Picophytoplankton distribution at the Ob section and in western part of the Kara sea

Full Text

ВВЕДЕНИЕ

Климатические изменения, происходящие в последние десятилетия в Арктике, привели к существенным изменениям абиотических условий в шельфовых арктических морях. В частности, уменьшилась ледовитость в летний сезон, возросла температура поверхностного слоя моря [26], увеличились объем речного стока и связанное с ним опреснение верхнего квазиоднородного слоя [25], что привело к усилению стратификации водной толщи и, соответственно, уменьшению поступления биогенных элементов в эвфотический слой [19]. Эти тенденции, прежде всего, повлияли на условия существования базового трофического звена арктических экосистем — фитопланктона. Прогнозируется, что изменения пелагической морской среды, происходящие в арктическом регионе, приведут к возрастанию роли пикоформ (цианобактерий и эукариотических водорослей с размерами клеток ≤3 мкм) в формировании первичной продукции фитопланктона и увеличению доли этих мельчайших фотоавтотрофов в суммарной биомассе планктонных водорослей [18]. Увеличение численности и биомассы пикофитопланктона (ПикФ) в последние десятилетия уже выявлено в ряде арктических районов, в частности в море Бофорта [12]. Изменение размерной структуры фитопланктона может сказаться на его отклике на прогрессирующее опреснение поверхностного слоя моря, колебания биогенного режима и потоков вещества в арктических экосистемах. Все это делает актуальной и важной с прогностической точки зрения оценку биомассы ПикФ и роли пикофракции в фитопланктоне разных биотопов арктических морей.

В большинстве работ, посвященных фитопланктону Российской Арктики, сведения о пикофракции отсутствуют, что в основном связано с методологическими трудностями учета пикоформ и априорной недооценкой возможной роли пикопланктона в арктических фитоценозах. В Карском море единственные до настоящего времени оценки численности и биомассы ПикФ, выявившие существенный вклад пикоформ (до 78%) в суммарную биомассу фотосинтезирующего планктона, были получены в сентябре 2011 г. для северо-западной части бассейна [7]. Косвенным свидетельством значимости ПикФ в продукционных процессах в Карском море может служить оценка вклада мелких клеток (<5 мкм) в первичную продукцию его северных районов в августе-сентябре 2013 г. в размере 24–84% [11].

Карское море является типичным краевым арктическим водоемом, находящимся под влиянием самого мощного в Арктике пресноводного стока, объем которого превосходит 1200 км ³ в год [16, 29]. Гидрофизические и гидрохимические условия в Карском море, складывающиеся под влиянием речного стока, существенно варьируют по акватории моря и во многом определяют состояние фитопланктона [4, 6, 7]. Обилие ПикФ и его роль в фитопланктоне не были исследованы в других районах моря, кроме северо-западного.

Цель настоящей работы состояла в оценке численности, биомассы пикофитопланктона, содержания хлорофилла “a” (хл “a”) в пикофракции и вклада пикоформ в суммарную концентрацию хлорофилла на акваториях западной части моря, внешнего Обского эстуария и прилежащего мелководного шельфа, а также установлении связи этих характеристик с основными параметрами пелагической среды.

МАТЕРИАЛ И МЕТОДЫ

Материалом для работы послужили пробы, отобранные в ходе 69-го рейса НИС «Академик Мстислав Келдыш» в августе-сентябре 2017 г. на семи станциях, расположенных во внешнем эстуарии реки Оби и прилегающем шельфе (далее по тексту «Обский разрез»), а также в западной части Карского моря (рис. 1, таблица). На трех станциях отбор проб был выполнен дважды — в конце августа (станции 5586, 5587 и 5588) и в конце сентября (станции 5586_2, 5587_2 и 5588_2). Исследованные районы моря были свободны ото льда.

 

Рис. 1. Схема расположения станций.

 

Таблица. Глубина станций (Н, м), глубина эвфотической зоны (ФС, м), значения температуры (Т_о, ˚С), солености (S_о, psu), концентрации неорганических форм азота, фосфора и кремния (мкг-ат/л) в поверхностном слое, средние значения этих параметров в эвфотическом слое (ФС) на станциях Обского разреза и в западной части Карского моря

Дата	Станция	Н	ФС	ПС					ФС
				То	Sо	P-PO4	Nнеорг	Si-SiO4	T	S	P-PO4	Nнеорг	Si-SiO4
27.08	5586	89	14	4.9	31.3	0.05	0.30	0.39	4.6	31.6	0.15	1.24	0.26
28.08	5587	189	14	5.4	25.9	0.1	0.26	13.49	4.3	27.5	0.05	0.31	8.57
29.08	5588	29	11	5.6	20.0	0.35	0.52	33.36	5.0	23.7	0.31	0.40	22.17
23.09	5637	14	8	4.2	3.0	0.88	2.02	26.64	4.1	4.9	0.92	2.01	28.32
23.09	5639	24	11	3.4	9.8	-	-	-	1.7	22.6	-	-	-
23.09	5640	21	8	3.0	16.9	-	-	-	2.9	18.0	-	-	-
24.09	5588_2	29	5	3.4	17.9	0.36	0.94	36.38	3.4	18.0	0.34	0.90	34.63
24.09	5587_2	189	15	3.5	25.2	0.19	0.14	16.7	3.5	25.5	0.20	0.15	12.68
25.09	5686_2	89	11	4.0	31.3	0.11	0.33	3.8	4.0	31.4	0.08	0.27	1.35
25.09	5649	313	10	2.8	27.3	0.1	0.41	8.42	2.6	27.8	0.20	0.37	8.76

Примечание. «-» — измерения не проводились.

 

Распределение температуры, солености, плотности воды и интенсивности флуоресценции хлорофилла оценивали на основании данных вертикального зондирования CTD-зондом SeaBird-911, вооруженного флуориметром. Интенсивность надводной и подводной облученности в диапазоне фотосинтетически активной радиации (ФАР) измеряли с использованием, соответственно, датчиков LI-190 и LI-192 (LI-COR, США). Подводная облученность определялась в режиме зондирования до глубин ~60–80 м, а на мелководных стациях — до дна. Данные зондирования подводной облученности были использованы для определения глубины эвфотической зоны (Z_eu) (1% ФАР). На станциях, на которых не проводились зондирования, Z_eu восстанавливали по региональной эмпирической зависимости значений коэффициента диффузного ослабления нисходящей облученности (Kd) от глубины видимости диска Секки [15]. На станциях, выполненных в темное время суток, Z_eu рассчитывали с использованием региональной зависимости Kd от концентрации хл “a” на поверхности [15]. Пробы воды на станциях отбирали батометрами комплекса SBE 32 в пределах эвфотической зоны: в верхнем квазиоднородном слое, в пикногалоклине и/или в слое максимума флуоресценции и с горизонтов ниже пикноклина. Всего отобрано и проанализировано 42 пробы.

На всех станциях, кроме станций 5639 и 5640, определяли концентрацию биогенных элементов — P-PO₄, N-NO₃, N-NO₂, N-NH₄ и Si(OH)₄, согласно методам [17]. Далее по тексту все формы неорганического азота суммировали и обозначали N_неорг.

Подсчет численности фотосинтезирующих пикоформ (цианобактерий и эукариот) проводили с использованием люминесцентного микроскопа Leica DM1000 по методике, изложенной в работе [10], а также проточного цитометра Accury C6 (BD Bioscience, США). Использование двух методов учета обусловлено тем, что цитометр Accury C6 дает заниженные оценки численности цианобактерий [28]. Для расчета биомассы содержание углерода в клетках цианобактерий принимали равным 470 фг С/кл [20], а в клетках пикоэукариот определяли по клеточным объемам (W_кл) с использованием зависимости С_кл = 0,433W_кл^0.863 [20]. Объем клеток пикоэукариот рассчитывали исходя из объема соответствующих стереометрических фигур [32].

При определении концентрации суммарного хл “a” (ХЛ_сум) пробы воды объемом 0.5–1 л фильтровали через фильтры GF/F. Для определения концентрации хл “a” пикофракции (ХЛ_пик) пробы воды объемом 0.5–1 л предварительно профильтровывали методом обратной фильтрации через фильтр с диаметром пор 3 мкм. Полученный фильтрат осаждали на фильтры GF/F. Концентрацию ХЛ_сум и ХЛ_пик определяли флуориметрически в ацетоновом экстракте [8], используя флуориметр Trilogy Turner Designs (США).

По величинам биомассы, ХЛ_сум и ХЛ_пик на отдельных горизонтах рассчитывали их интегральные значения под 1 м ² в эвфотическом слое.

Для выявления факторов среды, оказывающих влияние на пространственное распределение биомассы пикофитопланктона и концентрации хл “a” пикофракции, был проведен анализ DistLM с использованием программы анализа экологических данных PRIMER Version 5.2.4 [14]. Анализ проводили для средних значений в эвфотическом слое биомассы пикофитопланктона и концентрации хл “a”. В качестве факторов рассматривали средние значения (в эвфотическом слое) температуры, солености, щелочности, концентрации минерального азота (N_неорг), минерального фосфора и кремния. Для ординации и визуализации результатов использовали анализ dbRDA. Достоверность различий средних значений оценивали по критерию Манна-Уитни, рассчитанному с использованием программы PAST V.3.

РЕЗУЛЬТАТЫ

Абиотические факторы. Температура поверхностного слоя воды колебалась в пределах 2.8–5.6°С и снижалась с конца августа до конца сентября (таблица). Соленость поверхностного слоя на станциях Обского разреза (3–20 psu) была ниже таковой в западной части моря (25.2–31.3 psu). На Обском разрезе соленость поверхностного слоя возрастала по направлению к шельфу, галопикноклин начинался с глубины 2 м (ст. 5537) – 13 м (ст. 5588_2). По солености поверхностного слоя и положению галопикноклина выделяются две зоны — фронтальная (станции 5637, 5639 и 5640) и шельфовая (ст. 5588_2). Ранее для Обского эстуария и прилегающего шельфа было показано наличие трех зон с различающейся гидрофизической структурой — распресненной, фронтальной и шельфовой [4]. Нашими исследованиями распресненная зона не была охвачена. В западной части моря поверхностный слой был в наибольшей степени распреснен на станциях 5587 и 5587_2, что, по-видимому, обусловлено их расположением на акватории поверхностной распресненной «линзы», формирующейся паводком рек Оби и Енисея и часто регистрируемой в этом районе моря [2, 6]. На этой станции под небольшим (5–7 м) верхним распресненным слоем располагался резкий галопикноклин.

Биогенные элементы. На Обском разрезе концентрация минеральных форм азота и фосфора в поверхностных распресненных водах эстуария была выше, а кремния — ниже, чем в поверхностном слое воды прилегающего шельфа (ст. 5588_2) (таблица). В западной части моря концентрация биогенных элементов была ниже, чем на Обском разрезе. На всех станциях концентрация биогенных элементов возрастала с глубиной (таблица).

Концентрация хлорофилла “a”. На Обском разрезе интегральное содержание ХЛ_сум снижалось по направлению к шельфу (рис. 2а). На станциях 5637 и 5639 значения ХЛ_сум в придонных слоях возрастали (рис. 2б). В западной части моря в августе на ст. 5586 отмечен заглубленный максимум ХЛ_сум на глубине 45 м (рис. 2в). На этой станции протяженность эвфотической зоны была наибольшей (54 м). При меньших величинах ХЛ_сум в поверхностном слое по сравнению со ст. 5587 (рис. 2в), но благодаря значительно большей протяженности эвфотической зоны и наличию заглубленного максимума хлорофилла интегральное содержание ХЛ_сум в эвфотическом слое было на уровне такового на ст. 5587, расположенной на акватории распресненной линзы (рис. 2а). На акватории линзы (ст. 5587) наибольшее значение ХЛ_сум (0.93 мг/м ³) отмечено в поверхностном распресненном 5-метровом слое (рис. 2в).

 

Рис. 2. Содержание хл “a” (ХЛ_сум) в эвфотическом слое (а), вертикальное распределение ХЛ_сум на станциях 5637 и 5639 Обского разреза (б) и в западной части моря (в) в августе 2017 г.

 

На станциях в западной части моря, где исследования проводили с месячным интервалом, интегральные величины ХЛ_сум в сентябре были ниже таковых в августе (рис. 2а).

Численность и биомасса пикофитопланктона. Численность ПикФ на отдельных горизонтах разных станций варьировала в пределах от 0.1 до 17.3 тыс. кл/мл. Наибольшая численность отмечена в подповерхностном слое ст. 5588, наименьшая — на глубине 18 м ст. 5587 и глубине 99 м ст. 5586. Биомасса ПикФ на отдельных горизонтах станций изменялась в пределах 0.06–9.20 мг С/м ³. Наибольшее значение биомассы ПикФ выявлено в поверхностном слое ст. 5586_2, наименьшая — на глубине 18 м ст. 5587. Значения интегральной биомассы ПикФ были наибольшими в западной части моря на станциях 5586 (август) и 5586_2 (сентябрь) при самом протяженном эвфотическом слое (54–36 м) и высоких значениях средней биомассы в эвфотическом слое (рис. 3а, 3б). На Обском разрезе значения как интегральной, так и средней биомассы изменялись незначительно, коэффициент вариации составлял 20 и 35% соответственно.

В пикофракции повсеместно преобладали эукариоты, цианобактерии составляли от 0.2 до 10.8% (ст. 5587) от суммарной биомассы ПикФ. Самые высокие значения численности и биомассы цианобактерий отмечены на станциях 5537 и 5539 Обского разреза (0.19 и 0.24 тыс. кл/мл; 0.09 и 0.11 мг С/м ³).

На трех станциях, где исследования проводились с месячным интервалом, величины интегральной и средней биомассы в эвфотическом слое в августе и в сентябре достоверно не различались. Распределение интегральных и средних величин хлорофилла ПикФ (рис. 3в, 3г) было сходно с распределением биомассы (рис. 3а, 3б). Вклад хлорофилла ПикФ в суммарное содержание хлорофилла на отдельных горизонтах варьировал от 1 до 61%. Интегральное содержание хлорофилла ПикФ в эвфотическом слое изменялось в пределах 0.58 (ст. 5639) – 5.05 (ст. 5586) мг/м ².

 

Рис. 3. Интегральное содержание биомассы (а) и хлорофилла пикофитопланктона (в) в эвфотическом слое, среднее содержание биомассы (б) и хлорофилла пикофитопланктона (г) в эвфотическом слое, вклад хлорофилла пикофитопланктона (ХЛ_пик, %) в суммарное содержание хлорофилла (д).

 

Вклад интегральных величин хлорофилла ПикФ в суммарное содержание хлорофилла варьировал от 4% (ст. 5537) до 54% (ст. 5586_2) (рис. 3д). Вклад хлорофилла ПикФ был выше (19–54%) при содержании суммарного хлорофилла в эвфотическом слое <11 мг/м ², чем при более высоком (>11–18 мг/м ²) содержании суммарного хлорофилла (4–17%). На Обском разрезе вклад хлорофилла ПикФ увеличивался от фронтальной зоны к шельфовой, во фронтальной зоне эстуария вклад ПикФ был достоверно меньше такового в западной части моря.

Вертикальное распределение пикофитопланктона. В западной части моря в августе на ст. 5586 наибольшие значения биомассы ПикФ и хлорофилла пикофракции отмечены на глубине 45 м в слое заглубленного максимума хлорофилла, тогда как в сентябре (ст. 5586_2) — в поверхностном слое (рис. 4). На акватории распресненной линзы в августе (ст. 5587) наибольшие значения биомассы и хлорофилла ПикФ были приурочены к поверхностному слою, а в сентябре — к глубине 10 м (ст. 5587_2). На Обском шельфе как в августе (ст. 5588), так и сентябре (ст. 5588_2) наибольшее обилие было приурочено к поверхностному слою. Такая же картина отмечена на акватории эстуария Оби, за исключением ст. 5640, где наибольшее обилие пикоформ выявлено на глубине 5 м.

 

Рис. 4. Вертикальное распределение биомассы (В_пик) (а, в) и хлорофилла (б, г) пикофитопланктона (ХЛ_пик) в западной части моря Карского моря (а, б) и на Обском разрезе (в, г).

 

Вклад ПикФ в суммарное содержание хлорофилла изменялся с глубиной (рис. 5). На всех станциях, за исключением ст. 5586_2, наибольшие значения вклада ПикФ отмечались не в поверхностном слое, а на глубинах 5 м или глубже. На Обском разрезе вклад ПикФ во фронтальной зоне изменялся с глубиной в меньшей степени, чем на шельфе.

 

Рис. 5. Вертикальное распределение вклада пикофитопланктона в суммарный хлорофилл в западной части моря (а) и на Обском разрезе (б).

 

Влияние факторов среды на распределение пикофитопланктона. Анализ DistLM не выявил достоверного влияния на биомассу пикофитопланктона ни одного из следующих факторов среды: температуры, солености, щелочности, концентрации минерального азота (сумма нитратов, нитритов, аммония), минерального фосфора и кремния. Различия между станциями по биомассе ПикФ в большей степени были связаны с различиями в величинах щелочности (37%), солености (30%) и концентрации фосфора (15%).

Различия между станциями по концентрации хл “a” пикофракции на 42% связаны с различием в концентрации кремния (достоверно), фосфора (28%) и в величинах щелочности (14%). Однако влияние последних двух факторов недостоверно, что, по-видимому, обусловлено значительным колебанием значений этих параметров на станциях.

ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ

В настоящей работе впервые охарактеризовано пространственное распределение численности, биомассы и содержания хл “a” пикофитопланктона, а также вклада пикоформ в суммарное содержание хлорофилла на акватории внешнего Обского эстуария с прилегающим шельфом и западной части Карского моря. Эти два района моря существенно различаются по гидрологическим и биологическим параметрам и, в частности, по структуре и функциональным характеристикам фитопланктона [1, 4, 5]. Исследования были проведены в конце вегетационного периода, о чем свидетельствует снижение концентрации суммарного хлорофилла в западной части моря от августа к сентябрю.

Пределы колебания численности и биомассы ПикФ в районах исследования в августе-сентябре (0.1–17.3×10 ⁶ кл/л, 0.06–9.20 мг С/м ³) были несколько шире таковых в северо-западном районе моря в сентябре 2011 г. (3.9–8.7×10 ⁶ кл/л, 3.2–7.9 мг С/м ³) [7]. Средние значения величин интегральной биомассы в 2017 г. были достоверно больше таковых в северо-западном районе моря в 2011 г. Наибольшая величина интегральной биомассы ПикФ в 2017 г. (ст. 5586, 177 мг С/м ²) была в два раза выше таковой в 2011 г. (83.1 мг С/м ²). В пикофракции планктона преобладали пикоэукариоты, вклад цианобактерий в суммарную биомассу пикоформ не превышал 11%. Существенно более низкую биомассу цианобактерий по сравнению с эукариотами вплоть до полного их отсутствия отмечали во многих районах Арктики [13, 24, 31]. Однако на шельфе морей Лаптевых и Бофорта, прилегающих к эстуариям крупных рек Лены и Маккензи, выявлена высокая численность цианобактерий, которые, как полагают, представлены преимущественно пресноводными Synechococcus [23, 33]. Нами также отмечена более высокая численность и биомасса цианобактерий на Обском разрезе по сравнению с западной частью моря. Возможно, часть цианобактерий Обского разреза являются пресноводными формами, вносимыми речным стоком.

Пикофракция составляла существенную долю в суммарном обилии фитопланктона. При этом более высокий вклад пикоформ отмечался при более низком (<11 мг/м ²) содержании суммарного хлорофилла. Пределы колебания вклада пикофракции в суммарное содержание хл “a” (4–54%) соответствовали пределам колебания вклада пикоформ в суммарную биомассу фитопланктона в северо-западном районе моря в сентябре 2011 г. (11–78%) [7]. В Центральной Арктике и проливе Фрама отмечены еще более высокие величины вклада пикоформ в содержание хлорофилла — от 60 до 90% [21]. На протяженной трансекте через Канадскую Арктику на 9 из 18 станций более 70% суммарного хлорофилла было представлено формами размером <5 мкм [31]. Согласно опубликованным данным, пикоформы вносят существенный вклад не только в содержание пигментов и биомассу фитопланктона, но и в его функциональные показатели. Так, в северной части Карского моря в сентябре 2013 г. вклад мелкоклеточного (<5 мкм) фитопланктона в потребление СО₂ варьировал от 34 до 69%, нитратов — от 56 до 89%, аммония — от 45 до 76% [11].

Варьирование вклада пикофитопланктона с глубиной на отдельных станциях определялось отличиями в вертикальном распределении концентрации хлорофилла пикофракции и суммарного фитопланктона. В разных районах моря эти отличия были обусловлены разными причинами. В частности, на станциях 5637 и 5639 Обского разреза в придонных слоях ХЛ_сум возрастал, тогда как значения ХЛ_пик на этих глубинах были наименьшими в столбе воды, и вклад ПикФ снижался. Ранее показано, что увеличение ХЛ_сум в придонных слоях Обского эстуария обусловлено оседанием из-за увеличения солености поверхностного слоя пресноводных диатомовых водорослей преимущественно рода Aulacoseira [4]. Оседание же пикоформ незначительно в силу их малого размера [22]. Иная картина выявлена на станции 5586, где отмечен заглубленный максимум суммарного хлорофилла (0.47 мг/м ³ на глубине 45 м). Содержание хлорофилла ПикФ на этой глубине также было наибольшим в столбе воды. На нижней границе эвфотической зоны (глубина 55 м) ХЛ_сум снижался более резко, чем ХЛ_пик, что приводило к возрастанию вклада пикофракции с 47% (45 м) до 54% (55 м) и могло быть обусловлено лучшей приспособленностью пикоформ к низкой облученности [27, 30].

Различия в концентрации хл “a” пикофракции между станциями были достоверно связаны с изменением содержания кремния. Другие параметры среды не оказывали достоверного влияния на концентрацию хлорофилла и биомассу ПикФ. Связь между численностью пикофитопланктона и концентрацией кремния, а также отсутствие корреляции между концентрацией азота, фосфора, соленостью и численностью пикофитопланктона выявлены на трансекте через залив Баффина, Северо-Западном проливе и море Бофорта в позднелетний период [31]. Причины связи между содержанием хлорофилла в пикофракции и концентрацией кремния не ясны, поскольку в пикофитопланктоне Карского моря и Арктики в целом доминируют зеленые водоросли, тогда как диатомеи и представители других таксономических групп водорослей, клетки которых имеют внешние кремнеземные оболочки или внутренний кремнеземный скелет, присутствуют в незначительном количестве [7, 9, 21]. С другой стороны, содержание кремния рассматривают в качестве показателя степени влияния речного стока [3]. Соответственно, неодинаковая степень влияния речного стока на отдельных участках акватории проявилась в том, что различия в обилии пикофитопланктона (концентрации хл “a” пикофракции) между станциями оказались связаны с содержанием кремния.

Полученные оценки биомассы планктонных фотосинтезирующих пикоформ и их вклада в содержание хл “a” свидетельствуют о существенной роли пикофитопланктона в пелагических сообществах западной части Карского моря, тогда как в водах внешнего Обского эстуария вклад пикоформ был невысоким. То, что пространственная неоднородность вклада пикоформ определялась концентрацией кремния (показателем степени распреснения поверхностных вод), подчеркивает значимость такого последствия потепления Арктики, как увеличение речного стока. Изменение размерной структуры сообщества фитопланктона под воздействием распреснения скажется не только на продуктивности пелагиали, но и на структуре пищевых цепей и вертикальных потоках органического вещества.

Благодарности. Авторы благодарят Маккавеева П. Н. и Щуку С. А. за предоставленные материалы по гидрофизике и гидрохимии.

 

About the authors

T. A. Belevich

Moscow State University

Author for correspondence.
Email: belevich@mail.bio.msu.ru

биологический факультет

Russian Federation, Moscow

L. V. Ilyash

Moscow State University

Email: belevich@mail.bio.msu.ru

биологический факультет

Russian Federation, Moscow

A. B. Demidov

Shirshov Institute of Oceanology RAS

Email: belevich@mail.bio.msu.ru
Russian Federation, Moscow

M. V. Flint

Shirshov Institute of Oceanology RAS

Email: belevich@mail.bio.msu.ru
Russian Federation, Moscow

References

Supplementary files