Редактирование генома гороха посевного (Pisum sativum L.) с использованием технологии CRISPR/Cas9: обзор

Обложка


Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Доступ платный или только для подписчиков

Аннотация

Обзорная статья описывает достижения в области геномного редактирования гороха посевного (Pisum sativum L.) при помощи технологии CRISPR/Cas9. Несмотря на более чем десятилетнее использование CRISPR/Cas9 в биотехнологии растений, первый успех в редактировании генома гороха был достигнут только в 2023 г.: ученым удалось получить мутации в модельном гене PsPDS, нарушение работы которого приводит к альбинизму растений. К настоящему моменту при помощи CRISPR/Cas9 удалось внести мутации в ген PsLOX2, кодирующий липоксигеназу, в результате чего в семенах снизилась концентрация летучих соединений, придающих им непривлекательный запах, и в ген PsBAS1, что привело к блокированию синтеза сапонинов в семенах гороха и, как следствие, к улучшению их вкусовых качеств. Авторы данных исследований подчеркивают необходимость дальнейшей оптимизации существующих протоколов трансформации для повышения их эффективности и решения проблемы низкой регенерационной способности гороха. В обзоре также кратко описана история открытия метода CRISPR-Cas9 и его становления как одного из ведущих инструментов геномного редактирования. Кроме того, рассмотрены модификации метода CRISPR/Cas9, повышающие точность вносимых изменений, и потенциал их применения к редактированию генома гороха. Ключевым моментом статьи является представление перспективы использования CRISPR/Cas9 в качестве инструмента для управления специфичностью и эффективностью симбиоза гороха с клубеньковыми бактериями, что может способствовать созданию устойчивых и продуктивных агроэкосистем.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Игорь Юрьевич Журавлев

Научно-технологический университет «Сириус»

Автор, ответственный за переписку.
Email: zhuravlev.iy@talantiuspeh.ru
ORCID iD: 0009-0005-5967-5664
SPIN-код: 8991-4230
Россия, Сочи

Линар Рустамович Субханов

Научно-технологический университет «Сириус»

Email: lsubxanov@bk.ru
ORCID iD: 0009-0004-8513-8179
SPIN-код: 6925-3496
Россия, Сочи

Антон Сергеевич Сулима

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: asulima@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-2300-857X
SPIN-код: 4906-1159

канд. биол. наук

Россия, Пушкин, Санкт-Петербург

Александр Игоревич Жернаков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: azhernakov@gmail.com
ORCID iD: 0000-0001-8961-9317
Россия, Пушкин, Санкт-Петербург

Игорь Анатольевич Тихонович

Научно-технологический университет «Сириус»; Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: i.tikhonovich@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0001-8968-854X
SPIN-код: 6685-9419

д-р биол. наук, академик РАН, профессор

Россия, Сочи; Пушкин, Санкт-Петербург

Владимир Александрович Жуков

Всероссийский научно-исследовательский институт сельскохозяйственной микробиологии

Email: vzhukov@arriam.ru
ORCID iD: 0000-0002-2411-9191
SPIN-код: 2610-3670

канд. биол. наук

Россия, Пушкин, Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Smýkal P., Aubert G., Burstin J., et al. Pea (Pisum sativum L.) in the genomic era // Agronomy. 2012. Vol. 2, N 2. P. 74–115. doi: 10.3390/agronomy2020074
  2. Zohary D., Hopf M. Domestication of pulses in the old world: Legumes were companions of wheat and barley when agriculture began in the Near East // Science. 1973. Vol. 182, N 4115. P. 887–894. doi: 10.1126/science.182.4115.887
  3. Smýkal P., Coyne C.J., Ambrose M.J., et al. Legume crops phylogeny and genetic diversity for science and breeding // Crit Rev Plant Sci. 2015. Vol. 34, N 1–3. P. 43–104. doi: 10.1080/07352689.2014.897904
  4. Tzitzikas E.N., Vincken J.-P., de Groot J., et al. Genetic variation in pea seed globulin composition // J Agric Food Chem. 2006. Vol. 54, N 2. P. 425–433. doi: 10.1021/jf0519008
  5. Bennetau-Pelissero C. Plant proteins from legumes. В кн.: Bioactive molecules in food. Reference series in phytochemistry / J.M. Mérillon, K.G. Ramawat, editors. Springer International Publishing, 2019. P. 223–265. doi: 10.1007/978-3-319-78030-6_3
  6. Dahl W.J., Foster L.M., Tyler R.T. Review of the health benefits of peas (Pisum sativum L.) // Br J Nutrit. 2012. Vol. 108, N S1. P. S3–S10. doi: 10.1017/S0007114512000852
  7. Ge J., Sun C.-X., Corke H., et al. The health benefits, functional properties, modifications, and applications of pea (Pisum sativum L.) protein: Current status, challenges, and perspectives // Comp Rev Food Sci Food Safe. 2020. Vol. 19, N 4. P. 1835–1876. doi: 10.1111/1541-4337.12573
  8. Smýkal P. Pea (Pisum sativum L.) in biology prior and after Mendel’s discovery // Czech J Genet Plant Breed. 2014. Vol. 50, N 2. P. 52–64. doi: 10.17221/2/2014-CJGPB
  9. Praça-Fontes M.M., Carvalho C.R., Clarindo W.R. Karyotype revised of Pisum sativum using chromosomal DNA amount // Plant Syst Evol. 2014. Vol. 300, N 7. P. 1621–1626. doi: 10.1007/s00606-014-0987-y
  10. Tayeh N., Aubert G., Pilet-Nayel M.L., et al. Genomic tools in pea breeding programs: Status and perspectives // Front Plant Sci. 2015. Vol. 6. ID 1037. doi: 10.3389/fpls.2015.01037
  11. Kreplak J., Madoui M.-A., Cápal P., et al. A reference genome for pea provides insight into legume genome evolution // Nat Genet. 2019. Vol. 51, N 9. P. 1411–1422. doi: 10.1038/s41588-019-0480-1
  12. Yang T., Liu R., Luo Y., et al. Improved pea reference genome and pan-genome highlight genomic features and evolutionary characteristics // Nat Genet. 2022. Vol. 54, N 10. P. 1553–1563. doi: 10.1038/s41588-022-01172-2
  13. Li G., Liu R., Xu R., et al. Development of an Agrobacterium-mediated CRISPR/Cas9 system in pea (Pisum sativum L.) // Crop J. 2023. Vol. 11, N 1. P. 132–139. doi: 10.1016/j.cj.2022.04.011
  14. Shtark O.Y., Borisov A.Y., Zhukov V.A., Tikhonovich I.A. Mutually beneficial legume symbioses with soil microbes and their potential for plant production // Symbiosis. 2012. Vol. 58, N 1. P. 51–62. doi: 10.1007/s13199-013-0226-2
  15. Проворов Н.А., Тихонович И.А. Сельскохозяйственная микробиология и симбиогенетика: синтез классических идей и конструирование высокопродуктивных агроценозов (обзор) // Сельскохозяйственная биология. 2022. Т. 57, № 5. С. 821–831. doi: 10.15389/agrobiology.2022.5.821rus EDN: IJQJAC
  16. Zipfel C., Oldroyd G.E.D. Plant signalling in symbiosis and immunity // Nature. 2017. Vol. 543, N 7645. P. 328–336. doi: 10.1038/nature22009
  17. Oldroyd G.E.D., Dixon R. Biotechnological solutions to the nitrogen problem // Curr Opin Biotechnol. 2014. Vol. 26. P. 19–24. doi: 10.1016/j.copbio.2013.08.006
  18. Ishino Y., Shinagawa H., Makino K., et al. Nucleotide sequence of the iap gene, responsible for alkaline phosphatase isozyme conversion in Escherichia coli, and identification of the gene product // J Bacteriol. 1987. Vol. 169, N 12. P. 5429–5433. doi: 10.1128/jb.169.12.5429-5433.1987
  19. Jansen R., van Embden J.D.A., Gaastra W., Schouls L.M. Identification of genes that are associated with DNA repeats in prokaryotes // Mol Microbiol. 2002. Vol. 43, N 6. P. 1565–1575. doi: 10.1046/j.1365-2958.2002.02839.x
  20. Mojica F.J.M., Diez-Villasenor C., Garcia-Martinez J., Soria E. Intervening sequences of regularly spaced prokaryotic repeats derive from foreign genetic elements // J Mol Evol. 2005. Vol. 60, N 2. P. 174–182. doi: 10.1007/s00239-004-0046-3
  21. Bolotin A., Quinquis B., Sorokin A., Ehrlich S.D. Clustered regularly interspaced short palindrome repeats (CRISPRs) have spacers of extrachromosomal origin // Microbiology. 2005. Vol. 151, N 8. P. 2551–2561. doi: 10.1099/mic.0.28048-0
  22. Lander E.S. The heroes of CRISPR // Cell. 2016. Vol. 164, N 1–2. P. 18–28. doi: 10.1016/j.cell.2015.12.041
  23. Barrangou R., Fremaux C., Deveau H., et al. CRISPR provides acquired resistance against viruses in prokaryotes // Science. 2007. Vol. 315, N 5819. P. 1709–1712. doi: 10.1126/science.1138140
  24. Brouns S.J.J., Jore M.M., Lundgren M., et al. Small CRISPR RNAs guide antiviral defense in prokaryotes // Science. 2008. Vol. 321, N 5891. P. 960–964. doi: 10.1126/science.1159689
  25. Makarova K.S., Grishin N.V., Shabalina S.A., et al. A putative RNA-interference-based immune system in prokaryotes: computational analysis of the predicted enzymatic machinery, functional analogies with eukaryotic RNAi, and hypothetical mechanisms of action // Biol Direct. 2006. Vol. 1, N 1. ID 7. doi: 10.1186/1745-6150-1-7
  26. Garneau J.E., Dupuis M.-È., Villion M., et al. The CRISPR/Cas bacterial immune system cleaves bacteriophage and plasmid DNA // Nature. 2010. Vol. 468, N 7320. P. 67–71. doi: 10.1038/nature09523
  27. Horvath P., Romero D.A., Coûté-Monvoisin A.-C., et al. Diversity, activity, and evolution of CRISPR loci in Streptococcus thermophilus // J Bacteriol. 2008. Vol. 190, N 4. P. 1401–1412. doi: 10.1128/JB.01415-07
  28. Marraffini L.A., Sontheimer E.J. CRISPR interference limits horizontal gene transfer in staphylococci by targeting DNA // Science. 2008. Vol. 322, N 5909. P. 1843–1845. doi: 10.1126/science.1165771
  29. Deltcheva E., Chylinski K., Sharma C.M., et al. CRISPR RNA maturation by trans-encoded small RNA and host factor RNase III // Nature. 2011. Vol. 471, N 7340. P. 602–607. doi: 10.1038/nature09886
  30. Jinek M., Chylinski K., Fonfara I., et al. A programmable Dual-RNA–Guided DNA endonuclease in adaptive bacterial immunity // Science. 2012. Vol. 337, N 6096. P. 816–821. doi: 10.1126/science.1225829
  31. Gasiunas G., Barrangou R., Horvath P., Siksnys V. Cas9–crRNA ribonucleoprotein complex mediates specific DNA cleavage for adaptive immunity in bacteria // PNAS USA. 2012. Vol. 109, N 39. P. E2579–E2586. doi: 10.1073/pnas.1208507109
  32. Cong L., Ran F.A., Cox D., et al. Multiplex genome engineering using CRISPR/Cas systems // Science. 2013. Vol. 339, N 6121. P. 819–823. doi: 10.1126/science.1231143
  33. Mali P., Yang L., Esvelt K.M., et al. RNA-guided human genome engineering via Cas9 // Science. 2013. Vol. 339, N 6121. P. 823–826. doi: 10.1126/science.1232033
  34. Li J.-F., Norville J.E., Aach J., et al. Multiplex and homologous recombination-mediated genome editing in Arabidopsis and Nicotiana benthamiana using guide RNA and Cas9 // Nat Biotechnol. 2013. Vol. 31, N 8. P. 688–691. doi: 10.1038/nbt.2654
  35. Shan Q., Wang Y., Li J., et al. Targeted genome modification of crop plants using a CRISPR-Cas system // Nat Biotechnol. 2013. Vol. 31, N 8. P. 686–688. doi: 10.1038/nbt.2650
  36. Nekrasov V., Staskawicz B., Weigel D., et al. Targeted mutagenesis in the model plant Nicotiana benthamiana using Cas9 RNA-guided endonuclease // Nat Biotechnol. 2013. Vol. 31, N 8. P. 691–693. doi: 10.1038/nbt.2655
  37. Jinek M., Jiang F., Taylor D.W., et al. Structures of Cas9 endonucleases reveal RNA-mediated conformational activation // Science. 2014. Vol. 343, N 6176. ID 1247997. doi: 10.1126/science.1247997
  38. Ran F.A., Hsu P.D., Lin C.-Y., et al. Double nicking by RNA-guided CRISPR Cas9 for enhanced genome editing specificity // Cell. 2013. Vol. 154, N 6. P. 1380–1389. doi: 10.1016/j.cell.2013.08.021
  39. Jiang F., Doudna J.A. CRISPR-Cas9 structures and mechanisms // Annu Rev Biophys. 2017. Vol. 46, N 1. P. 505–529. doi: 10.1146/annurev-biophys-062215-010822
  40. Doudna J.A., Charpentier E. The new frontier of genome engineering with CRISPR-Cas9 // Science. 2014. Vol. 346, N 6213. ID 1258096. doi: 10.1126/science.1258096
  41. Jiang F., Zhou K., Ma L., et al. A Cas9–guide RNA complex preorganized for target DNA recognition // Science. 2015. Vol. 348, N 6242. P. 1477–1481. doi: 10.1126/science.aab1452
  42. Lieber M.R. The mechanism of double-strand DNA break repair by the nonhomologous DNA End-joining pathway // Annu Rev Biochem. 2010. Vol. 79, N 1. P. 181–211. doi: 10.1146/annurev.biochem.052308.093131
  43. San Filippo J., Sung P., Klein H. Mechanism of eukaryotic homologous recombination // Annu Rev Biochem. 2008. Vol. 77, N 1. P. 229–257. doi: 10.1146/annurev.biochem.77.061306.125255
  44. Komor A.C., Kim Y.B., Packer M.S., et al. Programmable editing of a target base in genomic DNA without double-stranded DNA cleavage // Nature. 2016. Vol. 533, N 7603. P. 420–424. doi: 10.1038/nature17946
  45. Gaudelli N.M., Komor A.C., Rees H.A., et al. Publisher correction: programmable base editing of A•T to G•C in genomic DNA without DNA cleavage // Nature. 2018. Vol. 559, N 7714. ID E8. doi: 10.1038/s41586-018-0070-x
  46. Li C., Zhang R., Meng X., et al. Targeted, random mutagenesis of plant genes with dual cytosine and adenine base editors // Nat Biotechnol. 2020. Vol. 38, N 7. P. 875–882. doi: 10.1038/s41587-019-0393-7
  47. Anzalone A.V., Randolph P.B., Davis J.R., et al. Search-and-replace genome editing without double-strand breaks or donor DNA // Nature. 2019. Vol. 576, N 7785. P. 149–157. doi: 10.1038/s41586-019-1711-4
  48. Kantsurova E.S., Kozlov N.V., Dolgikh E.A. Development of approaches for genome editing of pea plants using CRISPR/Cas9 prime-editing technique // Ecological Genetics. 2024. Т. 22, № 1. С. 63–74. doi: 10.17816/ecogen623140 EDN: LYTNRL
  49. Belhaj K., Chaparro-Garcia A., Kamoun S., Nekrasov V. Plant genome editing made easy: targeted mutagenesis in model and crop plants using the CRISPR/Cas system // Plant Methods. 2013. Vol. 9, N 1. ID 39. doi: 10.1186/1746-4811-9-39
  50. Zhu H., Li C., Gao C. Applications of CRISPR–Cas in agriculture and plant biotechnology // Nat Rev Mol Cell Biol. 2020. Vol. 21, N 11. P. 661–677. doi: 10.1038/s41580-020-00288-9
  51. Bahramnejad B., Naji M., Bose R., Jha S. A critical review on use of Agrobacterium rhizogenes and their associated binary vectors for plant transformation // Biotechnol Adv. 2019. Vol. 37, N 7. ID 107405. doi: 10.1016/j.biotechadv.2019.06.004
  52. Rogers S.G., Klee H.J., Horsch R.B., Fraley R.T. Improved vectors for plant transformation: Expression cassette vectors and new selectable markers // Methods in Enzymol. 1987. Vol. 153. P. 253–277. doi: 10.1016/0076-6879(87)53058-0
  53. Altpeter F., Springer N.M., Bartley L.E., et al. Advancing crop transformation in the era of genome editing // Plant Cell. 2016. Vol. 28, N 7. P. 1510–1520. doi: 10.1105/tpc.16.00196
  54. Ellison E.E., Nagalakshmi U., Gamo M.E., et al. Multiplexed heritable gene editing using RNA viruses and mobile single guide RNAs // Nat Plants. 2020. Vol. 6, N 6. P. 620–624. doi: 10.1038/s41477-020-0670-y
  55. Ran Y., Liang Z., Gao C. Current and future editing reagent delivery systems for plant genome editing // Sci China Life Sci. 2017. Vol. 60, N 5. P. 490–505. doi: 10.1007/s11427-017-9022-1
  56. Ludvíková M., Griga M. Pea transformation: History, current status and challenges // Czech J Genet Plant Breed. 2022. Vol. 58, N 3. P. 127–161. doi: 10.17221/24/2022-CJGPB
  57. Rubluo A., Kartha K.K., Mroginski L.A., Dyck J. Plant regeneration from pea leaflets cultured in vitro and genetic stability of regenerants // J Plant Physiol. 1984. Vol. 117, N 2. P. 119–130. doi: 10.1016/S0176-1617(84)80024-3
  58. Lutova L.A., Zabelina E.K. Callus and shoot formation in different forms of Pisum sativum L. in vitro // Genetica. 1988. Vol. 24. P. 1632–1640.
  59. Ezhova T.A., Bagrova A.M., Gostimskij S.A. Shoot transformation in callus tissues derived from stem apices, epicotyls, stem internodes, and leaves of various pea genotypes // Fiziologija Rastenij. 1985. Vol. 32. P. 513–520.
  60. Aftabi M., Teressa Negawo A., Hassan F. Improved protocol for agrobacterium-mediated transformation of Pea (Pisum sativum) // Mol Biol. 2017. Vol. 7, N 1. ID 1000202. doi: 10.4172/2168-9547.1000202
  61. Grant J., Cooper P. Peas (Pisum sativum L.). В кн.: Agrobacterium protocols. Methods in molecular biology. Vol. 343 / K. Wang, editor. Humana Press, 2006. P. 337–346. doi: 10.1385/1-59745-130-4:337
  62. Nadolska-Orczyk A., Orczyk W. Study of the factors influencing Agrobacterium-mediated transformation of pea (Pisum sativum L.) // Mol Breed. 2000. Vol. 6, N 2. P. 185–194. doi: 10.1023/A:1009679908948
  63. Chowrira G.M., Akella V., Fuerst P.E., Lurquin P.F. Transgenic grain legumes obtained by in planta electroporation-mediated gene transfer // Mol Biotechnol. 1996. Vol. 5, N 2. P. 85–96. doi: 10.1007/BF02789058
  64. Bortesi L., Fischer R. The CRISPR/Cas9 system for plant genome editing and beyond // Biotechnol Adv. 2015. Vol. 33, N 1. P. 41–52. doi: 10.1016/j.biotechadv.2014.12.006
  65. Cardi T., Murovec J., Bakhsh A., et al. CRISPR/Cas-mediated plant genome editing: outstanding challenges a decade after implementation // Trend Plant Sci. 2023. Vol. 28, N 10. P. 1144–1165. doi: 10.1016/j.tplants.2023.05.012
  66. Rosellini D. Selectable markers and reporter genes: A well furnished toolbox for plant science and genetic engineering // Crit Rev Plant Sci. 2012. Vol. 31, N 5. P. 401–453. doi: 10.1080/07352689.2012.683373
  67. Zischewski J., Fischer R., Bortesi L. Detection of on-target and off-target mutations generated by CRISPR/Cas9 and other sequence-specific nucleases // Biotechnol Adv. 2017. Vol. 35, N 1. P. 95–104. doi: 10.1016/j.biotechadv.2016.12.003
  68. Kumagai M.H., Donson J., della-Cioppa G., et al. Cytoplasmic inhibition of carotenoid biosynthesis with virus-derived RNA // PNAS USA. 1995. Vol. 92, N 5. P. 1679–1683. doi: 10.1073/pnas.92.5.1679
  69. Liu Y., Schiff M., Dinesh-Kumar S.P. Virus-induced gene silencing in tomato // Plant J. 2002. Vol. 31, N 6. P. 777–786. doi: 10.1046/j.1365-313X.2002.01394.x
  70. Cai Y., Chen L., Liu X., et al. CRISPR/Cas9-mediated genome editing in soybean hairy roots // PLoS ONE. 2015. Vol. 10, N 8. ID e0136064. doi: 10.1371/journal.pone.0136064
  71. Kaur N., Alok A., Shivani, et al. CRISPR/Cas9-mediated efficient editing in phytoene desaturase (PDS) demonstrates precise manipulation in banana cv. Rasthali genome // Funct Integr Genom. 2018. Vol. 18, N 1. P. 89–99. doi: 10.1007/s10142-017-0577-5
  72. Xie K., Minkenberg B., Yang Y. Boosting CRISPR/Cas9 multiplex editing capability with the endogenous tRNA-processing system // PNAS USA. 2015. Vol. 112, N 11. P. 3570–3575. doi: 10.1073/pnas.1420294112
  73. Bhowmik P., Yan W., Hodgins C., et al. CRISPR/Cas9-mediated lipoxygenase gene-editing in yellow pea leads to major changes in fatty acid and flavor profiles // Front Plant Sci. 2023. Vol. 14. ID 1246905. doi: 10.3389/fpls.2023.1246905
  74. Jelen H. Food flavors: Chemical, sensory and technological properties. CRC Press, 2011. 504 p.
  75. Pandey P.K., Bhowmik P., Kagale S. Optimized methods for random and targeted mutagenesis in field pea (Pisum sativum L.) // Front Plant Sci. 2022. Vol. 13. ID 995542. doi: 10.3389/fpls.2022.995542
  76. Hodgins C.L., Salama E.M., Kumar R., et al. Creating saponin-free yellow pea seeds by CRISPR/Cas9-enabled mutagenesis on β-amyrin synthase // Plant Direct. 2024. Vol. 8, N 1. ID e563. doi: 10.1002/pld3.563
  77. Heng L., Vincken J.-P., van Koningsveld G., et al. Bitterness of saponins and their content in dry peas // J Sci Food Agric. 2006. Vol. 86, N 8. P. 1225–1231. doi: 10.1002/jsfa.2473
  78. LeBlanc C., Zhang F., Mendez J., et al. Increased efficiency of targeted mutagenesis by CRISPR/Cas9 in plants using heat stress // Plant J. 2018. Vol. 93, N 2. P. 377–386. doi: 10.1111/tpj.13782
  79. Sun X., Hu Z., Chen R., et al. Targeted mutagenesis in soybean using the CRISPR-Cas9 system // Sci Rep. 2015. Vol. 5, N 1. ID 10342. doi: 10.1038/srep10342
  80. Sulima A.S., Zhukov V.A. War and Peas: molecular bases of resistance to powdery mildew in Pea (Pisum sativum L.) and other legumes // Plants. 2022. Vol. 11, N 3. ID 339. doi: 10.3390/plants11030339
  81. Tikhonovich I.A., Provorov N.A. From plant–microbe interactions to symbiogenetics: a universal paradigm for the interspecies genetic integration // Ann Appl Biol. 2009. Vol. 154, N 3. P. 341–350. doi: 10.1111/j.1744-7348.2008.00306.x
  82. Cooper J.E. Early interactions between legumes and rhizobia: disclosing complexity in a molecular dialogue: Early legume-rhizobia interactions // J Appl Microbiol. 2007. Vol. 103, N 5. P. 1355–1365. doi: 10.1111/j.1365-2672.2007.03366.x
  83. Shumilina J., Soboleva A., Abakumov E., et al. Signaling in legume–rhizobia symbiosis // Int J Mol Sci. 2023. Vol. 24, N 24. ID 17397. doi: 10.3390/ijms242417397
  84. Perret X., Staehelin C., Broughton W.J. Molecular basis of symbiotic promiscuity // Microbiol Mol Biol Rev. 2000. Vol. 64, N 1. P. 180–201. doi: 10.1128/mmbr.64.1.180-201.2000
  85. Geurts R., Bisseling T. Rhizobium nod factor perception and signalling // Plant Cell. 2002. Vol. 14, N S1. P. S239–S249. doi: 10.1105/tpc.002451
  86. Peck M.C., Fisher R.F., Long S.R. Diverse flavonoids stimulate nodd1 binding to nod gene promoters in Sinorhizobium meliloti // J Bacteriol. 2006. Vol. 188, N 15. P. 5417–5427. doi: 10.1128/JB.00376-06
  87. Larrainzar E., Riely B.K., Kim S.C., et al. Deep sequencing of the Medicago truncatula root transcriptome reveals a massive and early interaction between nodulation factor and ethylene signals // Plant Physiol. 2015. Vol. 169, N 1. P. 233–265. doi: 10.1104/pp.15.00350
  88. Bensmihen S., de Billy F., Gough C. Contribution of NFP LysM domains to the recognition of nod factors during the Medicago truncatula/Sinorhizobium meliloti symbiosis // PLOS ONE. 2011. Vol. 6, N 11. ID e26114. doi: 10.1371/journal.pone.0026114
  89. Schultze M., Kondorosi A. Regulation of symbiotic root nodule development // Annu Rev Genet. 1998. Vol. 32, N 1. P. 33–57. doi: 10.1146/annurev.genet.32.1.33
  90. Mergaert P., Van Montagu M., Holsters M. Molecular mechanisms of Nod factor diversity // Mol Microbiol. 1997. Vol. 25, N 5. P. 811–817. doi: 10.1111/j.1365-2958.1997.mmi526.x
  91. Dénarié J., Debellé F., Promé J.-C. rhizobium lipo-chitooligosaccharide nodulation factors: Signaling molecules mediating recognition and morphogenesis // Annu Rev Biochem. 1996. Vol. 65. P. 503–535. doi: 10.1146/annurev.bi.65.070196.002443
  92. Sulima A.S., Zhukov V.A., Kulaeva O.A., et al. New sources of Sym2A allele in the pea (Pisum sativum L.) carry the unique variant of candidate LysM-RLK gene LykX // PeerJ. 2019. Vol. 7. ID e8070. doi: 10.7717/peerj.8070
  93. Stacey G.S., Burris R.H., Evans H.J. Biological nitrogen fixation. Springer science and business media, 1992.
  94. Geurts R., Xiao T.T., Reinhold-Hurek B. What does it take to evolve a nitrogen-fixing endosymbiosis? // Trend Plant Sci. 2016. Vol. 21, N 3. P. 199–208. doi: 10.1016/j.tplants.2016.01.012
  95. Разумовская З.Г. Образование клубеньков у различных сортов гороха // Микробиология. 1937. Т. 6, № 3. С. 321–328.
  96. Govorov L.I. The peas of Afghanistan // Bull Appl Bot. 1928. P. 497–522.
  97. Lie T.A., Timmermans P.C.J.M. Host-genetic control of nitrogen fixation in the legume-Rhizobium symbiosis: complication in the genetic analysis due to maternal effects // Plant Soil. 1983. Vol. 75, N 3. P. 449–453. doi: 10.1007/BF02369979
  98. Lie T.A. Symbiotic specialisation in pea plants: The requirement of specific Rhizobium strains for peas from Afghanistan // Ann Appl Biol. 1978. Vol. 88, N 3. P. 462–465. doi: 10.1111/j.1744-7348.1978.tb00743.x
  99. Davis E.O., Evans I.J., Johnston A.W.B. Identification of nodX, a gene that allows Rhizobium leguminosarum biovar viciae strain TOM to nodulate Afghanistan peas // Mol Gen Genet. 1988. Vol. 212, N 3. P. 531–535. doi: 10.1007/BF00330860
  100. Проворов Н.А., Онищук О.П. Эволюционно-генетические основы симбиотической инженерии растений: мини-обзор // Сельскохозяйственная биология. 2018. Т. 53, № 3. С. 464–474. doi: 10.15389/agrobiology.2018.3.464rus EDN: EACWHD
  101. Provorov N.A., Tikhonovich I.A. Genetic resources for improving nitrogen fixation in legume-rhizobia symbiosis // Genet Res Crop Evol. 2003. Vol. 50, N 1. P. 89–99. doi: 10.1023/A:1022957429160
  102. Onishchuk O.P., Vorobyov N.I., Provorov N.A. Nodulation competitiveness of nodule bacteria: Genetic control and adaptive significance: Review // Appl Biochem Microbiol. 2017. Vol. 53, N 2. P. 131–139. doi: 10.1134/S0003683817020132
  103. Masson-Boivin C., Sachs J.L. Symbiotic nitrogen fixation by rhizobia — the roots of a success story // Curr Opin Plant Biol. 2018. Vol. 44. P. 7–15. doi: 10.1016/j.pbi.2017.12.001
  104. Zhukov V., Radutoiu S., Madsen L.H., et al. The Pea Sym37 receptor kinase gene controls infection-thread initiation and nodule development // MPMI. 2008. Vol. 21, № 12. P. 1600–1608. doi: 10.1094/MPMI-21-12-1600
  105. Young J.P.W., Matthews P. A distinct class of peas (Pisum sativum L.) from Afghanistan that show strain specificity for symbiotic Rhizobium // Heredity. 1982. Vol. 48, N 2. P. 203–210. doi: 10.1038/hdy.1982.26
  106. Lie T.A. Host genes in Pisum sativum L. conferring resistance to European Rhizobium leguminosarum strains // Plant Soil. 1984. Vol. 82, N 3. P. 415–425. doi: 10.1007/BF02184279
  107. Geurts R., Heidstra R., Hadri E., et al. Sym2 of Pea is involved in a nodulation factor-perception mechanism that controls the infection process in the epidermis // Plant Physiol. 1997. Vol. 115, N 2. P. 351–359. doi: 10.1104/pp.115.2.351
  108. Kozik A. Fine mapping of the Sym2 locus of Pea Linkage group 1. Wageningen University and Research, 1996. 111 p.
  109. Kozik A., Heidstra R., Horvath B., et al. Pea lines carrying sym1 or sym2 can be nodulated by Rhizobium strains containing nodX; sym1 and sym2 are allelic // Plant Sci. 1995. Vol. 108, N 1. P. 41–49. doi: 10.1016/0168-9452(95)04123-C
  110. Sulima A.S., Zhukov V.A., Afonin A.A., et al. Selection signatures in the first exon of paralogous receptor kinase genes from the Sym2 region of the Pisum sativum L. genome // Front Plant Sci. 2017. Vol. 8. ID 1957. doi: 10.3389/fpls.2017.01957
  111. Патент РФ на изобретение № 2815453/ 21.10.2023. Жуков В.А., Журавлев И.Ю., Тихонович И.А. Молекулярно-генетический маркер типа CAPS у растений гороха посевного Pisum sativum L. и способ идентификации растений, гомозиготных по аллели, обуславливающей формирование повышенной специфичности по отношению к симбиотическим клубеньковым бактериям. Режим доступа: https://fips.ru/EGD/8d1092c2-fa04-4df7-add6-b975d7f5333a
  112. Штарк О.Ю., Данилова Т.Н., Наумкина Т.С., и др. Анализ исходного материала гороха посевного (Pisum sativum L.) для селекции сортов с высоким симбиотическим потенциалом и выбор параметров для его оценки // Экологическая генетика. 2006. Т. 4, № 2. С. 22–28. doi: 10.17816/ecogen4222-28EDN: HZNUSV
  113. Zhukov V.A., Zhernakov A.I., Kulaeva O.A., et al. De Novo Assembly of the Pea (Pisum sativum L.) nodule transcriptome // Int J Genom. 2015. Vol. 2015. ID 695947. doi: 10.1155/2015/695947
  114. Доросинский Л.М. Клубеньковые бактерии и нитрагин. Москва: Колос, 1970.
  115. Проворов Н.А., Симаров Б.В. Генетический полиморфизм бобовых культур по способности к симбиозу с клубеньковыми бактериями // Генетика. 1992. Т. 28, № 6. С. 5–14. EDN: YPIMBT
  116. Lugtenberg B.J.J., Dekkers L., Bloemberg G.V. Molecular determinants of rhizosphere colonization by Pseudomonas // Annu Rev Phytopathol. 2001. Vol. 39, N 1. P. 461–490. doi: 10.1146/annurev.phyto.39.1.461
  117. McGuire A.V., Northfield T.D. Tropical occurrence and agricultural importance of Beauveria bassiana and Metarhizium anisopliae // Front Sustain Food Syst. 2020. Vol. 4. ID 6. doi: 10.3389/fsufs.2020.00006
  118. Chetkova S.A., Tikhonovich I.A. Isolation and investigation of Rhizobium leguminosarum strains effective on peas of Afghan origin // Microbiology. 1986. N 13. P. 124–129.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Механизм работы системы редактирования CRISPR/Cas9. Рисунок создан с помощью онлайн-инструмента bioRender (https://biorender.com/).

Скачать (135KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Механизм работы CRISPR/Cas9 Prime-editing. Рисунок создан с помощью онлайн-инструмента bioRender (https://biorender.com/).

Скачать (198KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Общая последовательность этапов работ для получения растения с отредактированным геномом на примере гороха. Рисунок создан с помощью онлайн-инструмента bioRender (https://biorender.com/).

Скачать (108KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Схема обмена сигналами между симбионтами в бобово-ризобиальном симбиозе (a, b), включая стадии образования клубенька (1–6). 1 — проникновение ризобий через корневой волосок; 2 — начало образования инфекции, ризобии перемещаются внутрь корневого волоска; 3 — закручивание корневого волоска, формирование инфекционной нити; 4 — рост инфекционной нити через клетки эпидермиса; 5 — инфекционная нить доходит до клеток коры корня; 6 — образование симбиотического клубенька. Рисунок создан с помощью онлайн-инструмента bioRender (https://biorender.com/).

Скачать (313KB)
Метаданные

© Эко-Вектор, 2025

Ссылка на описание лицензии: https://eco-vector.com/for_authors.php#07
СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 89324 от 21.04.2025.