OST1, а во втором — кальций/кальмодулинзависимые киназы. В отсутствие АБК OST1 находится под негативным контролем протеинфосфатазы 2С (PP2C), которая подавляет активность этой протеинкиназы [69]. При взаимодействии АБК с рецептором подавляется активность PP2C, что приводит к активации OST1. Недавно было установлено, что протеинфосфатаза PP2C взаимодействует с β-субъединицей гетеротримерного G-белка [70]. Помимо прямой регуляции ионных каналов, протеинкиназа OST1 и кальций/кальмодулинзависимые киназы стимулируют НАДФН-оксидазу, контролирующую синтез АФК, что также влияет на работу ионных каналов [71].

РЕГУЛЯЦИЯ БИОТИЧЕСКИХ ВЗАИМОДЕЙСТВИЙ РАСТЕНИЙ И МИКРООРГАНИЗМОВ

Гетеротримерные G-белки принимают участие в контроле биотических взаимодействий растений, в частности, в развитии устойчивости растений при узнавании фитопатогенов, а также при формировании симбиотических взаимоотношений с ризобиями.

Выше был рассмотрен принцип работы рецепторного комплекса AtFLS2/AtBAK1 к флагеллину у арабидопсиса, который активирует внутриклеточную киназу AtBIK1, непосредственно фосфорилирующую атипичную субъединицу G-белка AtXLG2, что приводит к передаче сигнала в клетке (рис. 1, в) [24]. В работе Tunc-Ozdemir и Jones [72] с использованием методики Förster Resonance Energy Transfer (FRET) была изучена работа негативного регулятора иммунного ответа рецептор-подобной киназы AtBIR1, которая также взаимодействует с рецепторами к флагеллину AtFLS2 и AtBAK1 у арабидопсиса. Было показано, что в неактивном состоянии отдельно от рецепторов AtFLS2/AtBAK1 находится комплекс AtRGS1 c каноничными α-, β- и γ-субъединицами гетеротримерного G-белка, соединенный с AtBIR1. После обработки пептидом flg22, активации рецепторов AtFLS2/AtBAK1 и передачи сигнала с участием AtBIK1 через некоторое время также происходит взаимодействие рецепторов с рецептор-подобной киназой AtBIR1 [72]. Это, в свою очередь, стимулирует AtRGS1 и вызывает диссоциацию каноничного G-белка и активацию β-субъединицы. В процессе передачи сигнала с участием β-субъединицы образуются АФК с помощью НАДФН-оксидазы. Эти процессы в конечном счете приводят к убиквитинированию и деградации AtFLS2, что позволяет тонко регулировать содержание и активность рецепторов к флагеллину.

Одной из первых работ, продемонстрировавших участие гетеротримерных G-белков в развитии симбиотических взаимоотношений, была работа Pingret et al. [15], которые, обработав корни Medicago truncatula агонистом G-белка (мастопараном), показали активацию гена MtENOD12, являющегося маркером клубенькообразования. Напротив, при обработке корней растений антагонистом G-белков коклюшным токсином происходило снижение экспрессии гена MtENOD12, индуцированное мастопараном.

Позднее Choudhury et al. [73], работая на сое (Glycine max), представили данные, свидетельствующие об участии гетеротримерных G-белков в передаче сигнала при рецепции Nod-факторов рецептором NFR1. Было установлено, что активированный рецептор взаимодействует с RGS и G-белком, что необходимо для передачи сигнала при узнавании Nod-факторов и дальнейшего развития клубеньков.

Гетеротримерные G-белки принимают участие и в установлении симбиотических отношений с грибами. Была показана роль гетеротримерных G-белков в проведении сигнала при узнавании молекул, выделяемых грибами эктомикоризы [18]. В исследованиях на суспензионной культуре клеток ели Picea abies авторы показали связь между активацией гетеротримерных G-белков и работой кальциевых каналов, а также образованием АФК и повышением значений pH среды вокруг клеток.

УЧАСТИЕ G-БЕЛКОВ В РЕАКЦИИ РАСТЕНИЙ НА АБИОТИЧЕСКИЕ ФАКТОРЫ

В результате поиска и изучения локусов, отвечающих за агрономически значимые признаки у культурных растений, было установлено, что среди них присутствует достаточно большое число генов, кодирующих субъединицы гетеротримерных G-белков [74].

Оказалось, что экспрессия соответствующих генов зависит от условий окружающей среды. Например, было исследовано влияние засоленности, засухи, холодового и теплового стресса, а также влияние АБК на изменение экспрессии генов γ-субъединиц OsRGG1 и OsRGG2 у риса O. sativa [75]. В результате проведенных экспериментов было обнаружено, что увеличение уровня экспрессии генов OsRGG1 и OsRGG2 происходит в ответ на влияние большинства этих факторов.

Дальнейшие эксперименты по поиску компонентов пути передачи сигнала, взаимодействующих с γ-субъединицей OsRGG1 риса с помощью дрожжевой дигибридной системы и BiFC, позволили выявить 10 потенциальных партнеров γ-субъединицы [76]. Анализ этих белков показал, что большинство из них известны по роли в устойчивости растений к абиотическим стрессам. Однако в целом механизмы, лежащие в основе передачи сигнала при реакции растений на абиотические факторы, изучены недостаточно.

Еще одним важным для растений абиотическим фактором окружающей среды является освещение, влияющее на рост и развитие растений. Негативное влияние a- и β-субъединиц гетеротримерных G-белков на фотоморфогенез было показано на арабидопсисе [77, 78]. В основе такого влияние может лежать взаимодействие β-субъединицы AtAGB1 с основными регуляторами фотоморфогенеза — криптохромом CRY1 и транскрипционным фактором HY5 [79].

Эти данные свидетельствуют, что G-белки играют ключевую роль в ответе растений на влияние многих факторов окружающей среды, что делает изучение G-белков весьма перспективным с точки зрения использования полученных знаний для регуляции этих процессов у растений.

КОНТРОЛЬ ПРОЛИФЕРАЦИИ И ДИФФЕРЕНЦИРОВКИ РАСТИТЕЛЬНЫХ КЛЕТОК С УЧАСТИЕМ G-БЕЛКОВ

Гетеротримерные G-белки вовлечены и в контроль пролиферации и дифференцировки растительных клеток. Положительное влияние a-субъединицы гетеротримерного G-белка на пролиферацию клеток было выявлено у арабидопсиса [80]. При трансформации культивируемых клеток арабидопсиса конструкцией для сверхэкспрессии гена AtGPA1, кодирующего a-субъединицу G-белка, были показаны стимуляция клеточного цикла у клеток в синхронной культуре [80].

Стимуляцию клеточных делений и развитие боковых корней у арабидопсиса наблюдали под влиянием ауксина, при этом было выявлено негативное влияние на этот процесс β- и γ-субъединиц гетеротримерного G-белка AtAGB1 и AtAGG1 [38]. Мутанты по гену agb1 характеризовались повышенной чувствительностью к ауксину и увеличением количества примордиев боковых корней. Авторы продемонстрировали, что повышенная чувствительность к ауксину при стимуляции клеточных делений у agb1-мутантов может быть компенсирована сверхэкспрессией гена AtGPA1. Таким образом было установлено, что G-белки могут влиять на пролиферацию клеток и опосредованно через гормоны.

Регуляция клеточных делений в корнях A. thaliana была исследована с использованием мутантов gpa1 и agb1, а также у растений со сверхэкспрессией соответствующих генов [81]. Авторы охарактеризовали фенотипы данных мутантов с точки зрения развития корней. Было показано, что растения с генотипом gpa1 имели меньше боковых корней по сравнению с растениями дикого типа. Напротив, мутанты agb1 имели больше боковых корней и более длинный главный корень. Данные, полученные с использованием таких мутантов, позволяют судить о G-белках как о важных регуляторах пролиферации клеток растений, но пока нет представления о возможных молекулярных механизмах таких процессов.

Комплекс рецепторов CLAVATA (CLV), CORYNE (CRN), RECEPTOR-LIKE PROTEIN KINASE2 (RPK2) и регуляторный пептид CLE (CLV3/ENDOSPERM SURROUNDING REGION, ESR) вовлечены в контроль пролиферации клеток в меристемах растений [82]. У Arabidopsis в апикальной меристеме побега гомеодомен-содержащий транскрипционный фактор WUSHEL (WUS) регулирует пул стволовых клеток, поддерживая их активность [83]. Связывание регуляторного пептида CLE/CLV3 c комплексами рецепторов CLV1–CLV1, CLV2–CRN или RPK2–RPK2 активирует сигнальные пути, которые подавляют экспрессию гена WUSHEL (WUS). В свою очередь, WUS индуцирует экспрессию гена CLV3, действуя по механизму отрицательной обратной связи [84].

При изучении особенностей функционирования системы CLV-WUS было обнаружено, что рецепторы CLV2/CRN и RPK2/RPK2 могут образовывать комплекс с гетеротримерным G-белком, после которого запускается MAP-киназный каскад [85]. Действительно, мутанты Arabidopsis по гену agb1, кодирующему β-субъединицу G-белка AtAGB1, обладали увеличенной зоной стволовых клеток. Этот же фенотип был выявлен и у мутантов по гену clv2, crn, а также rpk2 [86]. Ishida et al. [87] изучали in vitro взаимодействие RPK2 и β-субъединицы G-белка, который, по-видимому, и отвечает за активацию MAP-киназного пути, приводящего к регуляции пула стволовых клеток.

Таким образом, взаимодействие рецепторов CLV, CRN и RPK2 и гетеротримерных G-белков является необходимым условием передачи сигнала к транскрипционному фактору WUS, вовлеченному в контроль пролиферации клеток у растений.

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Следует отметить, что, несмотря на накопленные на сегодняшний день знания о структуре и принципах активации и действия гетеротримерных G-белков в некоторых процессах у растений, общая картина их функционирования далека от понимания. Учитывая небольшое разнообразие субъединичного состава комплексов гетеротримерных G-белков, но значительное количество процессов, которое они контролируют, можно предположить, что G-белки играют роль «мастер»-регуляторов, воспринимая сигналы сразу от многих систем и модулируя развитие и функционирование растения в соответствии с такими сигналами. Однако необходимы дополнительные исследования, которые позволят понять, как осуществляется сигнальная регуляция у растений с участием гетеротримерных G-белков.

Работа выполнена при финансовой поддержке Российского научного фонда (РНФ, 16-16-10043).

Andrey D. Bovin

All-Russia Research Institute for Agricultural Microbiology

Email: andy-piter2007@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-4061-435X

Russian Federation, 3, Podbelsky highway, Pushkin, Saint-Petersburg, 196608

PhD Student, Laboratory of Molecular and Cellular Biology

Elena A. Dolgikh

All-Russia Research Institute for Agricultural Microbiology

Author for correspondence.
Email: dol2helen@yahoo.com
ORCID iD: 0000-0002-5375-0943
SPIN-code: 4453-2060
Scopus Author ID: 6603496335
ResearcherId: G-6363-2017

Russian Federation, 3, Podbelsky highway, Pushkin, Saint-Petersburg, 196608

Doctor of Science, Group Leader, Laboratory of Molecular and Cellular Biology

  1. Urano D, Jones AM. Heterotrimeric G protein-coupled signaling in plants. Annu Rev Plant Biol. 2014;65:365-384. https://doi.org/10.1146/annurev-arplant-050213-040133.
  2. Scherer GF. Stimulation of growth and phospholipase A, by the peptides mastoparan and melittin and by the auxin 2, 4-dichlorophenoxyacetic acid. Plant Growth Regulation. 1992;11(2):153-157. https://doi.org/10.1007/bf00024069.
  3. White I, Wise A, Millner P. Evidence for G-protein-linked receptors in higher plants: stimulation of GTP-gamma-S binding to membrane fractions by the mastoparan analogue mas 7. Planta. 1993;191(2):285-288. https://doi.org/10.1007/bf00199762.
  4. Legendre L, Yueh YG, Crain R, et al. Phospholipase C activation during elicitation of the oxidative burst in cultured plant cells. J Biol Chem. 1993;268(33):24559-24563.
  5. Aharon GS, Gelli A, Snedden WA, Blumwald E. Activation of a plant plasma membrane Ca2+ channel by TGα1, a heterotrimeric G protein α-subunit homologue. FEBS Lett. 1998;424(1-2):17-21. https://doi.org/10.1016/s0014-5793(98)00129-x.
  6. Zaina S, Reggiani R, Bertani A. Preliminary evidence for involvement of GTP-binding protein(s) in auxin signal transduction in rice (Oryza sativa L.) coleoptile. J Plant Physiol. 1990;136(6):653-658. https://doi.org/10.1016/s0176-1617(11)81339-8.
  7. Warpeha KM, Hamm HE, Rasenick MM, Kaufman LS. A blue-light-activated GTP-binding protein in the plasma membranes of etiolated peas. Proc Natl Acad Sci USA. 1991;88(20):8925-9. https://doi.org/10.1073/pnas.88.20.8925.
  8. Warpeha KM, Kaufman LS, Briggs WR. A flavoprotein may mediate the blue light-activated binding of guanosine 5’-triphosphate to isolated plasma membranes of Pisum sativum L. Photochem Photobiol. 1992;55(4):595-603. https://doi.org/10.1111/j.1751-1097.1992.tb04282.x.
  9. Romero LC, Sommer D, Gotor C, Song PS. G-proteins in etiolated Avena seedlings. Possible phytochrome regulation. FEBS Lett. 1991;282(2):341-346. https://doi.org/10.1016/0014-5793(91)80509-2.
  10. Perfus-Barbeoch L, Jones AM, Assmann SM. Plant heterotrimeric G protein function: Insights from Arabidopsis and rice mutants. Curr Opin Plant Biol. 2004;7(6): 719-31. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2004.09.013.
  11. Lease KA, Wen J, Li J, et al. A mutant Arabidopsis heterotrimeric G-protein beta subunit affects leaf, flower, and fruit development. Plant Cell. 2001;13(12):2631-41. https://doi.org/10.1105/tpc.010315.
  12. Liang X, Ding P, Lian K, et al. Arabidopsis heterotrimeric G proteins regulate immunity by directly coupling to the FLS2 receptor. Elife. 2016;5:e13568. https://doi.org/10.7554/eLife.13568.
  13. Ishikawa A. The Arabidopsis G-protein beta-subunit is required for defense response against Agrobacterium tumefaciens. Biosci Biotechnol Biochem. 2009;73(1):47-52. https://doi.org/10.1271/bbb.80449.
  14. Maruta N, Trusov Y, Brenya E, et al. Membrane-localized extra-large G proteins and Gβγ of the heterotrimeric G proteins form functional complexes engaged in plant immunity in Arabidopsis. Plant Physiol. 2015;167(3):1004-1016. https://doi.org/10.1104/pp.114.255703.
  15. Pingret J-L. Rhizobium nod factor signaling: evidence for a G protein mediated transduction mechanism. Plant Cell. 1998;10(5):659-672. https://doi.org/10.1105/tpc.10.5.659.
  16. Rogato A, Valkov VT, Alves LM, et al. Down-regulated Lotus japonicus GCR1 plants exhibit nodulation signalling pathways alteration. Plant Sci. 2016;247:71-82. https://doi.org/10.1016/j.plantsci.2016.03.007.
  17. Choudhury SR, Pandey S. Phosphorylation-dependent regulation of G-protein cycle during nodule formation in soybean. Plant Cell. 2015;27(11):3260-3276. https://doi.org/10.1105/tpc.15.00517.
  18. Hebe G, Hager A, Salzer P. Initial signalling processes induced by elicitors of ectomycorrhiza-forming fungi in spruce cells can also be triggered by G-protein-activating mastoparan and protein phosphatase-inhibiting cantharidin. Planta. 1999;207(3):418-425. https://doi.org/10.1007/s004250050500.
  19. Aranda-Sicilia MN, Trusov Y, Maruta N, et al. Heterotrimeric G proteins interact with defense-related receptor-like kinases in Arabidopsis. J Plant Physiol. 2015;188: 44-48. https://doi.org/10.1016/j.jplph.2015.09.005.
  20. Neer EJ. G proteins: critical control points for transmembrane signals. Protein Sci. 2008;3(1):3-14. https://doi.org/10.1002/pro.5560030102.
  21. Iismaa TP, Biden TJ, Shine J. G protein-coupled receptors. Berlin, Heidelberg: Springer Berlin Heidelberg; 1995. P. 135-136.
  22. Oldham WM, Hamm HE. Heterotrimeric G protein activation by G-protein-coupled receptors. Nat Rev Mol Cell Biol. 2008;9(1):60-71. https://doi.org/10.1038/nrm2299.
  23. Siderovski DP, Willard FS. The GAPs, GEFs, and GDIs of heterotrimeric G-protein alpha subunits. Int J Biol Sci. 2005;1(2):51-66. https://doi.org/10.7150/ijbs.1.51.
  24. Stateczny D, Oppenheimer J, Bommert P. G-protein signaling in plants: minus times minus equals plus. Curr Opin Plant Biol. 2016;34:127-135. https://doi.org/ 10.1016/j.pbi.2016.11.001.
  25. Brown NA, Schrevens S, van Dijck P, Goldman GH. Fungal G-protein-coupled receptors: Mediators of pathogenesis and targets for disease control. Nat Microbiol. 2018;3(4):402-414. https://doi.org/10.1038/s41564-018-0127-5.
  26. Li L, Wright SJ, Krystofova S, et al. Heterotrimeric G protein signaling in filamentous fungi. Annu Rev Microbiol. 2007;61:423-452. https://doi.org/10.1146/annurev.micro.61.080706.093432.
  27. Hoffman CS. Except in every detail: comparing and contrasting G-protein signaling in Saccharomyces cerevisiae and Schizosaccharomyces pombe. Eukaryot Cell. 2005;4(3):495-503. https://doi.org/10.1128/EC.4.3.495-503.2005.
  28. Moretti M, Wang L, Grognet P, et al. Three regulators of G protein signaling differentially affect mating, morphology and virulence in the smut fungus Ustilago maydis. Mol Microbiol. 2017;105(6):901-921. https://doi.org/ 10.1111/mmi.13745.
  29. Xue C, Hsueh Y-P, Heitman J. Magnificent seven: roles of G protein-coupled receptors in extracellular sensing in fungi. FEMS Microbiol Rev. 2008;32(6):1010-1032. https://doi.org/10.1111/j.1574-6976.2008.00131.x.
  30. Krishnan A, Almén MS, Fredriksson R, Schiöth HB. The origin of GPCRs: identification of mammalian like Rhodopsin, Adhesion, Glutamate and Frizzled GPCRs in fungi. PLoS One. 2012;7(1):e29817. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0029817.
  31. Lafon A, Han K, Seo J, et al. G-protein and cAMP-mediated signaling in aspergilli: a genomic perspective. Fungal Genet Biol. 2006;43(7):490-502. https://doi.org/10.1016/j.fgb.2006.02.001.
  32. Chen J-G, Willard FS, Huang J, et al. A seven-transmembrane RGS protein that modulates plant cell proliferation. Science. 2003;301(5640):1728-1731. https://doi.org/10.1126/science.1087790.
  33. Trusov Y, Botella JR. Plant G-proteins come of age: breaking the bond with animal models. Front Chem. 2016;4:24. https://doi.org/10.3389/fchem.2016.00024.
  34. Urano D, Jones JC, Wang H, et al. G protein activation without a GEF in the plant kingdom. PLoS Genet. 2012;8(6):e1002756. https://doi.org/10.1371/journal.pgen.1002756.
  35. Johnston CA, Taylor JP, Gao Y, et al. GTPase acceleration as the rate-limiting step in Arabidopsis G protein-coupled sugar signaling. Proc Natl Acad Sci USA. 2007;104(44):17317-17322. https://doi.org/10.1073/pnas.0704751104.
  36. Urano D, Phan N, Jones JC, et al. Endocytosis of the seven-transmembrane RGS1 protein activates G-protein-coupled signalling in Arabidopsis. Nat Cell Biol. 2012;14(10):1079-1088. https://doi.org/10.1038/ncb2568.
  37. Hackenberg D, McKain MR, Lee SG, et al. Gα and regulator of G-protein signaling (RGS) protein pairs maintain functional compatibility and conserved interaction interfaces throughout evolution despite frequent loss of RGS proteins in plants. New Phytol. 2017;216(2):562-75. https://doi.org/10.1111/nph.14180.
  38. Ullah H, Chen J, Temple B, et al. The beta-subunit of the Arabidopsis G protein negatively regulates auxin-induced cell division and affects multiple developmental processes. Plant Cell. 2003;15(2):393-409. https://doi.org/10.1105/tpc.006148.
  39. Pfeuffer T, Helmreich EJ. Activation of pigeon erythrocyte membrane adenylate cyclase by guanylnucleotide analogues and separation of a nucleotide binding protein. J Biol Chem. 1975;250(3):867-876.
  40. Sunahara RK. Isoforms of mammalian adenylyl cyclase: multiplicities of signaling. Mol Interv. 2002;2(3):168-184. https://doi.org/10.1124/mi.2.3.168.
  41. McCudden CR, Hains MD, Kimple RJ, et al. G-protein signaling: back to the future. Cell Mol Life Sci. 2005;62(5):551-577. https://doi.org/10.1007/s00018-004-4462-3.
  42. Kadamur G, Ross EM. Mammalian phospholipase C. Annu Rev Physiol. 2013;75(1):127-154. https://doi.org/10.1146/annurev-physiol-030212-183750.
  43. Berridge MJ. The inositol trisphosphate/calcium signaling pathway in health and disease. Physiol Rev. 2016;96(4):1261-1296. https://doi.org/10.1152/physrev.00006.2016.
  44. Dhanasekaran DN, Kashef K, Lee CM, et al. Scaffold proteins of MAP-kinase modules. Oncogene. 2007;26(22):3185-3202. https://doi.org/10.1038/sj.onc.1210411.
  45. Liu R, Wong W, IJzerman AP. Human G protein-coupled receptor studies in Saccharomyces cerevisiae. Biochem Pharmacol. 2016;114:103-115. https://doi.org/10.1016/j.bcp.2016.02.010.
  46. Lomovatskaya LA, Kuzakova OV, Romanenko AS, Goncharova AM. Activities of adenylate cyclase and changes in camp concentration in root cells of pea seedlings infected with Mutualists and Phytopathogens. Russ J Plant Physiol. 2018;65(4):588-597. https://doi.org/10.1134/S1021443718030056.
  47. Chatukuta P, Dikobe TB, Kawadza DT, et al. An arabidopsis clathrin assembly protein with a predicted role in plant defense can function as an adenylate cyclase. Biomolecules. 2018;8(2). pii: E15. https://doi.org/10.3390/biom8020015.
  48. Isner JC, Maathuis FJ. cGMP signalling in plants: from enigma to main stream. Funct Plant Biol. 2018;45(1-2): 93-101. https://doi.org/10.1071/fp16337.
  49. den Hartog M, Musgrave A, Munnik T. Nod factor-induced phosphatidic acid and diacylglycerol pyrophosphate formation: a role for phospholipase C and D in root hair deformation. Plant J. 2001;25(1):55-65. https://doi.org/10.1046/j.1365-313x.2001.00931.x.
  50. Sun J, Liu X, Pan Y. The physical interaction between LdPLCs and Arabidopsis G beta in a yeast two-hybrid system. Front Agric China. 2011;5(1):64-71. https://doi.org/10.1007/s11703-011-1063-9.
  51. Zhao J, Wang X. Arabidopsis phospholipase dalpha 1 interacts with the heterotrimeric G-protein α-subunit through a motif analogous to the DRY motif in G-protein-coupled receptors. J Biol Chem. 2004;279(3):1794-1800. https://doi.org/10.1074/jbc.M309529200.
  52. Zheng L, Krishnamoorthi R, Zolkiewski M, Wang X. Distinct Ca2+ binding properties of novel C2 domains of plant phospholipase dalpha and β. J Biol Chem. 2000;275(26):19700-19706.
  53. Cheng Z, Li JF, Niu Y, et al. Pathogen-secreted proteases activate a novel plant immune pathway. Nature. 2015;521(7551):213-216. https://doi.org/10.1038/nature14243.
  54. Yuan GL, Li HJ, Yang WC. The integration of Gβ and MAPK signaling cascade in zygote development. Sci Rep. 2017;7(1):8732. https://doi.org/10.1038/s41598-017-08230-4.
  55. Nakashima A, Chen L, Thao NP, et al. RACK1 Functions in rice innate immunity by interacting with the Rac1 immune complex. Plant Cell. 2008;20(8):2265-79. https://doi.org/10.1105/tpc.107.054395.
  56. Suharsono U, Fujisawa Y, Kawasaki T, et al. The heterotrimeric G protein alpha subunit acts upstream of the small GTPase Rac in disease resistance of rice. Proc Natl Acad Sci. 2002;99(20):13307-13312. https://doi.org/10.1073/pnas.192244099.
  57. Petry A, Görlach A. Regulation of NADPH oxidases by G protein-coupled receptors. Antioxid Redox Signal. 2019;30(1):74-94. https://doi.org/10.1089/ars.2018.7525.
  58. Wrzaczek M, Brosché M, Kangasjärvi J. ROS signaling loops – production, perception, regulation. Curr Opin Plant Biol. 2013;16(5):575-582. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2013.07.002.
  59. Wong HL, Pinontoan R, Hayashi K, et al. Regulation of rice NADPH oxidase by binding of rac GTPase to its N-terminal extension. Plant Cell. 2007;19(12):4022-34. https://doi.org/10.1105/tpc.107.055624.
  60. Sirichandra C, Gu D, Hu HC, et al. Phosphorylation of the Arabidopsis AtrbohF NADPH oxidase by OST1 protein kinase. FEBS Lett. 2009;583(18):2982-2986. https://doi.org/10.1016/j.febslet.2009.08.033.
  61. Suzuki N, Miller G, Morales J, et al. Respiratory burst oxidases: the engines of ROS signaling. Curr Opin Plant Biol. 2011;14(6):691-699. https://doi.org/10.1016/j.pbi.2011.07.014.
  62. Zeevaart JA, Creelman RA. Metabolism and physiology of abscisic acid. Annu Rev Plant Physiol Plant Mol Biol. 1988;39(1):439-473. https://doi.org/10.1146/annurev.pp.39.060188.002255.
  63. Wang XQ, Ullah H, Jones AM, Assmann SM. G protein regulation of ion channels and abscisic acid signaling in Arabidopsis guard cells. Science. 2001;292(5524):2070-2072. https://doi.org/10.1126/science.1059046.
  64. Fan L-M, Zhang W, Chen J-G, et al. Abscisic acid regulation of guard-cell K+ and anion channels in Gβ- and RGS-deficient Arabidopsis lines. Proc Natl Acad Sci. 2008;105(24):8476-8481. https://doi.org/10.1073/pnas.0800980105.
  65. Mori IC, Murata Y, Yang Y, et al. CDPKs CPK6 and CPK3 function in ABA regulation of guard cell S-type anion- and Ca2+-permeable channels and stomatal closure. PLoS Biol. 2006;4(10):e327. https://doi.org/10.1371/journal.pbio.0040327.
  66. Lee SC, Lan W, Buchanan BB, Luan S. A protein kinase-phosphatase pair interacts with an ion channel to regulate ABA signaling in plant guard cells. Proc Natl Acad Sci. 2009;106(50):21419-21424. https://doi.org/10.1073/pnas.0910601106.
  67. Geiger D, Scherzer S, Mumm P, et al. Activity of guard cell anion channel SLAC1 is controlled by drought-stress signaling kinase-phosphatase pair. Proc Natl Acad Sci. 2009;106(50):21425-21430. https://doi.org/10.1073/pnas.0912021106.
  68. Geiger D, Scherzer S, Mumm P, et al. Guard cell anion channel SLAC1 is regulated by CDPK protein kinases with distinct Ca2+ affinities. Proc Natl Acad Sci. 2010;107(17):8023-8028. https://doi.org/10.1073/pnas.0912030107.
  69. Vlad F, Rubio S, Rodrigues A, et al. Protein phosphatases 2C regulate the activation of the Snf1-related kinase OST1 by abscisic acid in Arabidopsis. Plant Cell. 2009;21(10):3170-3184. https://doi.org/10.1105/tpc.109.069179.
  70. Tsugama D, Liu H, Liu S, Takano T. Arabidopsis heterotrimeric G protein β subunit interacts with a plasma membrane 2C-type protein phosphatase, PP2C52. Biochim Biophys Acta. 2012;1823(12):2254-60. https://doi.org/10.1016/j.bbamcr.2012.10.001.
  71. Hauser F, Li Z, Waadt R, Schroeder JI. SnapShot: abscisic acid signaling. Cell. 2017;171(7):1708-1708.e0. https://doi.org/10.1016/j.cell.2017.11.045.
  72. Tunc-Ozdemir M, Jones AM. Ligand-induced dynamics of heterotrimeric G protein-coupled receptor-like kinase complexes. PLoS One. 2017;12(2):e0171854. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0171854.
  73. Choudhury SR, Pandey S. Heterotrimeric G-protein complex and its role in regulation of nodule development. Exocytosis Cell Res. 2016;27(2):29-35.
  74. Botella JR. Can heterotrimeric G proteins help to feed the world? Trends Plant Sci. 2012;17(10):563-568. https://doi.org/10.1016/j.tplants.2012.06.002.
  75. Yadav DK, Islam SM, Tuteja N. Rice heterotrimeric G-protein gamma subunits (RGG1 and RGG2) are differentially regulated under abiotic stress. Plant Signal Behav. 2012;7(7):733-40. https://doi.org/10.4161/psb.20356.
  76. Swain DM, Sahoo RK, Srivastava VK, et al. Function of heterotrimeric G-protein γ subunit RGG1 in providing salinity stress tolerance in rice by elevating detoxification of ROS. Planta. 2017;245(2):367-383. https://doi.org/10.1007/s00425-016-2614-3.
  77. Ullah H, Chen J-G, Temple B, et al. The beta-subunit of the Arabidopsis G protein negatively regulates auxin-induced cell division and affects multiple developmental processes. Plant Cell. 2003;15(2):393-409. https://doi.org/10.1105/tpc.006148.
  78. Jones AM. A reevaluation of the role of the heterotrimeric G protein in coupling light responses in Arabidopsis. Plant Physiol. 2003;131(4):1623-1627. https://doi.org/10.1104/pp.102.017624.
  79. Lian H, Xu P, He S, et al. Photoexcited CRYPTOCHROME 1 interacts directly with G protein β subunit AGB1 to regulate the DNA-binding activity of HY5 and photomorphogenesis in Arabidopsis. Mol Plant. 2018;11(10):1248-1263. https://doi.org/10.1016/j.molp.2018.08.004.
  80. Ullah H, Chen JG, Young JC, et al. Modulation of cell proliferation by heterotrimeric G protein in Arabidopsis. Science. 2001;292(5524):2066-2069. https://doi.org/10.1126/science.1059040.
  81. Chen JG, Gao Y, Jones AM. Differential roles of Arabidopsis heterotrimeric G-protein subunits in modulating cell division in roots. Plant Physiol. 2006;141(3):887-897. https://doi.org/10.1104/pp.106.079202.
  82. Betsuyaku S, Takahashi F, Kinoshita A, et al. Mitogen-activated protein kinase regulated by the CLAVATA receptors contributes to shoot apical meristem homeostasis. Plant Cell Physiol. 2011;52(1):14-29. https://doi.org/10.1093/pcp/pcq157.
  83. Laux T, Mayer KF, Berger J, et al. The WUSCHEL gene is required for shoot and floral meristem integrity in Arabidopsis. Development. 1996;122(1):87-96.
  84. Fletcher JC, Brand U, Running MP, et al. Signaling of cell fate decisions by CLAVATA3 in Arabidopsis shoot meristems. Science. 1999;283(5409):1911-1914. https://doi.org/10.1126/science.283.5409.1911.
  85. Somssich M, Je BI, Simon R, Jackson D. CLAVATA- WUSCHEL signaling in the shoot meristem. Development. 2016;143(18):3238-48. https://doi.org/10.1242/dev.133645.
  86. Kinoshita A, Betsuyaku S, Osakabe Y, et al. RPK2 is an essential receptor-like kinase that transmits the CLV3 signal in Arabidopsis. Development. 2010;137(22):3911-20. https://doi.org/10.1242/dev.048199.
  87. Ishida T, Tabata R, Yamada M, et al. Heterotrimeric G proteins control stem cell proliferation through CLAVATA signaling in Arabidopsis. EMBO Rep. 2016;17(8):1236. https://doi.org/10.15252/embr.201678010.

Supplementary files

Supplementary Files Action
1. Fig. 1. Comparison of the ways of activation of heterotrimeric G-proteins in animals (a) and plants (b, c); b - RGS-dependent activation path, c - RGS-independent activation path (according to [24], as amended) View (155KB) Indexing metadata
2. Fig. 2. Scheme of the organization of subunits of heterotrimeric G-proteins and plant RGS. Given the designation of the corresponding genes and sequence numbers in the databases for some model plants. A scale bar corresponding to 100 amino acid residues is shown. TM - transmembrane domain; CaaX - prenylation domain (according to [24], as amended) View (183KB) Indexing metadata
3. Fig. 3. Integration of heterotrimeric G-proteins, MAP-kinases with the RACK1 scaffold protein and Rac1 small GTPase in signaling pathways View (34KB) Indexing metadata

Views

Abstract - 120

PDF (Russian) - 72

PDF (English) - 1

Cited-By


PlumX


Copyright (c) 2019 Bovin A.D., Dolgikh E.A.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.