Capabilities of voxel based morphometry and diffusion tensor imaging in diagnostics of bilateral spastic forms of cerebral palsy

Cover Page

Abstract


The aim of the study was to determine the capabilities of magnetic resonance morphometry and diffusion tensor imaging in the diagnosis of bilateral spastic forms of cerebral palsy in children. The main groups were 33 children aged from 1 year to 4 years 5 months. with bilateral spastic forms of cerebral palsy, the comparison group – 11 children who did not have movement disorders. The patients underwent magnetic resonance morphometry, diffusion tensor imaging. A comparison was made between the volumes of brain structures and diffusion values between groups. Significant differences (p < 0,05) were found in the volumes of the right lateral, 3rd ventricles, white matter, thalamuses, globus pallidus, putamen, hippocampus. Significant differences (p < 0,05) in diffusion values in the thalamuses and in the posterior limb of internal capsules were also identified. The correlation of the identified changes with the clinic of the disease was demonstrated. The obtained data demonstrate wide possibilities and high diagnostic value in the detection of bilateral spastic forms of cerebral palsy in children.


Основной метод нейровизуализации в диагностике детского церебрального паралича (ДЦП) — магнитно-резонансная томография (МРТ). При этом МРТ не только используется как дополнительный метод подтверждения диагноза и выполняется с целью оценки соответствия структурной патологии головного мозга клинической картине заболевания, но и играет большую роль в проведении дифференциальной диагностики между ДЦП и заболеваниями со схожей симптоматикой (например, с нейродегенеративными заболеваниями нервной системы с дебютом в раннем возрасте) [1, 2].

Примерно у 20 % пациентов не удается выявить патологических изменений при проведении МРТ с использованием рутинных (стандартных) импульсных последовательностей [11], а обнаружен ные при этом изменения обладают ограниченной диагностической и, особенно, прогностической ценностью [7]. В связи с этим повышенный интерес специалистов вызывают новые разновидности МРТ, к которым относятся магнитно-резонансная (МР) морфометрия и диффузионно-тензорная (ДТ) МРТ. Однако ранее в практической медицине для определения изменений объема структур головного мозга МР-морфометрию применяли только у взрослых (обычно у пациентов с нейродегенеративными заболеваниями) и у детей старше 5 лет в комплексной диагностике эпилепсии [5]. В доступной литературе были найдены лишь ограниченные данные по этому направлению и только при исследовании пациентов старше 5 лет с гемипаретической формой ДЦП [12].

Целью исследования стало определение возможностей МР-морфометрии и диффузионно-тензорной МРТ в диагностике двусторонних спастических форм детского церебрального паралича у детей.

МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ

В исследовании участвовали 33 ребенка в возрасте от 1 года до 4 лет 5 мес., перенесших перинатальное гипоксически-ишемическое поражение центральной нервной системы, проходивших лечение в Санкт-Петербургском государственном педиатрическом медицинском университете. Ди аг ноз «детский церебральный паралич» был установлен в соответствии с критериями МКБ-10. У всех пациентов оценивали двигательные нарушения по шкале больших моторных функций (англ. gross motor function classification system, GMFCS). Критерии включения в исследование: верифицированный диагноз двустороннего спастического ДЦП; критерии исключения: верифицированное генетическое, нейрометаболическое заболевание, пороки развития центральной нервной системы (ЦНС). Всем детям кроме стандартной МРТ на томографе Philips Ingenia с индукцией магнитного поля 1,5 Тл были выполнены исследования с использованием специальной импульсной последовательности — 3D-T1. МР-морфометрия была проведена 20 детям, дополнительно выполняли ДТ-МРТ — 25. По обеим методикам были обследованы 12 детей. У трех пациентов при стандартной МРТ патология не была выявлена, у 27 — обнаружено повреждение перивентрикулярного белого вещества в виде глиозных или кистозно-глиозных изменений. В трех случаях выявлено уменьшение объема белого вещества больших полушарий мозга. Группу сравнения составили 12 детей, не имевших двигательных нарушений, в возрасте от 1 года 3 мес. до 4 лет 4 мес. Для автоматического вычисления объема мозговых структур использовали пакет Freesurfer версии 6.0. Анализировали 3D-Т1-последовательности. Сравнивались объемы боковых, третьего и четвертого желудочков, таламусов, базальных ганглиев, гиппокампов, мозжечка, серого вещества прецентральной и постцентральной извилин, белого вещества гемисфер головного мозга. Постпроцессинговый анализ ДТ-МРТ выполнен с использованием программного обеспечения FiberTrack (Philips). Регионы интереса — передняя и задняя части задней ножки внутренних капсул (ЗНВК), семиовальные центры, колено и валик мозолистого тела, таламусы, головка хвостатого ядра. Были рассчитаны количественные показатели — фракционная анизотропия (ФА), коэффицент диффузии (англ. apparent diffusion coefficient, ADC). Статистическая обработка полученных данных и анализ результатов исследования проводили на персональном компьютере с использованием программ Microsoft Office Excel 7.0 и Statistica 10.0. Использовался непараметрический U-критерий Манна – Уитни ввиду того, что распределение показателей существенно отличалось от нормального. Для проведения корреляционного анализа применяли непараметрический критерий Спирмена. Различия считали достоверными при значении р ≤ 0,05.

РЕЗУЛЬТАТЫ

МР-морфометрия. Были выявлены следующие различия объемов структур головного мозга у детей с ДЦП по сравнению с контрольной группой (табл. 1).

 

Таблица 1 / Table 1

Средние значения (медиана) объема мозговых структур у детей с ДЦП и детей группы сравнения

Mean values (median) of the volume of brain structures in children with cerebral palsy and children of the comparison group

Анатомическая структура / Anatomical structure

Объем структуры, мм3

p

Пациенты с ДЦП (n = 20) /

Structure volume, mm3

Children with CP (n = 20)

Группа сравнения (n = 7) /

Structure volume, mm3

Children of the comparison group (n = 7)

Белое вещество, правая гемисфера /

White matter, right hemisphere

126 901,15

164 719,1

0,04

Белое вещество, левая гемисфера /

White matter, left hemisphere

123 735,748

162 564,9

0,04

Правый боковой желудочек /

Right lateral ventricle

8009,2

4704,8

0,04

Левый боковой желудочек /

Left lateral ventricle

9434,5

3604,9

0,07

Третий желудочек /

3rd ventricle

1063

690,9

0,04

Правый таламус /

Right thalamus

4054,95

6380,7

0,001

Левый таламус /

Left thalamus

4391,4

6630,3

0,003

Правый бледный шар /

Right globus pallidus

1118,2

1655,3

0,01

Левый бледный шар /

Left globus pallidus

1202,7

1612,5

0,006

Скорлупа, правая /

Right putamen

4013,05

4929,3

0,01

Скорлупа, левая /

Left putamen

4075,1

4821,5

0,02

Правый гиппокамп /

Right hippocampus

2419

3270,2

0,001

Левый гиппокамп /

Left hippocampus

2424,2

3131,1

0,03

Примечание. ДЦП — детский церебральный паралич.

Note. CP – cerebral palsy.

 

  1. Объем белого вещества полушарий обеих гемисфер был достоверно меньше в группе детей с ДЦП (p = 0,04 для правой и левой гемисферы).
  2. Объем правого бокового желудочка (р = 0,04), третьего желудочка (р = 0,04) у детей с ДЦП был достоверно больше по сравнению с контрольной группой.
  3. Объем таламусов с двух сторон (р = 0,001 для правого, р = 0,003 для левого таламуса), бледного шара с двух сторон (р = 0,01 для правой, р = 0,006 для левой гемисферы соответственно), скорлупы с двух сторон (р = 0,01 для правой, р = 0,02 для левой гемисферы соответственно) был достоверно меньше у детей с ДЦП.
  4. Отмечалось уменьшение объема гиппокампов у детей с ДЦП (р = 0,001 для правого и р = 0,03 для левого).

Был также проведен корреляционный анализ между тяжестью двигательных нарушений (уровнем по GMFCS) и объемом структур головного мозга. При корреляционном анализе были выявлены следующие закономерности:

1) обратная сильная корреляционная связь между уровнем по GMFCS и объемом скорлупы (r = –0,77 для правой, r = –0,7 для левой гемисферы);

2) обратная сильная корреляционная связь между уровнем по GMFCS и объемом бледного шара (r = –0,77 для правой, r = –0,89 для левой геми сферы);

3) обратная умеренная корреляционная связь между уровнем по GMFCS и объемом правой прецентральной извилины (r = –0,58).

Диффузионно-тензорная МРТ. В результате статистического сравнения были обнаружены следующие различия (табл. 2).

 

Таблица 2 / Table 2

Средние значения (медиана) количественных показателей диффузии (ФА, ADC) у детей с ДЦП и детей группы сравнения

Mean values (median) of diffusion values (FA, ADC) in children with cerebral palsy and children of the comparison group

Анатомическая структура /

Anatomical structure

Пациенты с ДЦП (n = 25) / Children with CP (n = 25)

Группа сравнения (n = 5) / Children of the comparison group (n = 5)

p

Правый таламус, ФА /

Right thalamus, FA

0,22

0,231

0,78

Правый таламус, ADC /

Right thalamus, ADC

0,921

0,853

0,008

Левый таламус, ФА /

Left thalamus, FA

0,2065

0,258

0,03

Левый таламус, ADC /

Left thalamus, ADC

0,9165

0,854

0,003

ЗНВК, прав. задн. часть, ФА /

Right PLIC, posterior part, FA

0,5595

0,649

0,02

ЗНВК, прав. задн. часть, ADC /

Right PLIC, posterior part, ADC

0,876

0,823

0,06

ЗНВК, лев. задн. часть, ФА /

Left PLIC, posterior part, FA

0,579

0,676

0,05

ЗНВК, лев. задн. часть, ADC /

Left PLIC, posterior part, ADC

0,9095

0,829

0,004

ЗНВК, прав. передн. часть, ФА /

Right PLIC, anterior part, FA

0,53

0,572

0,33

ЗНВК, прав. передн. часть, ADC /

Right PLIC, anterior part, ADC

0,852

0,847

0,35

ЗНВК, лев. передн. часть, ФА /

Left PLIC, anterior part, FA

0,589

0,598

0,05

ЗНВК, лев. передн. часть, ADC /

Left PLIC, anterior part, ADC

0,8585

0,833

0,01

Примечание. ДЦП — детский церебральный паралич; ЗНВК — задние ножки внутренних капсул; ФА — фракционная анизотропия; ADC — коэффицент диффузии.

Note. ADC – apparent diffusion coefficient; CP – cerebral palsy; FA – fractional anisotropy; PLIC – posterior limb of internal capsule.

 

  1. ADC в таламусах с обеих сторон был выше у пациентов с ДЦП (р = 0,008 и р = 0,003 для правого и левого таламуса соответственно).
  2. Показатель ФА в левом таламусе был достоверно выше у пациентов в группе сравнения (р = 0,03), при этом статистически значимых различий ФА для правого таламуса выявлено не было (р = 0,78).
  3. Отмечалось снижение ФА в задней половине задних ножек внутренних капсул с двух сторон у детей с ДЦП (р = 0,02 и р = 0,05 для левой и правой гемисферы соответственно).
  4. ADC в задней половине задней ножки левой внутренней капсулы был достоверно выше у детей с ДЦП (р = 0,004). Отмечалась тенденция к подобным различиям в правой гемисфере (р = 0,06).
  5. Наблюдалось снижение ФА в передней половине задней ножки левой внутренней капсулы у детей с ДЦП (р = 0,05) и повышение показателя ADC (р = 0,01). При этом показатели ФА и ADC в передней половине задней ножки правой внутренней капсулы между группами достоверно не различались.

Достоверных различий ФА и ADC в области колена и валика мозолистого тела, семиовальных центров, головок хвостатых ядер выявлено не было.

При сравнении показателей диффузии в передней и задней половинах ЗНВК у детей группы сравнения обнаружены следующие закономерности (табл. 3):

1) ФА в задней половине ЗНВК справа была достоверно выше, чем в передней половине (р = 0,03). Показатель ADC при этом достоверно не различался;

2) при этом в левой ЗВНК показатели диффузии достоверно не различались.

 

Таблица 3 / Table 3

Средние значения (медиана) количественных показателей диффузии (ФА, ADC) в задней ножке внутренних капсул у детей группы сравнения

Mean values (median) of diffusion values (FA, ADC) in PLIC in children of the comparison group

Сторона, показатель /

Side, diffusion value

Передняя часть ЗНВК /

PLIC, anterior part

Задняя часть ЗНВК /

PLIC, posterior part

p

Правая гемисфера, ФА /

Right hemisphere, FA

0,572

0,649

0,03

Правая гемисфера, ADC /

Right hemisphere, ADC

0,833

0,829

0,84

Левая гемисфера, ФА /

Left hemisphere, FA

0,598

0,676

0,69

Левая гемисфера, ADC /

Left hemisphere, ADC

0,845

0,847

0,42

Примечание. ЗНВК — задняя ножка внутренних капсул; ФА — фракционная анизотропия; ADC — коэффицент диффузии.

Note. ADC – apparent diffusion coefficient; FA – fractional anisotropy; PLIC – posterior limb of internal capsule.

 

У детей с ДЦП выявлены следующие различия (табл. 4):

1) показатель ФА в передней и задней половинах ЗВНК с двух сторон статистически не различался (р = 0,23 и р = 0,61 для правой и левой гемисферы соответственно);

2) при этом отмечалось увеличение ADC в задних половинах внутренних капсул с двух сторон (правая — р = 0,02; левая — р = 0,02).

 

Таблица 4 / Table 4

Средние значения (медиана) количественных показателей диффузии (ФА, ADC) в задней ножке внутренних капсул у детей с ДЦП

Mean values (median) of diffusion values (FA, ADC) in PLIC in children with cerebral palsy

Сторона, показатель /

Side, diffusion value

Передняя часть ЗНВК / PLIC, anterior part

Задняя часть ЗНВК / PLIC, posterior part

Р-значение /

P-value

Правая гемисфера, ФА /

Right hemisphere, FA

0,53

0,5595

0,23

Правая гемисфера, ADC /

Right hemisphere, ADC

0,8525

0,9115

0,02

Левая гемисфера, ФА /

Left hemisphere, FA

0,589

0,579

0,61

Левая гемисфера, ADC /

Left hemisphere, ADC

0,8585

0,9095

0,02

Примечание. ЗНВК — задняя ножка внутренних капсул; ФА — фракционная анизотропия; ADC — коэффициент диффузии.

Note. ADC — apparent diffusion coefficient; FA — fractional anisotropy; PLIC — posterior limb of internal capsule.

 

При корреляционном анализе была установлена прямая умеренная корреляционная связь между уровнем по GMFCS и показателем ADC в задней части правой ЗНВК (r = 0,59). Других статистически значимых корреляций выявить не удалось.

ОБСУЖДЕНИЕ

Выявленные в результате МР-морфометрии увеличенные объемы желудочков, уменьшенный объем белого вещества полушарий мозга были характерны для детей с ДЦП. Подобное положение подтверждают данные литературы [9], однако они основаны на результатах стандартной МРТ, без использования МР-морфометрии. Не было обнаружено результатов по исследованию у детей с двусторонними спастическими формами ДЦП подобными методиками. Кроме этого, в литературе не удалось найти упоминаний об уменьшении таламусов у детей с двусторонними спастическими формами ДЦП. По нашим данным, при морфометрическом исследовании таламусов было отмечено уменьшение их объема у пациентов с ДЦП (р = 0,001 для правого, р = 0,003 для левого таламуса).

Морфометрические исследования выявили уменьшение объемов скорлупы и бледного шара с двух сторон у детей с ДЦП. Подобные изменения, но при исследовании пациентов с гемиплегической формой ДЦП, были отмечены Scheck et al. [12], выявившими уменьшение данных структур на стороне, контралатеральной парезу. Следует предположить, что вывод З.А. Заляловой и др. [4] о том, что атрофические изменения скорлупы являются причиной экстрапирамидных расстройств у больных ДЦП, не может быть полностью верным. В нашем исследовании все дети имели клинику пирамидных нарушений, но экстрапирамидных расстройств отмечено не было. По данным корреляционного анализа имеется обратная связь между объемом этих структур и тяжестью двигательного дефицита. Что касается изменений объемов хвостатых ядер, то в нашем исследовании не было найдено достоверных различий в объеме данной структуры у детей с ДЦП по сравнению с контрольной группой.

Следует отметить, что в процессе проведения МР-морфометрии у пациентов с ДЦП было установлено статистически значимое уменьшение объемов гиппокампов с двух сторон (р = 0,001 для правого и р = 0,03 для левого). Взаимосвязь повреждения данной структуры в перинатальном периоде с последующим развитием эпилепсии (которая в популяции больных ДЦП значительно превышает среднепопуляционные значения и приближается к 40 %) может стать предметом дальнейших исследований. В данном исследовании эпилепсией страдали 7 пациентов (35 %).

По данным, полученным с помощью диффузионно-тензорной МРТ, было выявлено изменение показателей диффузии (уменьшение ФА и увеличение ADC) в задней части ЗНВК с двух сторон у детей с ДЦП. Согласно представлениям об анатомии проводящих путей головного мозга передняя часть ЗНВК содержит преимущественно двигательные пути (кортикоспинальный и кортиконуклеарный), в то время как в задней части ЗНВК проходят преимущественно чувствительные, таламокортикальные пути. По современным представлениям о мие линизации проводящих путей, в ЦНС в процессе внутриутробного развития чувствительные пути миелинизируются раньше двигательных, что, возможно, обусловливает более высокую чувствительность к гипоксии данных регионов мозга. Частично это предположение подтверждается работами исследователей [3, 8, 10, 13], которые высказывают предположение о ведущей роли повреждения именно чувствительных путей в развитии двигательных нарушений. В то же время в литературе приводятся противоречивые результаты исследований. До сих пор нет единого мнения о зонах интереса, отображающих клиническую картину изменений.

Полученные нами данные также подтверждают вышеприведенное предположение, выявляя повышение ADC в таламусах. Следует отметить, что роль чувствительных путей и таламусов как первичных центров чувствительности в развитии двигательных нарушений недооценивается.

При сравнении показателей диффузии в передней и задней частях ЗНВК у детей с ДЦП отмечалось увеличение ADC преимущественно в задней части ЗНВК. Это подтверждает, что показатели диффузии в ЗНВК неоднородны.

При этом по данным корреляционного анализа была выявлена прямая умеренная корреляционная связь между тяжестью двигательных нарушений и показателем ADC в задней части правой ЗНВК. Других значимых корреляций обнаружено не было, что не соотносится с данными предыдущих исследований.

Изменение показателей диффузии в передней части ЗНВК (моторных путях) было выявлено только для левой гемисферы, что лишь частично соотносится с данными предыдущих исследований [3, 6, 10].

Таким образом, данные, полученные при использовании МР-морфометрии и диффузионно-тензорной МРТ, необходимо рассматривать как характерные изменения у детей с ДЦП. Взаимо связь развития пирамидных нарушений с повреждением структур (таламусов, скорлупы, бледного шара, чувствительных путей) требует дальнейшего исследования.

С помощью МР-морфометрии и диффузионно-тензорной МРТ возможна не только комплексная диагностика заболевания, но и изучение патогенетических основ ДЦП.

Viktor S. Lvov

St. Petersburg State Pediatric Medical University, Ministry of Healthcare of the Russian Federation

Author for correspondence.
Email: viktorlvov@list.ru

Russian Federation, Saint Petersburg

Postgraduate Student of the Department of Medical Biophysics

Aleksandr V. Pozdnyakov

St. Petersburg State Pediatric Medical University, Ministry of Healthcare of the Russian Federation

Email: Radiology@mail.ru

Russian Federation, Saint Petersburg

MD, PhD, Dr Med Sci, Professor, Head of Department of Radiology, Head of the Department of Medical Biophysics

Dmitry O. Ivanov

St. Petersburg State Pediatric Medical University, Ministry of Healthcare of the Russian Federation

Email: Radiology@mail.ru

Russian Federation, Saint Petersburg

MD, PhD, Dr Med Sci, Professor, Rector

Alexey I. Tashilkin

St. Petersburg State Pediatric Medical University, Ministry of Healthcare of the Russian Federation

Email: Radiology@mail.ru

Russian Federation, Saint Petersburg

Assistant of the Department of Medical Biophysics, Radiologist of the Department of Radiology

Leonid M. Makarov

St. Petersburg State Pediatric Medical University, Ministry of Healthcare of the Russian Federation

Email: viktorlvov@list.ru

Russian Federation, Saint Petersburg

Associate Professor, Department of Medical Biophysics

Ol’ga F. Pozdnyakova

St. Petersburg State Pediatric Medical University, Ministry of Healthcare of the Russian Federation

Email: Radiology@mail.ru

Russian Federation, Saint Petersburg

MD, PhD, Dr Med Sci, Radiologist of Department of Radiology, Associate Professor of the Department of Medical Biophysics

Tat'yana V. Melashenko

St. Petersburg State Pediatric Medical University, Ministry of Healthcare of the Russian Federation

Email: Radiology@mail.ru

Russian Federation, Saint Petersburg

MD, PhD, Neurologist of Neonatal Intensive Care Unit

Lyubov’ B. Bessonova

Saint Olga City Children’s Hospital

Email: Radiology@mail.ru

Russian Federation, Saint Petersburg

Head, Neurological Department

Pavel A. Popov

Saint Olga City Children’s Hospital

Email: Radiology@mail.ru

Russian Federation, Saint Petersburg

MD, PhD, Head, MRI Unit

Viktoriya Yu. Aleksandrovich

St. Petersburg State Pediatric Medical University, Ministry of Healthcare of the Russian Federation

Email: Radiology@mail.ru

Russian Federation, Saint Petersburg

5th year Student of Pediatric faculty

  1. Баранов А.А., Намазова-Баранова Л.С., Кузенкова Л.М., и др. Детский церебральный паралич у детей. Клинические рекомендации. - М., 2016. [Baranov AA, Namazova-Baranova LS, Kuzenkova LM, et al. Detskiy tserebral’nyy paralich u detey. Klinicheskie rekomendatsii. Moscow; 2016. (In Russ.)]
  2. Батышева Т.Т. Детский церебральный паралич и эпилепсия. Современные подходы к лечению. Методические рекомендации № 27. - М.: Научный центр детской психоневрологии, 2016. [Batysheva TT. Detskiy tserebral’nyy paralich i epilepsiya. Sovremennye podkhody k lecheniyu. Metodicheskie rekomendatsii № 27. Moscow: Nauchnyy tsentr detskoy psikhonevrologii; 2016. (In Russ.)]
  3. Ермолина Ю.В. Особенности структурных и функциональных изменений головного мозга у детей со спастическими формами церебрального паралича: Диссертация на соискание ученой степени кандидата медицинских наук. - М., 2016. [Ermolina YV. Osobennosti strukturnykh i funktsional’nykh izmeneniy golovnogo mozga u detey so spasticheskimi formami tserebral’nogo paralicha. [dissertation] Moscow; 2016. (In Russ.)]
  4. Залялова З.А., Аюпова В.А. Клинико-МРТ анализ пациентов с гиперкинетической формой детского церебрального паралича // Неврологический вестник. Журнал им. В.М. Бехтерева. - 2004. - Т. 36. - № 1-2. - С. 21-26. [Zalalova ZA, Ajupova VA. A clinical MRT-examination of patients with a hyperkinetic form of infantile cerebral paralysis. Nevrologicheskii vestnik. 2004;36(1-2):21-26. (In Russ.)]
  5. Тотолян А.А. Магнитно-резонансная томография в оценке структурных изменений головного мозга у пациентов с локализационно-обусловленной эпилепсией, комплексный подход // Лучевая диагностика и терапия. - 2013. - Т. 4. - № 4. - С. 42-50. [Totolyan AA. MRI in assessment of structural brain lesions in patients with localization-elated epilepsy, complex approach. Diagnostic ragiology and radiotherapy. 2013;(4):42-50. (In Russ.)]
  6. Faria AV, Zhang J, Oishi K, et al. Atlas-based analysis of neurodevelopment from infancy to adulthood using diffusion tensor imaging and applications for automated abnormality detection. Neuroimage. 2010;52(2):415-428. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2010.04.238.
  7. Holmefur M, Kits A, Bergstrom J, et al. Neuroradiology can predict the development of hand function in children with unilateral cerebral palsy. Neurorehabil Neural Repair. 2013;27(1):72-78. https://doi.org/10.1177/1545968312446950.
  8. Hoon AH, Jr., Stashinko EE, Nagae LM, et al. Sensory and motor deficits in children with cerebral palsy born preterm correlate with diffusion tensor imaging abnormalities in thalamocortical pathways. Dev Med Child Neurol. 2009;51(9):697-704. https://doi.org/10.1111/j.1469-8749.2009.03306.x.
  9. Korzeniewski SJ, Birbeck G, DeLano MC, et al. A systematic review of neuroimaging for cerebral palsy. J Child Neurol. 2008;23(2):216-227. https://doi.org/10.1177/0883073807307983.
  10. Lee JD, Park HJ, Park ES, et al. Motor pathway injury in patients with periventricular leucomalacia and spastic diplegia. Brain. 2011;134(Pt 4):1199-1210. https://doi.org/10.1093/brain/awr021.
  11. Numata Y, Onuma A, Kobayashi Y, et al. Brain magnetic resonance imaging and motor and intellectual functioning in 86 patients born at term with spastic diplegia. Dev Med Child Neurol. 2013;55(2):167-172. https://doi.org/10.1111/dmcn.12013.
  12. Scheck SM, Pannek K, Fiori S, et al. Quantitative comparison of cortical and deep grey matter in pathological subtypes of unilateral cerebral palsy. Dev Med Child Neurol. 2014;56(10):968-975. https://doi.org/10.1111/dmcn.12461.
  13. Trivedi R, Agarwal S, Shah V, et al. Correlation of quantitative sensorimotor tractography with clinical grade of cerebral palsy. Neuroradiology. 2010;52(8):759-765. https://doi.org/10.1007/s00234-010-0703-8.

Views

Abstract - 212

PDF (Russian) - 174

Cited-By


PlumX


Copyright (c) 2019 Lvov V.S., Pozdnyakov A.V., Ivanov D.O., Tashilkin A.I., Makarov L.M., Pozdnyakova O.F., Melashenko T.V., Bessonova L.B., Popov P.A., Aleksandrovich V.Y.

Creative Commons License
This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 International License.

This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies