Antimutagenic potential of four strains of bacteria of the genus Lactobacillus



Cite item

Full Text

Open Access Open Access
Restricted Access Access granted
Restricted Access Subscription or Fee Access

Abstract

Background.  Bacteria of the genus Lactobacillus possessing a number of positive properties on the human body are a promising source for the creation of functional nutrition. The study of antimutagenic activity of lactobacilli will substantiate the use of these bacteria to prevent the effects of genotoxic environmental factors.

The aim of this study is to comparative analysis the antimutagenic potential of four Lactobacillus strains.

Materials and methods. Four bacterial strains Lactobacillus casei 3184, L. casei MB, L. plantarum AB, L. plantarum B-578 were used in this work. The antimutagenic activity of cells suspension and supernatant of Lactobacillus culture was evaluated using Ames test.

Results. The supernatant of L. plantarum B-578 in the stationary growth phase most effectively suppressed the mutagenic effect of sodium azide (45.6%) and 2-nitrofluorene (43.5%). Substantial antimutagenic activity was also observed for the cell suspension of the strains L. casei 3184 and L. plantarum AB in the exponential growth phase against sodium azide (40.8% and 39.9%, respectively), and for the supernatant of these strains in the stationary growth phase against 2-nitrofluorene (39.8% and 37.5%, respectively). L. casei strain MB did not significantly reduce the effect of known mutagens: the antimutagenic activity of all tested samples for this strain in different growth phases ranged from 15.9% to 23.4% against sodium azide, and from 15.6% to 28.5% against 2-nitrofluorene.

Conclusion. Analysis of the results obtained suggests that the antimutagenic effect of L. casei 3184 and L. plantarum AB strains against sodium azide is due to direct binding of the mutagen by lactobacilli cells, and that of L. plantarum B578 strain – by exometabolites accumulating in the tested culture media during the stationary growth phase. Reduction of 2-nitrofluorene mutagenicity by L. casei 3184, L. plantarum AB and L. plantarum B578 strains can also be associated with direct binding of the mutagen, with inhibition of biotransformation enzymes of this compound, and with the antioxidant effect of exometabolites of lactobacilli strains. The data obtained emphasise the dependence of the antimutagenic potential of lactobacilli on the growth phase and indicate the promising application of the strains L. plantarum B578, L. casei 3184 and L. plantarum AB to reduce the negative effects of genotoxic agents.

Full Text

ВВЕДЕНИЕ

Проблема загрязнения окружающей среды ксенобиотиками является на сегодняшний день одной из наиболее актуальных. Особым классом ксенобиотиков являются мутагены – факторы, способные вызывать изменения в генетическом материале организма и повышать спонтанный уровень мутаций. Большинство возникающих мутаций являются рецессивными, но, по мере их накопления в популяции, они все чаще оказываются в гомозиготном состоянии. Мутации в половых клетках являются причиной многочисленных наследственных заболеваний человека [1]. Соматические мутации также играют ключевую роль в развитии многих патологических изменений в организме, включая инициацию канцерогенеза [2, 3]. Исследование мутагенной активности ряда канцерогенных соединений позволило установить высокую степень корреляции между мутагенностью и канцерогенностью [4, 5]. В последние десятилетия все большее внимание уделяется поиску и исследованию антимутагенов для поддержания стабильности генома и повышения его устойчивости к генотоксическому воздействию факторов различной природы. Большинство выявленных антимутагенов – природные вещества, такие, как вторичные метаболиты растений, витамины, аминокислоты и др. [6]. В настоящее время антигенотоксические свойства показаны для ряда микроорганизмов – представителей кишечной микрофлоры [7, 8]. Таким образом, антимутагены природного происхождения являются перспективной основой для разработки профилактических препаратов, способных эффективно предотвращать негативные последствия воздействия генотоксичных факторов.

Особый интерес представляет исследование антимутагенной активности молочнокислых бактерий как представителей естественной микробиоты организма человека, наиболее часто применяемых для производства пробиотиков.

Целью данной работы явилась оценка антимутагенного потенциала четырех представителей рода Lactobacillus.

 

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

Штаммы бактерий

В работе были использованы четыре штамма бактерий р. Lactobacillus: Lactobacillus casei 3184, Lactobacillus casei МБ, Lactobacillus plantarum АВ (получены из коллекции микроорганизмов ФИЦ Биотехнологии РАН, г. Москва), Lactobacillus plantarum В578 (получен из Всесоюзной коллекции микроорганизмов, г. Пущино).

Для оценки антимутагенной активности в качестве тестерных бактерий использованы ауксотрофные штаммы Salmonella typhimurium ТА100 и ТА98 (получены из коллекции микроорганизмов кафедры генетики Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова), способные при воздействии мутагенов ревертировать к прототрофности по механизму замены пар оснований и сдвига рамки считывания соответственно.

Подготовка образцов для оценки антимутагенной активности

Культуру лактобацилл со скошенного MRS-агара вносили в 5мл бульона MRS. Через 17-20 часов инкубирования при 37ºС 1 мл культуры переносили в 50 мл бульона MRS и культивировали 30 ч при тех же условиях. Пробы отбирали через 6 ч и 30 ч инкубирования, что соответствует экспоненциальной и стационарной фазам роста культур лактобацилл. Часть пробы центрифугировали при 3000 об/мин в течение 15 мин на центрифуге LMC-4200R (ротор R-12/15, «BioSan», Латвия). Супернатант фильтровали через стерильный мембранный фильтр с размером пор 0.20 мкм («Corning», Germany). В экспериментах использовали супернатант и исходную бактериальную суспензию в бульоне MRS.

Оценка антимутагенной активности проводилась в тесте Эймса [9]. В верхний 0.6% агар вносили 0.1 мл бактериальной суспензии тестерного штамма, 0.1 мл раствора мутагена и 0.1 мл исследуемого образца супернатанта, либо суспензии лактобацилл, перемешивали и наслаивали на нижний селективный агар. В негативном контроле использовали стерильную среду MRS, в позитивном контроле – растворы известных мутагенов: азида натрия (NaN3), 10.5 мкг/мл) и 2-нитрофлуорена (2-НФ), 100 мкг/мл («Sigma-Aldrich»). Посевы инкубировали при 37оС в течение 48-72 ч.

Антимутагенный эффект рассчитывали по формуле [10]:

Антимутагенный эффект, АЭ (%) , где

T – число His+ ревертантов в опытном варианте,

M – число His+ ревертантов в позитивном контроле,

N – число His+ ревертантов в негативном контроле.

Считается, что ингибирование мутагенного эффекта менее чем на 25% свидетельствует о слабой, от 25% до 40% – о средней, а выше 40% – о сильной антимутагенности [10].

Приведенные в работе данные представляют собой среднее значение в каждой группе ± σ (среднеквадратичное отклонение). Для оценки достоверности различий средних значений разных групп использовали t-критерий Стьюдента. Различие между группами считали достоверным при уровне значимости Р < 0.05.

 

РЕЗУЛЬТАТЫ И ОБСУЖДЕНИЕ

 

Род Lactobacillus объединяет в себя более 200 видов грамположительных, микроаэрофильных молочнокислых бактерий, отличающихся филогенетическим и метаболическим разнообразием, характеризующихся высокой функциональной активностью [11].

Лактобациллы широко распространены в природе, а также представляют собой существенную часть нормальной микробиоты организма человека. Многие виды лактобацилл входят в состав микробных сообществ полости рта, желудка, кишечника, причем основная часть данных бактерий сконцентрирована в толстом кишечнике. Следует также отметить, что именно лактобациллы играют ведущую роль в поддержании здоровой среды влагалища [11-13].

Среди множества положительных эффектов пробиотических микроорганизмов, включающих представителей рода Lactobacillus, одним из наиболее значимых и спорных считается антиканцерогенная активность. Стоит отметить, что нет прямых доказательств того, что потребление культур лактобактерий или молочнокислых продуктов вызывает супрессию рака. Но в литературе имеется множество данных, полученных в экспериментах с использованием культур опухолевых клеток и лабораторных животных, которые свидетельствуют о возможном участии лактобацилл в ингибировании процесса канцерогенеза [14, 15].

Повреждения ДНК и мутации в генах, контролирующих рост и деление клеток, играют ключевую роль в инициации процесса канцерогенеза [16]. Таким образом, поиск и практическое применение эффективных антимутагенов, способных превентивно защитить клетки от последствий воздействия генотоксичных факторов, является актуальным направлением исследований в области профилактики онкологических заболеваний.

В настоящей работе мы провели оценку антимутагенного потенциала четырех штаммов молочнокислых бактерий р. Lactobacillus в отношении двух известных мутагенов – NaN3 и 2-НФ, индуцирующих генные мутации преимущественно по типу замены пар оснований или сдвига рамки считывания соответственно.

Как видно из таблицы 1, суспензия клеток и супернатант исследованных штаммов лактобацилл вызывали ингибирование мутагенного эффекта NaN3 как в экспоненциальной, так и стационарной фазе роста бактерий. В целом антимутагенная активность варьировала от 17.1% до 40.8% для суспензии клеток бактерий, от 11.5% до 45.6% для супернатанта. Для штаммов L. casei 3184 и L. plantarum АВ суспензия клеток проявила более высокую активность по сравнению с супернатантом, причем в обоих случаях эффект более выражен в экспоненциальной фазе роста. Штамм L. plantarum В578 проявил существенный антимутагенный эффект в отношении NaN3 в стационарной фазе роста; причем активность супернатанта (45.6%) была сравнительно выше, чем у суспензии клеток (37.3%). Штамм L. casei МБ продемонстрировал слабую антимутагенную активность в отношении азида натрия: 17.1% для суспензии клеток и 15.9% для супернатанта в экспоненциальной фазе роста; 19.2% для суспензии клеток и 23.4% для супернатанта в стационарной фазе роста культуры (Таблца 1).

Таблица 1. Антимутагенный эффект четырех штаммов лактобацилл в отношении азида натрия в тесте Эймса (штамм Salmonella typhimurium TA100)

Table 1. Antimutagenic effect of four Lactobacillus strains against sodium azide in the Ames test using Salmonella typhimurium strain TA100.

Варианты

Суспензия клеток

Супернатант

Число His+ ревертантов/чаш.

АЭ (%)

Число His+ ревертантов/чаш.

АЭ (%)

Негативный контроль

68.2±5.3

–

125.4±17.3

–

Позитивный контроль (NaN3)

626.0±36.3

–

978.9±57.1

–

NaN3 + L. casei 3184 (1)

398.3±25.5*

40.8

707.0±21.2*

31.8

NaN3 + L. casei 3184 (2)

412.3±23.5*

38.3

793.2±42.2*

21.8

NaN3 + L. casei МБ (1)

530.2±11.7

17.1

848.2±42.3

15.9

NaN3 + L. casei МБ (2)

516.3±15.7

19.2

784.0±23,3*

23.4

NaN3 + L. plantarum АВ (1)

403.1±29.3*

39.9

693.0±44.0

33.9

NaN3 + L. plantarum АВ (2)

414.2±11.2

37.9

887.4±37,3

11.5

NaN3 + L. plantarum В578 (1)

520.3±25.4*

18.9

733.8 ±22.9

29.2

NaN3 + L. plantarum В578 (2)

417.7±18.4*

37.3

593.2±17.1*

45.6

* – Статистически достоверно отличается от позитивного контроля, P<0.05; 1 – экспоненциальная фаза роста; 2 – стационарная фаза роста.

* – Values are statistically significantly different from the positive control, P<0.05; 1 – exponential growth phase; 2 – stationary growth phase.

 

Результаты оценки антимутагенного действия исследуемых штаммов лактобацилл отношении 2-НФ представлены в таблице 2. Средняя антимутагенная активность выявлена для штаммов L. casei 3184 (от 30.8%до 39.8%) и L. plantarum АВ (от 29.3% до 37.5%). Значительный антимутагенный потенциал (выше 40%) в отношении 2-НФ показывали суспензия клеток (41.3%) и супернатант (43.6%) штамма L. plantarum В578 в стационарной фазе роста. В то же время, штамм L. casei МБ не оказывал существенного влияния на мутагенное действие 2-НФ, демонстрируя сравнительно слабую антимутагенную активность в диапазоне от 15.6% до 28.5% (Таблица 2).

Следует отметить, что в целом супернатанты всех четырех исследованных штаммов вызывают большее ингибирование мутагенного эффекта 2-НФ по сравнению с суспензией клеток.

Таблица 1. Антимутагенный эффект четырех штаммов лактобацилл в отношении 2-нитрофлуорена в тесте Эймса (штамм Salmonella typhimurium TA98)

Table 2. Antimutagenic effect of four Lactobacillus strains against 2-nitrofluorene in the Ames test using Salmonella typhimurium strain TA98

Варианты

Суспензия клеток

Супернатант

Число His+ ревертантов/чаш.

АЭ (%)

Число His+ ревертантов/чаш.

АЭ (%)

Негативный контроль

35.0±1.2

–

75.7±5.2

–

Позитивный контроль (2-НФ)

280.8±11.7

–

567.3±37.3

–

2-НФ + L. casei 3184 (1)

205.2±15.3*

30.8

382.0±21.7*

37.6

2-НФ + L. casei 3184 (2)

19.,8±10.7*

35.4

371.8±22.2*

39.8

2-НФ + L. casei МБ (1)

240.3±12.5*

16.3

488.6±29.7*

15.6

2-НФ + L. casei МБ (2)

225.2±10.4*

22.6

427.1±23.5*

28.5

2-НФ + L. plantarum АВ (1)

208.8±19.2*

29.3

398.9±19.8*

34.3

2-НФ + L. plantarum АВ (2)

195.2±15.3*

34.8

382.6±27.3*

37.5

2-НФ + L plantarum В578 (1)

219.3±11.5*

25.0

372.0±12.9

39.7

2-НФ + L. plantarum В578 (2)

179.2±10.5*

41.3

353.0±15.2*

43.5

* – Статистически достоверно отличается от позитивного контроля, P<0.05, 1 – экспоненциальная фаза роста; 2 – стационарная фаза роста.

 

* – Values are statistically significantly different from the positive control, P<0.05; 1 – exponential growth phase; 2 – stationary growth phase.

 

Способность к ингибированию мутагенного эффекта NaN3 была показана ранее и для других представителей р. Lactobacillus. В работе [17] для оценки антимутагенного потенциала внеклеточных метаболитов пяти штаммов лактобацилл был использован супернатант клеток разных фаз роста. Более высокая антимутагенная активность в отношении NaN3 была показана для супернатанта L. plantarum ATCC 8014, L. casei ATCC 11578, L. delbrueckii subsp. lactis ATCC 4797 в стационарной фазе по сравнению с экспоненциальной. В то же время супернатант двух штаммов L. plantarum WCFS1 и L. sakei 23К оказывал более заметный эффект экспоненциальной фазе роста клеток. Четыре штамма лактобацилл – L. casei T2, L. casei T4, L. plantarum T5, L. brevis T9, – в числе 25 изолированных из тархана, традиционного иранского ферментированного продукта, демонстрировали антимутагенное действие в отношении азида натрия, причем больший эффект был обнаружен для супернатанта по сравнению с суспензией живых клеток [18]. Десмутагенная активность была выявлена по результатам теста Эймса с NaN3 для двух штаммов L. reuteri DDL 19, L. аlimentarius DDL 48, выделенных их фекалий здоровых коз [19].

В работе [20] проведено исследование антимутагенного потенциала изолята L. plantarum, выделенного из ферментированного фрукта дуриана. Следует отметить, что заметное подавление мутагенного эффекта как азида натрия, так и 2-нитрофлуорена вызывала только суспензия живых клеток лактобацилл. Суспензия живых клеток L. paracasei subsp. tolerans JG22, выделенного из листьев острого перца, проявила десмутагенный эффект в отношении 2-НФ [21]. Mobarez с соавторами (2007) также показали, что суспензия живых клеток L. acidophilus и L. bulgaricus из иранского йогурта более эффективно ингибирует мутагенное действие 2-НФ по сравнению с супернатантом и суспензией инактивированных клеток [22].

В целом, анализ научной литературы показывает, что к основным механизмам антимутагенной активности лактобацилл относятся: 1) связывание мутагена (десмутагенный эффект), 2) трансформация молекулы мутагена в соединение, не обладающее генотоксичностью, 3) ингибирование процесса биотрансформации промутагена с образованием мутагенных метаболитов, 3) антиоксидантный эффект, 4) стимуляция репарации ДНК [7, 8].

Сравнительный анализ результатов, полученных в настоящем исследовании, и данных литературы позволяет нам предположить, что антимутагенное действие штаммов L. casei 3184 и L. plantarum АВ в отношении азида натрия большей частью связано с прямым связыванием мутагена активно размножающимися клетками лактобацилл. В то же время, ингибирование мутагенного действия азида натрия L. plantarum В578 в основном происходит за счет экзометаболитов штамма, присутствующих в культуральной жидкости в стационарной фазе роста.

Согласно полученным данным, подавление индукции мутаций 2-НФ в клетках тестерного штамма S. typhimurium TA98 наблюдается в присутствие как суспензии живых клеток, так и супернатанта штаммов L. casei 3184, L. plantarum АВ и L. plantarum В578; эффект более выражен в стационарной фазе роста.

Известно, что нитроредуктазы кишечных бактерий играют важную роль в восстановлении различных нитроароматических соединений до соответствующих N-нитрозосоединений, гидроксиламинов или ароматических аминов, большинство из которых являются канцерогенными и мутагенными агентами [23]. Установлено, что нитроредуктазы сальмонелл имеют широкую субстратную специфичность и восстанавливают как 2-НФ, так и 1-нитроциклогексен и алифатические нитроалкены, а также нитробензол, с эффективностью преобразования субстрата более 95% [24]. Следовательно, при биотрансформации 2-НФ бактериальными нитроредуктазами, в данном случае продуцируемыми штаммом S. typhimurium ТА98, возможно образование генотоксичных метаболитов, активных форм кислорода, которые могут индуцировать прежде всего окислительные повреждения ДНК и далее генные мутации в клетках тестерного штамма [25]. Ингибирование активности нитроредуктаз как клеток кишечника, так и кишечной микробиоты, считается перспективным подходом для снижения уровня мутагенных и канцерогенных метаболитов, например, в толстом кишечнике [23]. Следует отметить, что оптимальной для активности нитроредуктаз является щелочная среда, в связи с чем продуцируемые лактобациллами органические кислоты действительно могут снижать активность данных ферментов [26].

Методом газовой хроматографии-масс-спектрометрии у лактобацилл и бифидобактерий среди экзометаболитов помимо молочной кислоты детектированы значительные количества фенилмолочной (миндальной) и пара-гидроксифенилмолочной кислот [27], которые, как известно, являются мощными антиоксидантами [28].

Таким образом, антимутагенное действие исследованных штаммов лактобацилл в отношении 2-НФ может быть связано как с прямым связыванием мутагена, так и с ингибированием ферментов биотрансформации данного соединения, а также с антиоксидантным эффектом экзометаболитов штаммов L. casei 3184, L. plantarum АВ и L. plantarum В578.

 

ЗАКЛЮЧЕНИЕ

Лактобациллы представляют собой перспективный материал для создания пробиотических препаратов и продуктов функционального питания в силу ряда положительных эффектов на организм человека. Полученные в настоящей работе экспериментальные данные свидетельствуют об антимутагенном потенциале трех из четырех исследованных штаммов бактерий рода Lactobacillus. Установлено, что антимутагенный эффект как суспензии клеток, так и супернатанта культуральной жидкости штаммов Lactobacillus plantarum В578, L. plantarum АВ, L. casei 3184 зависит от фазы роста культуры. Существенное подавление мутагенного эффекта 2-нитрофлуорена вызывали супернатанты штаммов L. plantarum В578, L. plantarum АВ и L. casei 3184 в стационарной фазе роста (антимутагенный эффект 43.5%, 37.5%, 39.8% соответственно). Антимутагенная активность в отношении азида натрия была наиболее выражена для суспензии клеток штаммов L. casei 3184, L. plantarum АВ в экспоненциальной фазе роста и супернатанта штамма L. plantarum В578 в стационарной фазе роста (40.8%, 39.9% и 45.6%). Антимутагенное действие исследованных штаммов лактобацилл может быть связано как с прямым связыванием мутагена, влиянием на его биотрансформацию, так и с активностью секретируемых метаболитов.

×

About the authors

Nazira Sunagatovna Karamova

Kazan (Volga region) Federal University

Author for correspondence.
Email: nskaramova@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-5802-9744
SPIN-code: 3828-8883
Scopus Author ID: 6601964566
ResearcherId: B-6221-2014

Доцент, кандидат биологических наук, доцент кафедры микробиологии

Russian Federation, Kremlevskaya str., 18, Kazan 420008, Russia

Olga Nikolaevna Ilinskaya

Kazan (Volga region) Federal University

Email: ilinskaya_kfu@mail.ru
ORCID iD: 0000-0001-6936-2032
SPIN-code: 7972-5807
Scopus Author ID: 6602551396
ResearcherId: A-7458-2014

Professor, Head of the Department of Microbiology

Russian Federation, Kremlevskaya str., 18, Kazan 420008, Russia

References

  1. References
  2. Banoona SR, Salih NS, Ghasemianc A. Genetic Mutations and Major Human Disorders: A Review. Egyptian Journal of Chemistry. 2022;65(2):571–589. doi: 10.21608/EJCHEM.2021.98178.4575 EDN: KWDMJV
  3. Olafsson S, Anderson CA. Somatic mutations provide important and unique insights into the biology of complex diseases. Trends in Genetics. 2021;37(10):872–881. doi: 10.1016/j.tig.2021.06.012 EDN: UZLABR
  4. Cao Y. Possible relationship between the somatic mutations and the formation of cancers. BIO Web of Conferences. 2022;55:01009. doi: 10.1051/bioconf/20225501009 EDN: ODJOQP
  5. McCann J, Choi E, Yamasaki E, Ames BN. Detection of carcinogens as mutagens in the Salmonella/microsome test: assay of 300 chemicals. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 1975;72(12):5135–9. doi: 10.1073/pnas.72.12.5135
  6. Lawley PD. Mutagens as carcinogens: development of current concepts. Mutation Research. Fundamental and Molecular Mechanisms of Mutagenesis. 1989;213(1):3–25. doi: 10.1016/0027-5107(89)90028-6
  7. Mushtaq S, Tayyeb A, Ali G, Bareen FE. (2023) Antimutagenic potential of plants and natural products: a review. In: Bhat TA, Hakeem KR, editors. Biotechnologies and Genetics in Plant Mutation Breeding. New York: Apple Academic Press; P:227–247. doi: 10.1201/9781003305064
  8. Vorobjeva LI, Abilev SK. Antimutagenic properties of bacteria: review. Applied Biochemistry and Microbiology. 2002;38:97–107. doi: 10.1023/A:1014338712108 EDN: LHKOXJ
  9. Prazdnova EV, Mazanko MS, Chistyak VA, et al. Antimutagenic activity as a criterion of potential probiotic properties. Probiotics and Antimicrobial Proteins. 2022;14(6):1094–1109. doi: 10.1007/s12602-021-09870-9 EDN: LKBZCC
  10. Mortelmans K, Zeiger E. The Ames Salmonella/microsome mutagenicity assay. Mutation Research. 2000;455(1–2):29–60. doi: 10.1016/s0027-5107(00)00064-6
  11. Negi PS, Jayaprakasha GK, Jena BS. Antioxidant and antimutagenic activities of pomegranate peel extracts. Food Chemistry. 2003;80(3):393–397. doi: 10.1016/s0308-8146(02)00279-0
  12. Al-Yami M, Al-Mousa AT, Al-Otaibi SA, Khalifa AY. Lactobacillus species as probiotic: isolation sources and health benefits. Journal of Pure and Applied Microbiology. 2022;16(4): 2270–2291. doi: 10.22207/JPAM.16.4.19 EDN: HUAEGL
  13. Dempsey E, Corr SC. Lactobacillus spp. for gastrointestinal health: current and future perspectives. Frontiers in Immunology. 2022;13:840245. doi: 10.3389/fimmu.2022.840245 EDN: DCCCSM
  14. Chee WJY, Chew SY, Than LTL. Vaginal microbiota and the potential of Lactobacillus derivatives in maintaining vaginal health. Microbial Cell Factories. 2020;19:203. doi: 10.1186/s12934-020-01464-4 EDN: DLNXUG
  15. Garbacz K. Anticancer activity of lactic acid bacteria. Seminars in Cancer Biology. 2022;86(3): 356–366. doi: 10.1016/j.semcancer.2021.12.01 EDN: UJIWZJ3
  16. Feng P, Xue X, Bukhari I, et al. Gut microbiota and its therapeutic implications in tumor microenvironment interactions. Frontiers in Microbiology. 2024;15:1287077. doi: 10.3389/fmicb.2024.1287077 EDN: TIWUXU
  17. Basu AK. DNA damage, mutagenesis and cancer. International Journal of Molecular Sciences. 2018;19:970. doi: 10.3390/ijms19040970
  18. Chalova VI, Lingbeck JM, Kwon YM, Ricke SC. Extracellular antimutagenic activities of selected probiotic Bifidobacterium and Lactobacillus spp. as a function of growth phase. Journal of Environmental Science and Health, Part B: Pesticides, Food Contaminants, and Agricultural Wastes. 2008;43(2):193–198. doi: 10.1080/03601230701795262 EDN: MEDAYV
  19. Ahmadi MA, Ebrahimi MT, Mehrabiana S, et al. Antimutagenic and anticancer effects of lactic acid bacteria isolated from Tarhana through Ames test and phylogenetic analysis by 16S rDNA. Nutrition and Cancer. 2014;0(0):1–8. doi: 10.1080/01635581.2014.956254
  20. Apás AL, González SN, Arena ME. Potential of goat probiotic to bind mutagens. Anaerobe. 2014;28:8–12. doi: 10.1016/j.anaerobe.2014.04.004
  21. Ahmad A., Salik S, Boon YW, et al. Mutagenicity and antimutagenic activities of lactic acid bacteria (LAB) isolated from fermented durian (tempoyak). Jurnal Sains Kesihatan Malaysia Isu Khas. 2018:23–26. doi: 10.17576/JSKM-2018-04
  22. Lim SM Antimutagenicity activity of the putative probiotic strain Lactobacillus paracasei subsp. tolerans JG22 isolated from pepper leaves Jangajji. Food Science and Biotechnology. 2014;23:141–150. doi: 10.1007/s10068-014-0019-2 EDN: SSVVZB
  23. Mohabati MA, Doust RH, Hassan ZM, Kamali S. Antimutagenic effect of Lactobacillus acidophilus and Lactobacillus bulgaricus isolated from Iranian yoghurt on 2-nitrofluorene. Research Journal of Microbiology. 2007;2(6):524–529. doi: 10.3923/jm.2007.524.529
  24. Chen L, Chen X, Bai Y, Zhao ZN, et al. Inhibition of Escherichia coli nitroreductase by the constituents in Syzygium aromaticum. Chinese Journal of Natural Medicines. 2022;20(7): 506–517. doi: 10.1016/S1875-5364(22)60163-8) EDN: ALRFOX
  25. Yanto Y, Hall M, Bommarius AS. Nitroreductase from Salmonella typhimurium: characterization and catalytic activity. Organic and Biomolecular Chemistry. 2010;8(8):1826–32. doi: 10.1039/b926274a EDN: NZWCRZ
  26. Purohit V, Basu A. Mutagenicity of nitroaromatic compounds. Chemical Research in Toxicology. 2000;13(8):673–692. doi: 0.1021/tx000002x
  27. Kahng H-Y, Lee B-U, Cho Y-S, Oh K-H. Purification and characterization of the NAD(P)H-nitroreductase for the catabolism of 2,4,6-trinitrotoluene (TNT) in Pseudomonas sp. HK-6. Biotechnology and Bioprocess Engineering, 2007;12(4):433–440. doi: 10.1007/BF02931067
  28. Beloborodova NV, Bairamov IT, Olenin AIu, Fedotcheva NI. Exometabolites of some anaerobic microorganisms of human microflora. Biomedicinskaya Khimiya. 2011;57(1), 95–105. doi: 10.18097/PBMC20115701095 EDN: NDBDRH
  29. Parcheta M, Świsłocka R, Świderski G, et al. Spectroscopic characterization and antioxidant properties of mandelic acid and its derivatives in a theoretical and experimental approach. Materials (Basel), 2022;15(15):5413. doi: 10.3390/ma15155413 EDN: XBQMZL

Supplementary files

Supplementary Files
Action
1. JATS XML
Download

Copyright (c) Eco-Vector


СМИ зарегистрировано Федеральной службой по надзору в сфере связи, информационных технологий и массовых коммуникаций (Роскомнадзор).
Регистрационный номер и дата принятия решения о регистрации СМИ: серия ПИ № ФС 77 - 89324 от 21.04.2025.