Intraoperative infrared fluorescence angiography in surgery of peripheral nerve injuries

Full Text

Введение

Повреждения периферических нервов в мирное время составляют от 1,5 до 10% от всех травм и наиболее часто возникают вследствие бытовых травм, дорожно-транспортных происшествий, ятрогенных воздействий. При невротмезисе абсолютно показано выполнение оперативных вмешательств, направленных на реконструкцию нервного ствола. Несмотря на активное внедрение микрохирургической техники, отсроченные результаты восстановления функции нерва в 10–40% случаев, в зависимости от поврежденного нервного ствола, остаются неудовлетворительными [1].

Анатомо-топографические особенности некоторых нервов, например общего малоберцового, зачастую не позволяют произвести адекватную мобилизацию его культей, что, в свою очередь, не позволяет преодолевать интраоперационный диастаз без значимого натяжения. С целью уменьшения натяжения на линии шва применяют методы укорочения с приданием конечности вынужденного положения, различные варианты транспозиции нерва. Однако, несмотря на это, преодоление диастаза даже менее 5 см зачастую сопровождается значительным натяжением отрезков нерва. Избыточное натяжение, в свою очередь, приводит к повреждению ультраструктур нерва, нарушению его трофики, что может препятствовать росту нервных волокон в дистальном направлении и негативно отражаться на исходах. При значительном диастазе показано выполнение более трудоемкого, чем эпиневральный шов, оперативного вмешательства — межпучковой аутопластики [2].

Изучение особенностей кровоснабжения нервов встречается уже с середины XVIII в., когда Isenflamm и Doerfflen в 1768 г. опубликовали свою работу по изучению vasa nervorum, используя перфузионный метод. С тех пор многие ученые продолжали исследование кровоснабжения нервных стволов, используя эту методику [3]. Представленные в отечественной и зарубежной литературе данные о кровоснабжении нервов, как правило, разрозненны и противоречивы, что является следствием выраженной индивидуальной анатомической изменчивости строения периферической нервной системы. Современные представления о кровоснабжении нервного ствола подразумевают наличие двух уровней [4]. Экстраневральный уровень представлен перифасциальной сосудистой сетью, анастомозирующей с внешними сосудами. Второй уровень — интраневральная сосудистая система, которая является внутрифасциальной и состоит из артериол, венул и капилляров. Сосудистый компонент и нервная ткань разделены барьером, в формировании которого участвуют периневрий и эндоневрий [5].

Ю.И. Борода [2] при выборе тактики оперативного лечения пациентов с травматическими повреждениями нервов отмечал, что важным моментом является сохранение кровотока при воздействии силы натяжения. Однако в его исследованиях не проводилось интраоперационное изучение кровотока в реконструируемом нервном стволе. Экспериментально доказано, что влияние силы натяжения в 4 Н и более приводит к повреждению до 80% нервных волокон [6].

Впервые в нейрохирургической практике технология интраоперационного контрастирования сосудов (мозговых) с помощью флуоресцирующего контраста, внешней камеры и светофильтров была продемонстрирована W. Feindel et al. в 1967 г. [7]. В 1994 г. С. Wrobel et al. [8] описали первый опыт применения видеоангиографии с индоцианином в хирургии аневризм. В последующем методика интраоперационной флуоресцентной ангиографии с использованием индоцианина зеленого в инфракрасном излучении с длиной волны 800 нм активно использовалась как отечественными, так и зарубежными нейрохирургами для оценки радикальности клипирования аневризм головного мозга, радикальности удаления артериовенозных мальформаций, оценки функционирования анастомоза при реваскуляризирующих операциях, оценки сохранения кровотока в перфорантных артериях при иных оперативных вмешательствах по поводу сосудистой патологии головного мозга [9, 10]. С 2014 г. интраоперационная флуоресцентная ангиография с индоцианином зеленым достаточно востребована и в пластической хирургии для оценки кровоснабжения перемещенного лоскута, в хирургической онкоколопроктологии с целью объективизации перфузии анастомозов [10, 11].

Применяемый в качестве контрастного вещества индоцианин зеленый представляет собой йодсодержащий краситель, флуоресцирующий в инфракрасном свете с длиной волны в диапазоне 750–950 нм с пиком 800 нм, который можно вводить внутривенно.

Цель исследования — изучить возможность применения интраоперационной флуоресцентной ангиографии с индоцианином зеленым при выполнении реконструкции поврежденных нервных стволов для оценки особенностей кровоснабжения.

Материалы и методы

Исследование проведено на базе кафедры и клиники нейрохирургии Военно-медицинской академии имени С.М. Кирова. Исследуемая группа представлена 12 пациентами с полным травматическим анатомическим перерывом одного из нервов верхней или нижней конечности. Половозрастная характеристика исследуемой группы: 10 мужчин и 2 женщины в возрасте от 22 до 56 лет. В 8 (66,7 %) исследуемых случаях встречалось повреждение общего малоберцового нерва, у 2 (16,7%) пациентов отмечено одномоментное повреждение срединного и локтевого нервов. В одном (8,3 %) случае выявлена мононевропатия лучевого нерва, еще в одном — изолированное повреждение срединного нерва. Как правило, на верхних конечностях отмечено повреждение нервных стволов в сочетании с повреждением костей, сосудов, мышц и сухожилий, в то время как повреждение малоберцового нерва в основном носило изолированный характер, в том числе и ятрогенный.

Всем пациентам перед оперативным вмешательством выполнялись электронейромиография (ЭНМГ) и ультразвуковое исследование (УЗИ) нерва. Критериями выбора служили: наличие у пациентов травмы крупного нервного ствола с полным анатомическим перерывом, подтвержденным по данным УЗИ, с клинической картиной полного нарушения функции нерва, подтвержденной данными нейрофизиологических методов обследования (ЭНМГ), отсутствие в анамнезе аллергических реакций на йодсодержащие лекарственные препараты, добровольное согласие пациента на проведение оперативного вмешательства с интраоперационной ангиографией. Диаметр поврежденного нервного ствола должен был превышать 3 мм.

В 10 (83%) случаях травма была открытой. Данным пациентам в течение первых суток была выполнена первичная хирургическая обработка раны без какого-либо вмешательства на нервном стволе. По обстоятельствам получения травмы преобладал бытовой травматизм (41,7%), в трех (25%) случаях встречалась ятрогенная травма, еще в трех (25%) случаях — криминальная травма (в том числе дважды — ножевое резаное ранение конечности), в одном (8,3%) случае травма была получена вследствие дорожно-транспортного происшествия. Всем пациентам оперативное вмешательство по поводу выявленной невропатии выполнено в срок от 1 до 6 мес. с момента получения травмы.

Перед началом операции выполнялась предоперационная УЗ-разметка. Оперативные вмешательства сопровождались интраоперационной УЗ-ассистенцией. Стандартно осуществляли проекционный доступ к поврежденному нервному стволу. Например, при доступе к общему малоберцовому нерву, в зависимости от уровня поражения и данных ультразвуковой навигации, основным ориентиром являлась головка малоберцовой кости. С использованием интраоперационной УЗ-ассистенции в рубцово-измененных тканях осуществляли поиск и бережное выделение проксимального и дистального отрезков поврежденного нерва. Во всех случаях интраоперационно подтверждался полный анатомический перерыв нерва с формированием на проксимальном конце нерва посттравматической невромы.

Дальнейшие этапы операции осуществлялись под увеличением операционного микроскопа Zeiss Opmi Pentero 900. Интраоперационную ангиографию выполняли с помощью установленного флуоресцентного модуля Infrared 800, позволяющего во время операции визуально оценить кровоток и проходимость сосудов, провести картирование кровотока, качественно и количественно оценить скорость прохождения болюса контраста.

В качестве контрастирующего вещества использовали йодсодержащий водорастворимый флуоресцентный краситель индоцианин зеленый (ИЦЗ), разведенный в дозировке 5 мг вещества на 1 мл воды для инъекций.

С целью оценки степени натяжения нерва использовали запатентованное «Устройство для изучения биомеханических свойств периферических нервов в глубине операционной раны», предварительно подвергшееся холодноплазменной стерилизации [12]. С помощью монофиламентного шовного материала Premilene 5/0 осуществлялась фиксация посттравматической невромы к «ножке» устройства (рис. 1).

 

Рис. 1. Воздействие силой натяжения на проксимальный отрезок нерва: 1 — проксимальный отрезок общего малоберцового нерва; 2 — устройство для изучения биомеханических свойств нерва в глубине операционной раны / Fig. 1. The effect of tension on the proximal segment of the nerve: 1 — the proximal segment of the common fibular nerve; 2 — a device for studying the biomechanical properties of the nerve in the depth of the surgical wound

 

После фиксации выполняли попытку преодоления диастаза, воздействуя на нерв по вектору, обратному силе натяжения, с шагом в 1 Н. С целью недопущения повреждения ультраструктур нерва прилагаемая сила не превышала 3 Н. Одномоментно выполняли регистрацию степени удлинения нервного ствола с помощью линейки. С целью оценки изменения кровенаполнения сосудов нерва в момент ограниченной тракции проводили интраоперационную флуоресцентную ангиографию с длиной волны 800 нм — IR 800. Изображение настраивали на центр зоны «интереса» с фокусным расстоянием менее 300 мм. После включения модуля микроскоп автоматически проводил процедуру калибровки, оценивая фокусное расстояние до раны. Далее по команде оперирующего хирурга анестезист внутривенно болюсно вводила разведенное контрастирующее вещество через периферический катетер в дозировке из расчета 0,2–0,5 мг на 1 кг массы тела пациента. В этот момент в реальном времени начиналась видеозапись ангиографии на экране монитора микроскопа. После фиксирования пика контрастирования, в среднем через 28–32 с, на нерв воздействовали с силой натяжения в 2 Н и 3 Н, регистрируя при этом момент времени после введения контраста. Среднее время контрастирования составило 12–14 с. Полученные данные, в том числе и ангиографическая картина, в дальнейшем подвергались обработке, в результате которой были получены ИЦЗ-ангиограммы до приложения силы натяжения, при приложении силы в 2 Н и при приложении силы в 3 Н. В случае, если после иссечения невромы приложение силы натяжения в 2 Н позволяло преодолеть диастаз, оперативное вмешательство завершали восстановлением целостности нерва путем эпиневрального микрохирургического шва. В противном случае выполняли аутонейропластику с использованием в качестве донора фрагментов ипсилатерального n. suralis. Дальнейшие этапы операции выполнялись по стандартной методике восстановления целостности поврежденного нерва (микрохирургический эпиневральный шов, аутонейропластика).

Результаты и их обсуждение

Процедура интраоперационной флуоресцентной ангиографии, включая этап подготовки, занимала около 15 мин. Пациентам, которым выполнялся эпинервальный микрохирургический шов, она была выполнена дважды — во время непосредственного исследования влияния силы натяжения на кровоснабжение и после восстановления целостности нерва. Представленные ИЦЗ-ангиограммы свидетельствуют, что применение интраоперационной флуоресцентной ангиографии позволяет наглядно оценить кровоток в нервном стволе и изменения его при воздействии силы натяжения (рис. 2, 3).

 

Рис. 2. ИЦЗ-ангиограммы ствола лучевого нерва: а — без воздействия силы натяжения; b — при воздействии силой натяжения в 2 Н; c – при воздействии силы натяжения в 3 Н / Fig. 2.Indocyanine green (ICG)-angiograms of the radial nerve trunk: a — without the influence of the tension force; b — when exposed to a tension force of 2 N; c — when exposed to a tension force of 3 N

 

Рис. 3. ИЦЗ-ангиограммы ствола общего малоберцового нерва: a — без воздействия силы натяжения; b — при воздействии силой натяжения в 2 Н; c — при воздействии силы натяжения в 3Н / Fig. 3. ICG-angiograms of the radial nerve trunk: a — without the influence of the tension force; b — when exposed to a tension force of 2 N; c — when exposed to a tension force of 3 N

 

Выявлено, что при приложении силы в 2 Н происходит снижение объема кровотока в основном за счет растяжения сосудов и уменьшения их диаметра. При этом сохраняется сниженное, но достаточно интенсивное контрастирование интраневрального магистрального сосуда, визуализируются сосуды мелкого калибра. Однако в сосудах меньшего диаметра отмечается более существенное снижение интенсивности свечения и их выраженная констрикция (см. рис. 2, 3). Приложение силы натяжения влияет также и на ангиоархитектонику нервного ствола. Так, при воздействии с силой в 2–3 Н изменения проявляются в основном в виде вытяжения, выпрямления сосудов по оси и уменьшения их извитости. При приложении силы в 3 Н визуально отмечается существенное снижение объема кровотока. Несмотря на сохраняющееся остаточное контрастирование интраневральной магистральной ветви, отмечается выраженное снижение интенсивности ее окрашивания, уменьшение диаметра. Также прекращается контрастирование большей части мелких по калибру сосудов, что свидетельствует об отсутствии или снижении в них кровотока. При этом после прекращения воздействия силы натяжения моментально отмечается восстановление контрастирования этих сосудов, что свидетельствует о восстановлении кровотока. Таким образом, установлено, что приложение силы до 2 Н существенно не влияет на кровоток. В то же время приложение силы в 3 Н уже значительно отражается на кровоснабжении нервного ствола, что подтверждается данными ИЦЗ-ангиографии. Однако и в этом случае не происходит полного прекращения кровотока. Приложение силы более чем в 3 Н мы не проводили с учетом того, что при воздействии на ствол силой более 3 Н происходит выраженное повреждение ультраструктур нерва [13].

Выполнение ангиографии после основного хирургического приема — выполнения микрохирургического эпиневрального шва — позволяет оценить сохранность и, что не менее важно, эффективность кровотока. Как правило, выполнение эпиневрального шва неотъемлемо сочетается с необходимостью натяжения нервов с целью преодоления диастаза. Последнее, в свою очередь, ведет к транзиторному нарушению кровоснабжения нервного ствола. Так, на интраоперационных ИЦЗ-ангиограммах отчетливо визуализируется зона обрыва контрастирования, вызванного частичным тромбозом сосудов, что является реакцией на продолжающееся кровотечение из культей нерва. Несмотря на это, отмечается сохранение кровотока в интраневральных магистральных сосудах, доходящих практически до линии шва. С течением времени отмечается восстановление кровотока, что проявляется контрастированием более мелких сосудов. Это, в свою очередь, позволяет судить о сохранении эффективного кровотока как в проксимальном, так и в дистальном отрезках нерва (рис. 4).

 

Рис. 4. ИЦЗ-ангиограмма ствола срединного нерва после наложения эпиневрального шва: 1 — проекция линии микрохирургического эпиневрального шва; 2 — проксимальный отрезок срединного нерва; 3 — дистальный фрагмент срединного нерва / Fig. 4. ICG-angiogram of the median nerve trunk after epineural suture: 1 —projection of the microsurgical epineural suture line; 2 — proximal segment of the median nerve; 3 — distal fragment of the median nerve

 

Интраневральные сосуды являются одними из важных анатомических ориентиров для точного сопоставления фрагментов поврежденного нервного ствола. Ориентация на сосуды, проходящие в эпиневрии, позволяет избежать перекручивания культи нерва по оси и способствует более точному соприкосновению пучков нервных волокон. Таким образом, интраоперационная ангиография после выполнения эпиневрального шва может рассматриваться и как способ контроля качества его выполнения.

Нарушение кровоснабжения нерва на ИЦЗ-ангиограммах проявляется отсутствием контрастирования его сосудов на фоне активного контрастирования прилежащих мягких тканей. При этом в случае выраженного рубцового процесса в зоне оперативного вмешательства возможно снижение интенсивности кровенаполнения и в мягких тканях. В случае избыточного натяжения на линии шва, частичного тромбирования магистральных сосудов нерва отмечается нарушение адекватного кровоснабжения нервного стола. Например, на рис. 5 представлен случай микрохирургического эпиневрального шва локтевого нерва, выполнение которого сопровождалось натяжением отрезков нерва.

 

Рис. 5. ИЦЗ-ангиограмма ствола локтевого нерва после наложения эпиневрального шва, отсутствие адекватного кровоснабжения: 1 — проекция линии эпиневрального микрохирургического шва; 2 — дистальный отрезок локтевого нерва; 3 — проксимальный отрезок локтевого нерва / Fig. 5. ICG-angiogram of the ulnar nerve trunk after epineural suture, lack of adequate blood supply: 1 — projection of the epineural microsurgical suture line; 2 — distal segment of the ulnar nerve; 3 — proximal segment of the ulnar nerve

 

Отмечается лишь незначительное контрастирование интраневрального магистрального сосуда только в проксимальном сегменте на удалении 2 см от места шва. С учетом данных выполненной ИЦЗ-ангиографии было принято решение распустить эпиневральные швы и закончить операцию межпучковой аутопластикой.

Ведение пациентов в послеоперационном периоде проводилось по стандартным протоколам в соответствии с объемом выполненного оперативного вмешательства. Осложнений, в том числе связанных с введением контрастирующего вещества в послеоперационном периоде, не наблюдалось.

Заключение

Несмотря на повсеместное внедрение микрохирургической техники, исходы лечения травм периферических нервов не всегда бывают удовлетворительными [1]. Не редкостью являются случаи, когда идеально выполненный с технической точки зрения микрохирургический шов нерва не приводит к ожидаемому восстановлению функции. Одной из наиболее вероятных причин неудач может являться избыточное натяжение нервного ствола, влекущее за собой ишемию тканей в области шва.

Нами была рассмотрена возможность применения методики интраоперационной флуоресцентной ангиографии с использованием в качестве контрастного вещества индоцианина зеленого для оценки изменения кровотока в нервном стволе. Интраоперационная инфракрасная ангиография с индоцианином зеленым активно применяется в различных областях хирургии. В микрохирургии инфракрасная ангиография позволяет проводить периоперационный мониторинг перфузии тканей [8, , 15]. Однако мы не обнаружили сведений о применении данной методики в реконструктивной хирургии периферических нервов.

Выявлено, что при воздействии на нервный ствол силой натяжения до 2 Н не происходит значимого нарушения интраневрального кровообращения. При этом при воздействии силы натяжения в 3 Н происходит видимое на ангиограммах уменьшение кровотока, связанное в первую очередь с констрикцией сосудов вследствие их растяжения. Это может привести к состоянию острой ишемии или хронической недостаточности кровообращения нервного ствола в области шва, что, в свою очередь, чревато неудовлетворительным результатом лечения, несмотря на ультразвуковую картину состоятельности шва в послеоперационном периоде [16]. Доказано, что в условиях адекватного и эффективного кровотока происходит пролиферация в первую очередь шванновских клеток, препятствующая образованию рубцовой ткани в области шва [17]. Увеличение числа интраневральных сосудов происходит в период от 2 до 6 нед. с момента операции за счет развития процессов неоангиогенеза, однако в условиях ишемии скорость формирования рубцовой ткани может опередить скорость пролиферации шванновских клеток и рост поврежденных аксонов [18].

Интраоперационная инфракрасная ангиография с использованием индоцианина зеленого является доступной и легко выполнимой методикой, позволяющей определить сохранность и, что не менее важно, адекватность и эффективность кровотока в нервном стволе. Интраоперационная ангиография может быть использована с целью контроля сохранности кровотока, изучения компенсации кровоснабжения нерва после микрохирургического эпиневрального шва. Помимо этого, интраоперационная ангиография позволяет оценить качество сопоставления культей нерва по оси, исключая вероятность их «перекрута».

Перспективным является применение интраоперационной ангиографии с индоцианином зеленым в изучении влияния мобилизации нерва на его кровоснабжение. С целью оценки клинической значимости методики, а также оценки эффективности применения ее в повседневеой практике целесообразно дальнейшее исследование на большей выборке пациентов.

About the authors

Dmitriy V. Svistov

Military Medical Academy named after S.M. Kirov

Email: dvsvistov@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-3922-9887

Candidate of Medical Sciences, Head of the Department, Department of Neurosurgery

Russian Federation, Saint Petersburg

Dzhamaludin M. Isaev

Military Medical Academy named after S.M. Kirov

Email: isaev.neuro@mail.ru
ORCID iD: 0000-0003-3336-3230

Lecturer

Russian Federation, Saint Petersburg

Aleksey I. Gaivoronskiy

Military Medical Academy named after S.M. Kirov; Saint Petersburg State University

Author for correspondence.
Email: don-gaivoronsky@ya.ru
ORCID iD: 0000-0003-1886-5486

Doctor of medical sciences, professor

Russian Federation, Saint Petersburg; Saint Petersburg

Leonid I. Churikov

Military Medical Academy named after S.M. Kirov

Email: leon-doc89@mail.ru
ORCID iD: 0000-0002-4982-7848

Сandidate of medical sciences

Russian Federation, Saint Petersburg

Kirill V. Belyakov

Military Medical Academy named after S.M. Kirov

Email: belaykoff@mail.ru

Candidate of medical sciences

Russian Federation, Saint Petersburg

References

Supplementary files